Role of matrix metalloproteinases in placental angiogenesis

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

The literature data indicate that the impaired expression of some types of metalloproteinases can result from different causes, both endogenous and exogenous. A modern notion of the role of matrix metalloproteinases in the processes of placental angiogenesis is analyzed. There was used literature research method according to the database PubMed for 1994–2021. The study of the activity and function of metalloproteinases in various gestational complications associated with the formation of primary placental insufficiency could have helped to search the diagnostic markers of these disorders.

About the authors

G. K. Sadykova

E.A. Vagner Perm State Medical University

Author for correspondence.
Email: gulnara-sadykova@mail.ru

Candidate of Medical Sciences, Associate Professor, Department of Obstetrics and Gynecology

Russian Federation, Perm

A. A. Olina

E.A. Vagner Perm State Medical University; Research Institute of Obstetrics, Gynecology and Reproductology named after D.O. Ott; I.I. Mechnikov North-Western State Medical University

Email: gulnara-sadykova@mail.ru

MD, PhD, First Deputy Director, Professor of Department of Obstetrics and Gynecology№ 1, Professor of Department of Obstetrics and Gynecology

Russian Federation, Perm; Saint-Petersburg; Saint-Petersburg

References

  1. Lu P., Takai K., Weaver V.M., Werb Z. Extracellular matrix degradation and remodeling in development and disease. Cold Spring Harbor Perspect Biol 2011; 3: 0050–0058.
  2. Forbes K., Westwood M. Maternal growth factor regulation of human placental development and fetal growth. J Endocrinol 2010; 207 (1): 1–16.
  3. Bischof P., Meisser A., Campana A. Biochemistry and molecular biology of trophoblast invasion. Ann N Y Acad Sci 2001; 943: 157–162.
  4. Yan Y., Fang L., Li Y., Yu Y., Li Y., Cheng J.C., Sun Y.P. Association of MMP2 and MMP9 gene polymorphisms with the recurrent spontaneous abortion: A meta-analysis. Gen 2021; 767: 145–173.
  5. Zhu J., Zhong M., Pang Z., Yu Y. Dysregulated expression of matrix metalloproteinases and their inhibitors may participate in the pathogenesis of pre-eclampsia and fetal growth restriction. Early Hum Dev 2014; 90(10): 657–664.
  6. Cohen M., Meisser A., Bischof P. Metalloproteinases and human placental invasiveness. Placenta 2006; 27 (8): 783–793.
  7. Seiki M. Membrane-type matrix metalloproteinases. APMIS 1999; 107(1): 137–143.
  8. Huppertz B., Kertschanska S., Demir A.Y., Frank H.G., Kaufmann P. Immunohistochemistry of matrix metalloproteinases (MMP), their substrates, and their inhibitors (TIMP) during trophoblast invasion in the human placenta. Cell Tissue Res 1998; 291 (1): 133–148.
  9. Hernandez-Barrantes S., Bernardo M., Toth M., Fridman R. Regulation of membrane type-matrix metalloproteinases. Semin Cancer Biol 2002; 12 (2): 131–138.
  10. Isaka K., Usuda S., Ito H., Sagawa Y., Nakamura H., Nishi H., Suzuki Y., Li Y.F., Takayama M. Expression and activity of matrix metalloproteinase 2 and 9 in human trophoblasts. Placenta 2003; 24 (1): 53–64.
  11. Seval Y., Akkoyunlu G., Demir R., Asar M. Distribution patterns of matrix metalloproteinase (MMP)-2 and –9 and their inhibitors (TIMP-1 and TIMP-2) in the human decidua during early pregnancy. Acta Histochem 2004; 106 (5): 353–362.
  12. Nagase H., Visse R., Murphy G. Structure and function of matrix metalloproteinases and TIMPs. Cardiovasc Res 2006; 69 (3): 562–573.
  13. Itoh Y. Membrane-type matrixmetalloproteinases: Their functions and regulations. Matrix Biol 2015; 44–46: 207–223.
  14. Sela-Passwell N., Rosenblum G., Shoham T., Sagi I. Structural and functional bases for allosteric control of MMP activities: can it pave the path for selective inhibition? Biochim Biophys Acta 2010; 1803 (1): 29–38.
  15. Sohail A., Marco M., Zhao H., Shi Q., Merriman S., Mobashery S., Fridman R. Characterization of the dimerization interface of membrane type 4 (MT4)-matrix metalloproteinase. J Biol Chem 2011; 286 (38): 33178–33189.
  16. Marco M., Fortin C., Fulop T. Membrane-type matrix metalloproteinases: key mediators of leukocyte function. J Leukoc Biol 2013; 94 (2): 237–246.
  17. Sohail A., Sun Q., Zhao H., Bernardo M.M., Cho J.A., Fridman R. MT4-(MMP17) and MT6-MMP (MMP25), A unique set of membrane-anchored matrix metalloproteinases: properties and expression in cancer. Cancer Metastasis Rev 2008; 27 (2): 289–302.
  18. Visse R., Nagase H. Matrix metalloproteinases and tissue inhibitors of metalloproteinases: structure, function, and biochemistry. Circ Res 2003; 92 (8): 827–839.
  19. Löffek S., Schilling O., Franzke C.W. Series “matrix metalloproteinases in lung health and disease:” Biological role of matrix metalloproteinases: a critical balance. Eur Respir J 2011; 38 (1): 191–208.
  20. Kemp B., Kertschanska S., Kadyrov M., Rath W., Kaufmann P., Huppertz B. Invasive depth of extravillous trophoblast correlates with cellular phenotype: a comparison of intra- and extrauterine implantation sites. Histochem Cell Biol 2002; 117 (5): 401–414.
  21. English W.R., Puente X.S., Freije J.M., Knauper V., Amour A., Merry-weather A., Lopez-Otin C., Murphy G. Membrane type 4 matrix metalloproteinase (MMP17) has tumor necrosis factor- a convertase activity but does not activate pro-MMP2. J Biol Chem 2000; 275 (19): 14046–14055.
  22. Gearing A.J., Beckett P., Christodoulou M., Churchill M., Clements J, Davidson A.H., Drummond A.H., Galloway W.A., Gilbert R., Gordon J.L. et al. Processing of tumour necrosis factor-a precursor by metalloproteinases. Nature 1994; 370 (6490): 555–557.
  23. Sounni N.E., Paye A., Host L., Noel A. MT-MMPS as Regulators of Vessel Stability Associated with Angiogenesis. Front Pharmacol 2011; 2: 111–117.
  24. Cheng J.C., Chang H.M., Leung P.C. Transforming growth factor-beta1 inhibits trophoblast cell invasion by inducing Snailmediated downregulation of vascular endothelial-cadherin protein. J Biol Chem 2013; 288 (46): 33181–33192.
  25. Hiden U., Wadsack C., Prutsch N., Gauster M., Weiss U., Frank H.G., Schmitz U., Fast-Hirsch C., Hengstschlfager M., Pfotgens A. et al. The first trimester human trophoblast cell line ACH-3P: a novel tool to study autocrine/paracrine regulatory loops of human trophoblast subpopulations–TNF-a stimulates MMP15 expression. BMC Dev Biol 2007; 7: 137–145.
  26. Bauer S., Pollheimer J., Hartmann J., Husslein P., Aplin J.D., Knofler M. Tumor necrosis factor-a inhibits trophoblast migration through elevation of plasminogen activator inhibitor-1 in first-trimester villous explant cultures. J Clin Endocrinol Metab 2004; 89 (2): 812–822.
  27. Renaud S.J., Postovit L.M., Macdonald-Goodfellow S.K., McDonald G.T., Caldwell J.D., Graham C.H. Activated macrophages inhibit human cytotrophoblast invasiveness in vitro. Biol Reprod 2005; 73 (2): 237–243.
  28. Whitley G.S., Cartwright J.E. Cellular and molecular regulation of spiral artery remodelling: lessons from the cardiovascular field. Placenta 2010; 31 (6): 465–474.
  29. Sternlicht M.D., Werb Z. How matrix metalloproteinases regulate cell behavior. Annu Rev Cell Dev Biol 2001; 17: 463–516.
  30. Patel A., Dash P.R. Formation of atypical podosomes in extravillous trophoblasts regulates extracellularmatrix degradation. Eur J Cell Biol 2012; 91(3): 171–179.
  31. Xu P., Wang Y., Piao Y., Bai S., Xiao Z., Jia Y., Luo S., Zhuang L. Effects of matrix proteins on the expression of matrix metalloproteinase-2, –9, and –14 and tissue inhibitors of metalloproteinases in human cyto-trophoblast cells during the first trimester. Biol Reprod 2001; 65 (1): 240–246.
  32. Francis V.A., Abera A.B., Matjila M., Millar R.P., Katz A.A. Kisspeptin regulation of genes involved in cell invasion and angiogenesis in first trimester human trophoblast cells. PloS One 2014; 9 (6): 99680.
  33. Harris L.K., Smith S.D., Keogh R.J., Jones R.L., Baker P.N., Knofler M., Cartwright J.E., Whitley G.S., Aplin J.D. Trophoblast- and vascular smooth muscle cell-derived MMP-12 mediates elastolysis during uterine spiral artery remodeling. Am J Pathol 2010; 177(4): 2103–2115.
  34. Onogi A., Naruse K., Sado T., Tsunemi T., Shigetomi H., Noguchi T., Yamada Y., Akasaki M., Oi H., Kobayashi H. Hypoxia inhibits invasion of extravillous trophoblast cells through reduction of matrix metalloproteinase (MMP)-2 activation in the early first trimester of human pregnancy. Placenta 2011; 32(9): 665–670.
  35. Tarrade A., Goffin F., Munaut C., Lai-Kuen R., Tricottet V., Foidart J.M., Vidaud M., Frankenne F., Evain-Brion D. Effect of matrigel on human extravillous trophoblasts differentiation: modulation of protease pattern gene expression. Biol Reprod 2002; 67(5): 1628–1637.
  36. Hurskainen T., Seiki M., Apte S.S., Syrjakallio-Ylitalo M., Sorsa T., Oi-karinen A., Autio-Harmainen H. Production ofmembranetype matrix metal-loproteinase-1 (MT-MMP-1) in early human placenta. A possible role in placental implantation? J Histochem Cytochem 1998; 46(2): 221–229.
  37. Bjorn S.F., Hastrup N., Larsen J.F., Lund L.R., Pyke C. Messenger RNA for membrane-type 2 matrix metalloproteinase, MT2-MMP, is expressed in human placenta of first trimester. Placenta 2000; 21 (2–3): 170–176.
  38. Pollheimer J., Fock V., Knofler M. Review: the ADAM metalloproteinases – novel regulators of trophoblast invasion? Placenta 2014; 35: S57–63.
  39. Hiden U., Lassance L., Tabrizi N.G., Miedl H., Tam-Amersdorfer C., Cetin I., Lang U., Desoye G. Fetal insulin and IGF-II contribute to gestational diabetes mellitus (GDM)-associated up-regulation of membrane-type matrix metalloproteinase 1 (MT1-MMP) in the human feto-placental endothelium. J Clin Endocrinol Metab 2012; 97 (10): 3613–3621.
  40. Chun T.H., Sabeh F., Ota I., Murphy H., McDonagh K.T., Holmbeck K., Birkedal-Hansen H., Allen E.D., Weiss S.J. MT1-MMP-dependent neovessel formation within the confines of the three-dimensional extra-cellular matrix. J Cell Biol 2004; 167 (4): 757–767.
  41. Anacker J., Segerer S.E., Hagemann C., Feix S., Kapp M., Bausch R., Kfammerer U. Human decidua and invasive trophoblasts are rich sources of nearly all human matrix metalloproteinases. Mol Hum Reprod 2011; 17 (10): 637–652.
  42. Kaitu’u-Lino T.J., Tuohey L., Ye L., Palmer K., Skubisz M., Tong S. MT-MMPs in pre-eclamptic placenta: relationship to soluble endoglin production. Placenta 2013; 34 (2): 168–173.
  43. Kaitu’u-Lino T.J., Palmer K.R., Whitehead C.L., Williams E., Lappas M., Tong S. MMP-14 is expressed in preeclamptic placentas and mediates release of soluble endoglin. Am J Pathol 2012; 180 (3): 888–894.
  44. Kaitu’u-Lino T.J., Palmer K., Tuohey L., Ye L., Tong S. MMP-15 is up-regulated in preeclampsia, but does not cleave endoglin to produce soluble endoglin. PloS One 2012; 7 (6): 39864.
  45. Fortunato S.J., Menon R., Lombardi S.J. Expression of a progelatinase activator (MT1-MMP) in human fetal membranes. Am J Reprod Immunol 1998; 39 (5): 316–322.
  46. Fortunato S.J., Menon R. Screening of novel matrix metalloproteinases (MMPs) in human fetal membranes. J Assist Reprod Genet 2002; 19 (10): 483–486.
  47. Sitras V., Fenton C., Paulssen R., Vartun A., Acharya G. Differences in gene expression between first and third trimester human placenta: a microarray study. PloS One 2012; 7 (3): 33294.
  48. Kalkunte S., Lai Z., Tewari N., Chichester C., Romero R., Padbury J., Sharma S. In vitro and in vivo evidence for lack of endovascular remodeling by third trimester trophoblasts. Placenta 2008; 29 (10): 871–878.
  49. De Vivo A., Baviera G., Giordano D., Todarello G., Corrado F., D’Anna R. Endoglin, PlGF and sFlt-1 as markers for predicting pre-eclampsia. Acta Obstet Gynecol Scand 2008; 87 (8): 837–842.
  50. Huisman M.A., Timmer A., Zeinstra M., Serlier E.K., Hanemaaijer R., Goor H., Erwich J.J. Matrix-metalloproteinase activity in first trimester placental bed biopsies in further complicated and uncomplicated pregnancies. Placenta 2004; 25 (4): 253–258.
  51. Galewska Z., Romanowicz L., Jaworski S., Bankowski E. Gelatinase matrix metalloproteinase (MMP)-2 and MMP-9 of the umbilical cord blood in preeclampsia. Clin Chem Lab Med 2008; 46(4): 517–522.
  52. Shokry M., Omran O.M., Hassan H.I., Elsedfy G.O., Hussein M.R. Expression of matrix metalloproteinases 2 and 9 in human trophoblasts of normal and preeclamptic placentas: preliminary findings. Exp Mol Pathol 2009; 87 (3): 219–225.
  53. Myers J.E., Merchant S.J., Macleod M., Mires G.J., Baker P.N., Davidge S.T. MMP-2 levels are elevated in the plasma of women who sub-sequently develop preeclampsia. Hypertens Pregnancy 2005; 24 (2): 103–115.
  54. Pang Z.J., Xing. FQ. Expression profile of trophoblast invasion- associated genes in the pre-eclamptic placenta. Br J Biomed Sci 2003; 60 (2): 97–101.
  55. Venkatesha S., Toporsian M., Lam C., Hanai J., Mammoto T., Kim Y.M., Bdolah Y., Lim K.H., Yuan H.T., Libermann T.A. et al. Soluble endoglin contributes to the pathogenesis of preeclampsia. Nat Med 2006; 12 (6): 642–649.
  56. Palei A.C., Granger J.P., Tanus-Santos J.E. Matrix metalloproteinases as drug targets in preeclampsia. Curr Drug Targets 2013; 14 (3): 325–334.
  57. Weissgerber T.L., Mudd L.M. Preeclampsia and diabetes. Curr Diab Rep 2015; 15 (3): 9.
  58. Setji T.L., Brown A.J., Feinglos M.N. Gestational Diabetes Mellitus. Clin Diab 2005; 23 (1): 17–24.
  59. Lamminpaa R., Vehvilainen-Julkunen K., Gissler M., Selander T., Heinonen S. Pregnancy outcomes of overweight and obese women aged 35 years or older – A registry- based study in Finland. Obes Res Clin Pract 2015.
  60. Hayes E.K., Tessier D.R., Percival M.E., Holloway A.C., Petrik J.J., Gruslin A., Raha S. Trophoblast invasion and blood vessel remodeling are altered in a rat model of lifelongmaternal obesity. Reprod Sci 2014; 21 (5): 648–657.
  61. White V., Gonzalez E., Capobianco E., Pustovrh C., Martinez N., Higa R., Baier M., Jawerbaum A. Leptin modulates nitric oxide production and lipid metabolism in human placenta. Reprod Fertil Dev 2006; 18 (4): 425–432.
  62. Castellucci M., De Matteis R., Meisser A., Cancello R., Monsurro V., Islami D., Sarzani R., Marzioni D., Cinti S., Bischof P. Leptin modulates extracellular matrix molecules and metalloproteinases: possible implications for trophoblast invasion. Mol Hum Reprod 2000; 6 (10): 951–958.
  63. Wang H., Cheng H., Shao Q., Dong Z., Xie Q., Zhao L., Wang Q., Kong B., Qu X. Leptin-promoted human extravillous trophoblast invasion is MMP14 dependent and requires the cross talk between Notch1 and PI3K/Akt signaling. Biol Reprod 2014; 90 (4): 78.
  64. Plaisier M., Dennert I., Rost E., Koolwijk P., van Hinsbergh V.W., Helmerhorst F.M. Decidual vascularization and the expression of angiogenic growth factors and proteases in first trimester spontaneous abortions. Hum Reprod 2009; 24 (1): 185–197.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2021 Sadykova G.K., Olina A.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-ShareAlike 4.0 International License.
 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».