Surface-based morphometry of the cerebral cortex in cognitive impairments of varying severity in patients with age-related cerebral small vessel disease

Cover Image

Cite item

Full Text

Abstract

BACKGROUND: Analysis of structural magnetic resonance images is essential to assessing the main substrate of cognitive impairment in sporadic age-related cerebral small vessel disease, accounting for up to 45% of all dementia cases. Variations in the results of magnetic resonance morphometry applied in cerebral small vessel disease require extensive studies and clinical correlation.

AIM: To assess cerebral atrophy features in cognitive impairment in patients with cerebral small vessel disease by surface-based morphometry.

MATERIALS AND METHODS: A prospective study was conducted to assess patients with cerebral small vessel disease and cognitive impairments of varying severity levels (subjective, moderate, and dementia) and sex- and age-matched groups of volunteers. The assessment included the analysis of signs of cerebral small vessel disease based on the results of magnetic resonance imaging with the computation of general cerebral small vessel disease index and processing T1 multiplanar reconstruction images by surface-based morphometry to quantify general and regional brain parameters, including the thickness of the cerebral cortex.

RESULTS: The main group consisted of 173 patients with cerebral small vessel disease, whereas the control group included 47 healthy volunteers. As the severity of brain structural changes and cognitive impairments increased, a significant (p <0.05) decrease in the cortical thickness of certain regions following a similar pattern was reported, particularly in the cingulate gyri, mainly their posterior sections; medial and middle sections of the frontal lobes, various areas of the insular cortex, and temporoparietal areas, particularly the supramarginal gyri. The brain volumes (overall, gray matter, and white matter volumes) in cerebral small vessel disease were significantly different only in controls but not between patients with cognitive impairment of different severity levels. The hyperintense white matter volume was significantly different between patients with dementia and moderate cognitive impairment, dementia, and subjective cognitive impairment (p <0.0001).

CONCLUSIONS: The results confirm secondary/mixed atrophy in cerebral small vessel disease. The clarification of the severity level of cognitive impairment in cerebral small vessel disease based on atrophy data is limited by the wide variety of regions with significant cortical thinning. Thus, the quantification of the cortex can only be a supplementary method in predicting cerebral small vessel disease progression.

About the authors

Elena I. Kremneva

Research Center of Neurology

Author for correspondence.
Email: kremneva@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0001-9396-6063
SPIN-code: 8799-8092

MD, Dr. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Moscow

Larisa A. Dobrynina

Research Center of Neurology

Email: dobrla@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-9929-2725
SPIN-code: 2824-8750

MD, Dr. Sci. (Medicine), Assistant Professor

Russian Federation, Moscow

Kamila V. Shamtieva

Research Center of Neurology

Email: kamila.shamt@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-6995-1352
SPIN-code: 5645-8768

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Moscow

Victoria V. Trubitsyna

Research Center of Neurology

Email: pobeda-1994@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7898-6541
Russian Federation, Moscow

Zukhra S. Gadzhieva

Research Center of Neurology

Email: zuhradoc@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7498-4063
SPIN-code: 7015-5970

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Moscow

Angelina G. Makarova

Research Center of Neurology

Email: angelinagm@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-8862-654X

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Moscow

Maria M. Tsypushtanova

Research Center of Neurology

Email: tzipushtanova@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-4231-3895

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Moscow

Marina V. Krotenkova

Research Center of Neurology

Email: krotenkova_mrt@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3820-4554
SPIN-code: 9663-8828

MD, Dr. Sci. (Medicine), Assistant Professor

Russian Federation, Moscow

References

  1. Pantoni L, Gorelick PB. Cerebral small vessel disease. Cambridge University Press; 2014.
  2. Gorelick PB, Scuteri A, Black SE, et al. Vascular contributions to cognitive impairment and dementia: A statement for healthcare professionals from the American Heart Association/American Stroke Association. Stroke. 2011;42(9):2672–2713. EDN: PIHATP doi: 10.1161/STR.0b013e3182299496
  3. Duering M, Biessels GJ, Brodtmann A, et al. Neuroimaging standards for research into small vessel disease-advances since 2013. Lancet Neurol. 2023;22(7):602–618. EDN: AEXCGU doi: 10.1016/S1474-4422(23)00131-X
  4. Jagust WJ, Zheng L, Harvey DJ, et al. Neuropathological basis of magnetic resonance images in aging and dementia. Ann Neurol. 2008;63(1):72–80. doi: 10.1002/ana.21296
  5. Godin O, Maillard P, Crivello F, et al. Association of white-matter lesions with brain atrophy markers: The three-city Dijon MRI study. Cerebrovascular Dis. 2009;28(2):177–184. doi: 10.1159/000226117
  6. Peres R, De Guio F, Chabriat H, et al. Alterations of the cerebral cortex in sporadic small vessel disease: A systematic review of in vivo MRI data. J Cerebral Blood Flow Metabolism. 2016;36(4):681–695. doi: 10.1177/0271678X15625352
  7. Tuladhar AM, van Norden AG, de Laat KF, et al. White matter integrity in small vessel disease is related to cognition. NeuroImage Clin. 2015;7:518–524. doi: 10.1016/j.nicl.2015.02.003
  8. Bethlehem RA, Seidlitz J, White SR, et al. Brain charts for the human lifespan. Nature. 2022;604(7906):525–533. EDN: BEAJBV doi: 10.1038/s41586-022-04554-y
  9. Ashburner J, Friston KJ. Voxel-based morphometry: the methods. Neuroimage. 2000;11(6):805–821. doi: 10.1006/nimg.2000.0582
  10. Dale AM, Fischl B, Sereno MI. Cortical surface-based analysis. I. Segmentation and surface reconstruction. Neuroimage. 1999;9(2):179–194. doi: 10.1006/nimg.1998.0395
  11. Goto M, Abe O, Hagiwara A, et al. Advantages of using both voxel-and surface-based morphometry in cortical morphology analysis: A review of various applications. Magnetic Res Med Sci. 2022;21(1):41–57. EDN: VWVUEU doi: 10.2463/mrms.rev.2021-0096
  12. Damulina AI, Konovalov RN, Kadykov AS. Significance of voxel-based morphometry in studying mild cognitive impairments. Ann Clin Experimental Neurol. 2015;9(3):42–48. EDN: VKPNWD
  13. Ozzoude M, Ramirez J, Raamana PR, et al. Cortical thickness estimation in individuals with cerebral small vessel disease, focal atrophy, and chronic stroke lesions. Front Neurosci. 2020;14:598868. EDN: QRNNGX doi: 10.3389/fnins.2020.598868
  14. Mo Y, Huang L, Qin R, et al. Decreased cortical thickness and normal regional homogeneity underlying cognitive impairment in cerebral small vessel disease. Adv Neuro. 2022;1(1):48. doi: 10.36922/an.v1i1.48
  15. Bookstein FL. “Voxel-based morphometry” should not be used with imperfectly registered images. Neuroimage. 2001;14(6):1454–1462. doi: 10.1006/nimg.2001.0770
  16. Staals J, Booth T, Morris Z, et al. Total MRI load of cerebral small vessel disease and cognitive ability in older people. Neurobiol Aging. 2015;36(10):2806–2811. doi: 10.1016/j.neurobiolaging.2015.06.024
  17. Gaser C, Dahnke R, Kurth K, et al. CAT-a computational anatomy toolbox for the analysis of structural MRI data. BioRxiv. 2022. doi: 10.1101/2022.06.11.495736
  18. Desikan RS, Ségonne F, Fischl B, et al. An automated labeling system for subdividing the human cerebral cortex on MRI scans into gyral based regions of interest. Neuroimage. 2006;31(3): 968–980. doi: 10.1016/j.neuroimage.2006.01.021
  19. Smith EE, Beaudin AE. New insights into cerebral small vessel disease and vascular cognitive impairment from MRI. Curr Opinion Neurol. 2018;31(1):36–43. doi: 10.1097/WCO.0000000000000513
  20. Dobrynina LA, Gadzhieva ZSh, Kremneva EI, et al. Survival, cognitive functions, and brain MRI in patients with cSVD: 5-year observation. Ann Clin Exp Neurol. 2022;16(4):18–28. EDN: EZEIVD doi: 10.54101/ACEN.2022.4.3
  21. Kremneva EI, Maximov II, Dobrynina LA, Krotenkova MV. The assessment of cerebral white matter microstructure in cerebral small vessel disease based on the diffusion-weighted magnetic resonance imaging. Ann Clin Exp Neurol. 2020;14(1):33–43. EDN: RXKAYI doi: 10.25692/ACEN.2020.1.4
  22. Gasquoine PG. Localization of function in anterior cingulate cortex: From psychosurgery to functional neuroimaging. Neurosci Biobehavioral Rev. 2013;37(3):340–348. doi: 10.1016/j.neubiorev.2013.01.002
  23. Dobrynina LA, Gadzhieva ZS, Morozova SN, et al. Executive functions: FMRI of healthy volunteers during stroop test and the serial count test. S.S Korsakov J Neurol Psychiatry. 2018;118(11):64–71. EDN: YRLKTZ doi: 10.17116/jnevro201811811164
  24. Sergeeva AN, Seliverstova EV, Dobrynina LA, et al. Pulsed arterial spin labeling (pasl) in receiving perfusion and functional data: Technique abilities. Russ Electronic J Radiol. 2019;9(1):148–159. EDN: ZJQHTK doi: 10.21569/2222-7415-2019-9-1-148-159
  25. Liu R, Wu W, Ye Q, et al. Distinctive and pervasive alterations of functional brain networks in cerebral small vessel disease with and without cognitive impairment. Dementia Geriatric Cognitive Disorders. 2019;47(1-2):55–67. doi: 10.1159/000496455
  26. Aribisala BS, Hernandez MC, Royle NA, et al. Brain atrophy associations with white matter lesions in the ageing brain: The Lothian birth cohort 1936. Eur Radiol. 2013;23(4):1084–1092. EDN: UYIACD doi: 10.1007/s00330-012-2677-x
  27. LADIS Study Group. 2001–2011: A decade of the LADIS (Leukoaraiosis and DISability) Study: What have we learned about white matter changes and small-vessel disease? Cerebrovascular Dis. 2011;32(6):577–588. doi: 10.1159/000334498
  28. Lawrence AJ, Patel B, Morris RG, et al. Mechanisms of cognitive impairment in cerebral small vessel disease: Multimodal MRI results from the St George’s cognition and neuroimaging in stroke (SCANS) study. PloS One. 2013;8(4):e61014. doi: 10.1371/journal.pone.0061014
  29. Kremneva EI. Age-dependent cerebral microangiopathy: MRI equivalents of cognitive disorders, severity and mechanisms of progression [dissertation]: 3.1.24; 3.1.25. Place of protection: Scientific Centre of Neurology. Moscow; 2023. (In Russ.) Available from: https://neurology.ru/upload/medialibrary/e7e/kas58vctp2as9tqb8pobkp30jztwpbrt/Kremneva-Elena-Igorevna-_-dissertatsiya.pdf. Accessed: 21.04.2024.
  30. Struyfs H, Sima DM, Wittens M. Automated MRI volumetry as a diagnostic tool for Alzheimer’s disease: Validation of icobrain dm. Neuroimage Clin. 2020;26:102243. doi: 10.1016/j.nicl.2020.102243
  31. Wonderlick JS, Ziegler DA, Hosseini-Varnamkhasti P, et al. Reliability of MRI-derived cortical and subcortical morphometric measures: Effects of pulse sequence, voxel geometry, and parallel imaging. Neuroimage. 2009;44(4):1324–1333. doi: 10.1016/j.neuroimage.2008.10.037

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Visual display of the results of surface morphometry after statistical analysis of images of the control and Fazekas 2 groups (first row, F2), control and Fazekas 3 (middle row, F3), Fazekas 2 and Fazekas 3 (bottom row) in the CAT12 program with the selection of red-yellow color gradation (according to the scale) of regions with significantly greater differences in cortical thickness between the groups (FWE, pcorr <0.05). L ― left hemisphere, R ― right hemisphere.

Download (362KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Results of surface morphometry: a ― comparison of cortical thickness between patients of the control group and subjective cognitive impairment (subCI) and dementia; b ― within the cerebral microangiopathy group ― between mild cognitive impairment (MCI) and dementia, subjective (subCI) and moderate (MCI) cognitive impairment. Regions where cortical thickness is significantly greater for the control group (a), mild cognitive impairment compared to dementia (b, top) and subjective cognitive impairment compared to moderate (b, bottom), respectively, are coded in yellow and red (FWE, pcorr < 0.05). L ― left hemisphere; R ― right hemisphere of the cerebrum.

Download (448KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Eco-Vector

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».