Molecular aspects of regulation of expression of homeologic glutamate dehydrogenase genes in wheat leaves under hypoxia

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

An increase in GDH activity has been established when plants are exposed to hypoxic conditions in the first 6 hours, which ensures the formation of an adaptive response of cellular metabolism to the lack of oxygen in the cell. A difference in the transcriptional activity of homeologous GDH-1 genes in wheat leaves under stress conditions was shown. An increase in the mRNA content of the GDH-1(5A) gene in wheat leaves when plants are exposed to hypoxic conditions is observed in the first hours of the experiment, which correlates with a change in the catalytic activity of glutamate dehydrogenase. Regulation of this gene is carried out by the transcription factor HIF, the specific landing site of which is found in the transcription initiation site of the promoter of this gene.

Full Text

Restricted Access

About the authors

D. N. Fedorin

Voronezh State University

Author for correspondence.
Email: bc366@bio.vsu.ru
Russian Federation, Universitetskaya sq., 1, Voronezh, 394018

A. T. Eprintsev

Voronezh State University

Email: bc366@bio.vsu.ru
Russian Federation, Universitetskaya sq., 1, Voronezh, 394018

References

  1. Войцековская С. А., Сотникова Н. В., Верхотурова Г. С., Зайцева Т. А., Боровикова Г. В., Астафурова Т. П. Особенности метаболической адаптации у растений амаранта в условиях гипобарической гипоксии // Сельскохозяйственная биология. 2010. № 5. С. 106–111.
  2. Епринцев А. Т., Бондарева И. Р., Селиванова Н. В. Уровни экспрессии и активность изоферментов лактатдегидрогеназы печени крыс при аллоксановом диабете // Биомедицинская химия. 2022. Т. 68. С. 32–38. doi: 10.18097/PBMC20226801032
  3. Bailey-Serres J., Fukao T., Gibbs D. J., Holdsworth M. J., Lee S. C., Licausi F., Perata P., Voesenek L. A.C.J., van Dongen J. T. Making sense of low oxygen sensing // Trends Plant Sci. 2012. V. 17. P. 129–138. doi: 10.1016/j.tplants.2011.12.004.
  4. Bird K. A., VanBuren R., Puzey J. R., Edger P. P. The causes and consequences of subgenome dominance in hybrids and recent polyploids // New Phytologist. 2018. V. 220. P. 87–93. doi: 10.1111/nph.15256.
  5. Bown A. W., Shelp B. J. The metabolism and functions of g-aminobutyric acid // Plant Physiol. 1997. V. 115. P. 1–5. doi: 10.1016/s1360-1385(99)01486-7.
  6. Chomczynski P., Sacchi N. Singlestep-method of RNA isolation by acid guanidinium thiocyanate-phenol-chloroform extraction // Anal. Biochem. 1987. V. 162. P. 156–159. doi: 10.1006/abio.1987.9999.
  7. Dubois F., Terce-Laforgue T., Begona G-M. M., Estavillo J-M. Glutamate dehydrogenase in plants; is there a new story for an old enzyme? // Plant Physiol. Biochem. 2003. V. 41. P. 565–576. doi: 10.1016/S0981-9428(03)00075-5
  8. Fait A., Fromm H., Walter D., Galili G., Fernie A. R. High way or by way: the metabolic role of the GABA shunt in plants // Trends Plant Sci. 2008. V. 13. P. 14–19. doi: 10.1016/j.tplants.2007.10.005.
  9. Feldman M., Levy A. A., Fahima T., Korol A. Genomic asymmetry in allopolyploid plants: wheat as a model // Journal of experimental botany. 2012. V. 63. P. 5045–5059. doi: 10.1093/jxb/ers192.
  10. Forde B., Lea P. Glutamate in plants: metabolism, regulation, and signaling // Journal of Experimental Botany. 2007. V. 58. P. 2339–2358. doi: 10.1093/jxb/erm121.
  11. Grabowska A., Kwinta J., Bielawski W. Glutamine synthetase and glutamate dehydrogenase in triticale seeds: molecular cloning and genes expression // Acta Physiologiae Plantarum. 2012. V. 34. P. 2393–2406. doi: 10.1007/s11738-012-1085-9
  12. Greenway H., Gibbs J. Mecahnisms of anoxia tolerance in plants. II. Energy requirements for maintainance and energy distribution to essential processes // Funct. Plant Biol. 2003. V. 30. P. 999-1036. doi: 10.1071/PP98096.
  13. Igamberdiev A. U., Hill R. D. Plant mitochondrial function during anaerobiosis // Annals of Botany. 2008. V. 103. P. 259–268. doi: 10.1093/aob/mcn100
  14. Klok E. J., Wilson I. W., Wilson D., Chapman S. C., Ewing R. M., Somerville S. C., Peacock W. J., Dolferus R., Dennis E. S. Expression profile analysis of the low-oxygen response in Arabidopsis root cultures // Plant Cell. 2002. V. 14. P. 2481–2494. doi: 10.1105/tpc.004747
  15. Limami A. M., Diab H., Lothier J. Nitrogen metabolism in plants under low oxygen stress // Planta. 2014. V. 239. P. 531–541. doi: 10.3390/plants5020025
  16. Masclaux-Daubresse C., Reisdorf-Cren M., Pageau K., Lelandais M., Grandjean O., Kronenberger J., Valadier M-H., Feraud M., Jouglet T., Suzuki A. Glutamine synthetase–glutamate synthase pathway and glutamate dehydrogenase play distinct roles in the sink-source nitrogen cycle in tobacco // Plant Physiol. 2006. V. 140. P. 444–456. doi: 10.1104/pp.105.071910
  17. Miyashita Y., Good A. NAD(H)-dependent glutamate dehydrogenase is essential for the survival of Arabidopsis thaliana during dark-induced carbon starvation // Journal of Experimental Botany. 2008. V. 59. P. 667–680. doi: 10.1093/jxb/erm340
  18. Nicot N., Hausman J-F., Hoffmann L., Evers D. Housekeeping gene selection for real-time RT-PCR normalization in potato during biotic and abiotic stress // J. of Exp. Bot. 2005. V. 56. P. 2907–2914. doi: 10.1093/jxb/eri285
  19. Ramirez-Gonzalez R.H., Borrill P., Lang D., Harrington S. A., Brinton J., Venturini L., Davey M., Jacobs J., van Ex F., Pasha A., Khedikar Y., Robinson S. J., Cory A. T., Florio T., Concia L., Juery C., Schoonbeek H., Steuernagel B., Xiang D., Ridout C. J., Chalhoub B., Mayer K. F.X., Benhamed M., Latrasse D., Bendahmane A., Wulff B. B.H., Appels R., Tiwari V., Datla R., Choulet F., Pozniak C. J., Provart N. J., Sharpe A. G., Paux E., Spannagl M., Bräutigam A., Uauy C. The transcriptional landscape of polyploid wheat // Science. 2018. V. 361: eaar6089. doi: 10.1126/science.aar6089
  20. Sarasketa A., Gonzalez-Moro M.B., Gonzalez-Murua C., Marino D. Nitrogen source and external medium pH interaction differentially affects root and shoot metabolism in Arabidopsis // Front. Plant Sci. 2016. V. 7:29. doi: 10.3389/fpls.2016.00029
  21. Seok H-Y., Tran H. T., Lee S-Y., Moon Y-H. AtERF71/HRE2, an Arabidopsis AP2/ERF transcription factor gene, contains both positive and negative cis-regulatory elements in its promoter region involved in hypoxia and salt stress responses // Int J Mol Sci. 2022. V. 23: 5310. doi: 10.3390/ijms23105310
  22. Shelp B. J., Mullen R. T., Waller J. C. Compartmentation of GABA metabolism raises intriguing questions // Trends Plant Sci. 2012. V. 17. P. 57–59. doi: 10.1016/j.tplants.2011.12.006
  23. Sievers F., Higgins D. G. Clustal Omega, accurate alignment of very large numbers of sequences // Methods Mol Biol. 2014. V. 1079. P. 105–116. doi: 10.1007/978-1-62703-646-7_6
  24. Terce-Laforgue T., Mack G., Hirel B. New insights towards the function of glutamate dehydrogenase revealed during source-sink transition of tobacco (Nicotiana tabacum L.) plants grown under different nitrogen regimes // Physiol. Plant. 2004. V. 120. P. 220–228. doi: 10.1111/j.0031-9317.2004.0241.x.
  25. Turchi L., Baima S., Morelli G., Ruberti I. Interplay of HD-Zip II and III transcription factors in auxin-regulated plant development // J. Exp. Bot. 2015. V. 66. P. 5043–5053. doi: 10.1093/jxb/erv174
  26. Van Dongen J. T., Licausi F. Oxygen sensing and signaling // Annu. Rev. Plant Biol. 2015. V. 66. P. 345–367. doi: 10.1146/annurev-arplant-043014-114813
  27. Vartapetian B., Jackson M. Plant adaptations to anaerobic stress // Annals of Botany. 1997. V. 79. P. 3–20. doi: 10.1093/oxfordjournals.aob.a010303
  28. Wenger R. H., Stiehl D. P., Camenisch G. Integration of oxygen signaling at the consensus HRE // Sci. STKE. 2005. V. 306: re12. doi: 10.1126/stke.3062005re12
  29. Xia X., Kungr A. L. Preferential binding of HIF-1 to transcriptionally active loci determines cell-type specific response to hypoxia // Genome Biol. 2009. V. 10: R113. doi: 10.1186/gb-2009-10-10-r113
  30. Yang C. Y., Hsu F-C., Li J-P., Wang N-N., Shih M-C. The AP2/ERF transcription factor AtERF73/HRE1 modulates ethylene responses during hypoxia in Arabidopsis // Plant Physiol. 2011. V. 156. P. 202–212. doi: 10.1104/pp.111.172486

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2. Fig. 1. Glutamate dehydrogenase activity in wheat leaves under hypoxic conditions.

Download (61KB)
3. Fig. 2. Relative transcript levels of homeologous genes GDH-1(5A), GDH-1(5B) and GDH-1(5D) of glutamate dehydrogenase in wheat leaves.

Download (57KB)
4. Fig. 3. Relative level of GDH-1(5A) gene transcripts in wheat leaves under hypoxic conditions.

Download (66KB)
5. Fig. 4. Relative level of GDH-1(5B) gene transcripts in wheat leaves under hypoxic conditions.

Download (62KB)
6. Fig. 5. Relative level of GDH-1(5D) gene transcripts in wheat leaves under hypoxic conditions.

Download (61KB)
7. Fig. 6. Sequence of the GDH-1(5A) gene promoter with the designation of the specific landing site of the transcription factor HIF-1 (hypoxia response factor) (highlighted in gray). The ATG start codon is underlined.

Download (546KB)
8. Fig. 7. Sequence of the Gdh-1(5B) gene promoter with the designation of the specific cis-element (highlighted in gray with strikethrough) of negative regulation of expression during hypoxia. The ATG start codon is underlined.

Download (182KB)

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».