Role of oxidative stress in female reproductive system: literature review

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

In this review, the literature data regarding the influence of oxidative stress (OS) on the female reproductive system and fertility are analyzed. Oxidative stress occurs as a result of balance disturbance in the system of the formation of free radicals and mechanisms of antioxidant defense. During the last decade, there have been conducted many studies, demonstrating interaction between the oxidative stress and the development of various pathological processes. The influence of the oxidative stresses on the state of female reproductive system and fertility is of special interest. When analyzing the available for today data regarding OS and its effect on the body, it is becomes evident that this process is very important in physiology and reproductive pathology, development of gynecological and obstetric pathologies and fertility. The significance of OS in the pathogenesis of reproductive disturbances should be taken into account when developing new therapeutic methods. This issue needs further discussion and studying.

About the authors

Dinara A. Berezina

Ural State Medical University

Email: dinara-berezina@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-4685-6771
SPIN-code: 8696-2674

Postgraduate Student, Department of Obstetrics and Gynecology

Russian Federation, Yekaterinburg

Elena V. Kudryavtseva

Ural State Medical University

Email: elenavladpopova@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-2797-1926
SPIN-code: 7232-3743

MD, PhD, Associate Professor, Head of the Central Scientific Research Laboratory

Russian Federation, Ekaterinburg

Ilia V. Gavrilov

Ural State Medical University

Author for correspondence.
Email: iliagavrilov18@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-0806-1177
SPIN-code: 6123-5380

Candidate of Biological Sciences, Associate Professor of the Department of Biological Chemistry, Senior Researcher of CSRL

Russian Federation, Yekaterinburg

References

  1. Conti F.F., Brito J. de O., Bernardes N., Dias D. da S., Malfitano C., Morris M., et al. Positive effect of combined exercise training in a model of metabolic syndrome and menopause: autonomic, inflammatory, and oxidative stress evaluations. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol. 2015; 309 (12): R1532-9. doi: 10.1152/ajpregu.00076.2015.
  2. Hauck A.K., Huang Y., Hertzel A.V., Bernlohr D.A. Adipose oxidative stress and protein carbonylation. J Biol Chem. 2019; 294 (4): 1083–8. doi: 10.1074/jbc.R118.003214.
  3. Conti F.F., Brito J. de O., Bernardes N., Dias D. da S., Sanches I.C., Malfitano C., et al. Cardiovascular autonomic dysfunction and oxidative stress induced by fructose overload in an experimental model of hypertension and menopause. BMC Cardiovasc Disord. 2014; 14: 185. doi: 10.1186/1471-2261-14-185.
  4. Muñoz A., Costa M. Nutritionally mediated oxidative stress and inflammation. Ox-id Med Cell Longev. 2013; 2013: 610950. doi: 10.1155/2013/610950.
  5. Akhter N., Madhoun A., Arefanian H., Wilson A., Kochumon S., Thomas R., et al. Oxidative Stress Induces Expression of the Toll-Like Receptors (TLRs) 2 and 4 in the Human Peripheral Blood Mononuclear Cells: Implications for Metabolic Inflammation. Cell Physiol Biochem Int J Exp Cell Physiol Biochem Pharmacol. 2019; 53 (1): 1–18. doi: 10.33594/000000117.
  6. Sindhu S., Akhter N., Kochumon S., Thomas R., Wilson A., Shenouda S., et al. Increased Expression of the Innate Immune Receptor TLR10 in Obesity and Type-2 Diabetes: Association with ROS-Mediated Oxidative Stress. Cell Physiol Biochem Int J Exp Cell Physiol Biochem Pharmacol. 2018; 45 (2): 572–90. doi: 10.1159/000487034.
  7. Solov'eva A.G., Kuznetsova V.L., Peretyagin S.P., Didenko N.V., Dudar' A.I. Role of nitric oxide in processes of free radical oxidation. Vestnik Rossiiskoi voenno-meditsinskoi akademii. 2016; 1 (53): 228–33 (in Russian).
  8. Tenkorang M.A., Snyder B., Cunningham R.L. Sex-related differences in oxidative stress and neurodegeneration. Steroids. 2018; 133: 21–7. doi: 10.1016/j.steroids.2017.12.010.
  9. Tsvirkun D.V., Marei M.V., Vishnyakova P.A., Pyataeva S.V., Volodina M.A., Tarasova N.V. et al. Methods For The Study Of Oxidative Stress And Mitochondrial Dysfunction In Obstetric And Gynecological Pathology. Medica Mente Lechim s Umom. 2017; 3 (2): 12–8 (in Russian).
  10. Lysenko V.I. Oxidative Stress As A Non-Specific Factor Of Organ Damage Pathogenesis (Review Of Literature And Own Data). Meditsina Neotlozhnykh Sostoyanii. 2020; 16 (1): 24–5. doi: 10.22141/2224-0586.16.1.2020.196926 (in Russian).
  11. Choi S., Liu X., Pan Z. Zinc deficiency and cellular oxidative stress: prognostic implications in cardiovascular diseases. Acta Pharmacol Sin. 2018; 39 (7): 1120–32. doi: 10.1038/aps.2018.25.
  12. Scutiero G., Iannone P., Bernardi G., Bonaccorsi G., Spadaro S., Volta C.A., et al. Oxidative Stress and Endometriosis: A Systematic Review of the Literature. Oxid Med Cell Longev. 2017; 2017: 7265238. doi: 10.1155/2017/7265238.
  13. Vitale S.G., Capriglione S., Peterlunger I., La Rosa V.L., Vitagliano A., Noventa M., et al. The Role of Oxidative Stress and Membrane Transport Systems during Endometriosis: A Fresh Look at a Busy Corner. Oxid Med Cell Longev. 2018; 2018: 7924021. doi: 10.1155/2018/7924021.
  14. Murakami K., Kotani Y., Nakai H., Matsumura N. Endometriosis-Associated Ovarian Cancer: The Origin and Targeted Therapy. Cancers (Basel). 2020; 12 (6). doi: 10.3390/cancers12061676.
  15. Chernyak B.V., Popova E.N., Prikhod'ko A.S., Grebenchikov A.S., Zinovkina L.A., Zinovkin R.A. COVID-19 and oxidative stress. Biokhimiya. 2020; 85 (12): 1816–28. doi: 10.31857/S032097252012006.
  16. Agarwal A., Sengupta P., Durairajanayagam D. Role of L-carnitine in female infertility. Reprod Biol Endocrinol 2018; 16: 5. doi: 10.1186/s12958-018-0323-4.
  17. Harlev A., Gupta S., Agarwal A. Targeting oxidative stress to treat endometriosis. Expert Opin Ther Targets. 2015; 19 (11): 1447–64. doi: 10.1517/14728222.2015.1077226.
  18. Sugino N., Karube-Harada A., Kashida S., Takiguchi S., Kato H. Reactive oxygen species stimulate prostaglandin F2 alpha production in human endometrial stromal cells in vitro. Hum Reprod. 2001; 16 (9): 1797–801. doi: 10.1093/humrep/16.9.1797.
  19. Melford S.E., Taylor A.H., Konje J.C. Nitric oxide positively affects endometrial receptivity via FAAH and NAPE-PLD in vitro. Reprod Fertil. 2021; 2 (2): 107–16. doi: 10.1530/RAF-20-0035.
  20. Khan F.A., Chenier T.S., Foster R.A., Hewson J., Scholtz E.L. Endometrial nitric oxide synthase activity in mares susceptible or resistant to persistent breeding-induced endometritis and the effect of a specific iNOS inhibitor in vitro. Reprod Domest Anim. 2018; 53 (3): 718–24. doi: 10.1111/rda.13162.
  21. Modzelewska B., Jóźwik M., Jóźwik M., Tylicka M., Kleszczewski T. The effects of extended nitric oxide release on responses of the human non-pregnant myometrium to endothelin-1 or vasopressin. Pharmacol Rep. 2019; 71 (5): 892–8. doi: 10.1016/j.pharep.2019.05.003
  22. Abdelnaby E.A., Abo El-Maaty A.M. Effect of the side of ovulation on the uterine morphometry, blood flow, progesterone, oestradiol and nitric oxide during spontaneous and induced oestrus in lactating dairy cows. Reprod Domest Anim. 2020; 55 (7): 851–60. doi: 10.1111/rda.13693.
  23. Li W., Young J.F., Sun J. NADPH oxidase-generated reactive oxygen species in mature follicles are essential for Drosophila ovulation. Proc Natl Acad Sci U S A. 2018; 115 (30): 7765–7770. doi: 10.1073/pnas.1800115115.
  24. Das A., Roychoudhury S. Reactive Oxygen Species in the Reproductive System: Sources and Physiological Roles. Adv Exp Med Biol. 2022; 1358: 9–40. doi: 10.1007/978-3-030-89340-8_2.
  25. Wang L., Tang J., Wang L., Tan F., Song H., Zhou J. et al. Oxidative stress in oocyte aging and female reproduction. J Cell Physiol. 2021; 236 (12): 7966–83. doi: 10.1002/jcp.30468.
  26. Vasconcelos E.M., Costa F.C., Azevedo A.V.N., Barroso P.A.A., de Assis E.I.T., Paulino L.R.F.M. et al. Eugenol influences the expression of messenger RNAs for superoxide dismutase and glutathione peroxidase 1 in bovine secondary follicles cultured in vitro. Zygote 2021; 29 (4): 301–306. doi: 10.1017/S0967199420000908.
  27. Rattanawong K., Koiso N., Toda E., Kinoshita A., Tanaka M., Tsuji H. et al. Regulatory functions of ROS dynamics via glutathione metabolism and glutathione peroxidase activity in developing rice zygote. Plant J. 2021; 108 (4): 1097–115. doi: 10.1111/tpj.15497.
  28. Soria-Tiedemann M., Michel G., Urban I., Aldrovandi M., O’Donnell V.B., Stehling S. et al. Unbalanced Expression of Glutathi-one Peroxidase 4 and Arachidonate 15-Lipoxygenase Affects Acrosome Reaction and In Vitro Fertilization. Int J Mol Sci. 2022; 23 (17). doi: 10.3390/ijms23179907.
  29. Guo Y.-X., Zhang G.-M., Yao X.-L., Tong R., Cheng C.-Y., Zhang T.-T., et al. Effects of nitric oxide on steroidogenesis and apoptosis in goat luteinized granulosa cells. Theriogenology 2019; 126: 55–62. doi: 10.1016/j.theriogenology.2018.12.007.
  30. Sugino N., Takiguchi S., Ono M., Tamura H., Shimamura K., Nakamura Y. et al. Nitric oxide concentrations in the follicular fluid and apoptosis of granulosa cells in human follicles. Hum Reprod. 1996; 11 (11): 2484–7. doi: 10.1093/oxfordjournals.humrep.a019144.
  31. Zhou J., Peng X., Mei S. Autophagy in Ovarian Follicular Development and Atresia. Int J Biol Sci.2019; 15 (4): 726–37. doi: 10.7150/ijbs.30369.
  32. Li J., Zhang W., Zhu S., Shi F. Nitric Oxide Synthase Is Involved in Follicular Development via the PI3K/AKT/FoxO3a Pathway in Neonatal and Immature Rats. Anim an Open Access J from MDPI. 2020; 10. doi: 10.3390/ani10020248.
  33. Wu S., Hu S., Fan W., Zhang X., Wang H., Li C. et al. Nitrite exposure may induce infertility in mice. J Toxicol Pathol. 2022; 35 (1): 75–82. doi: 10.1293/tox.2021-0002.
  34. Homer H.A. The Role of Oocyte Quality in Explaining “Unexplained” Infertility. Semin Reprod Med. 2020; 38 (1): 21–8. doi: 10.1055/s-0040-1721377.
  35. Chaudhary G.R., Yadav P.K., Yadav A.K., Tiwari M., Gupta A., Sharma A. et al. Necrosis and necroptosis in germ cell depletion from mammalian ovary. J Cell Physiol. 2019; 234 (6): 8019–27. doi: 10.1002/jcp.27562.
  36. Liu Y.-X., Zhang Y., Li Y.-Y., Liu X.-M., Wang X.-X., Zhang C.-L., et al. Regulation of follicular development and differentiation by intra-ovarian factors and endocrine hormones. Front Biosci (Landmark Ed). 2019; 24 (5):
  37. –93. doi: 10.2741/4763.
  38. Kong Q.-Q., Wang J., Xiao B., Lin F.-H., Zhu J., Sun G.-Y., et al. Cumulus cell-released tumor necrosis factor (TNF) -α promotes post-ovulatory aging of mouse oocytes. Aging (Albany NY). 2018; 10 (7): 1745–57. doi: 10.18632/aging.101507.
  39. Lliberos C., Liew S.H., Zareie P., La Gruta N.L., Mansell A., Hutt K. Evaluation of inflammation and follicle depletion during ovarian ageing in mice. Sci Rep, 2021; 11 (1): 278. doi: 10.1038/s41598-020-79488-4.
  40. Ekerhovd E., Norström A. Involvement of a nitric oxide-cyclic guanosine mono-phosphate pathway in control of fallopian tube contractility. Gynecol Endocrinol Off J Int Soc Gynecol Endocrinol. 2004; 19 (5): 239–46. doi: 10.1080/09513590400019296.
  41. Ivanov D., Mazzoccoli G., Anderson G., Linkova N., Dyatlova A., Mironova E. et al. Melatonin, Its Beneficial Effects on Embryogenesis from Mitigating Oxidative Stress to Regulating Gene Expression. Int J Mol Sci. 2021; 22 (11). doi: 10.3390/ijms22115885.
  42. Divyashree S., Yajurvedi H.N. Chronic stress effects and their reversibility on the Fallopian tubes and uterus in rats. Reprod Fertil Dev. 2018; 30 (2): 380–90. doi: 10.1071/RD17082.
  43. Kudryavtseva E.V., Oboskalova T.A., Vorontsova A.V., Chizhova A.V. Endometriosis: Issues Of Pathogenesis. Vestnik Ural'skoi Meditsinskoi Akademicheskoi Nauki. 2021; 18 (3b): 239–52. doi: 10.22138/2500-0918-2021-18-3-239-252.
  44. Agarwal A., Gupta S., Sharma R.K. Role of oxidative stress in female reproduction. Reprod Biol Endocrinol. 2005; 3: 28. doi: 10.1186/1477-7827-3-28.
  45. Ng K.Y.B., Mingels R., Morgan H., Mack-lon N., Cheong Y. In vivo oxygen, temperature and pH dynamics in the female reproductive tract and their importance in human conception: a systematic review. Hum Reprod Update. 2018; 24 (1): 15–34. doi: 10.1093/humupd/dmx028.
  46. Dallemagne M., Ghys E., De Schrevel C., Mwema A., De Troy D., Rasse C. et al. Oxidative stress differentially impacts male and female bovine embryos depending on the culture medium and the stress condition. Theriogenology. 2018; 117: 49–56. doi: 10.1016/j.theriogenology.2018.05.020.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2023 Eco-Vector


 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».