Effect of ozone on the oxygen-transport function of blood and the content of gasotransmitters (nitric oxide and hydrogen sulfide) in rats

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Ozone therapy is a highly effective method of rehabilitation of the body in various pathologies, the effects of which can be associated with its influence on the mechanisms of oxygen transport in the blood. The aim of this work is to study the effect of ozone in various concentrations on the oxygen-transport function of the blood, the content of 2,3-diphosphoglycerate and adenosine triphosphate, the gasotransmitter system (nitrogen monoxide and hydrogen sulfide) in rats. The experiment was performed on white outbred male rats (n = 56), which were divided into 4 groups: the control group, which received 1.0 ml of 0.9% NaCl solution intraperitoneally for 10 days, and 3 experimental groups, which were administered 0.9% NaCl solution with an ozone concentration of 1, 10 and 100 μg/kg of animal weight, respectively, for 10 days. Blood oxygen-transport function indices, 2,3-diphosphoglycerate and adenosine triphosphate, nitrate/nitrite and hydrogen sulfide content were determined. Animals that received ozone at a concentration of 10 μg/kg showed an increase in PO2, SO2, P50real, 2,3-diphosphoglycerate, adenosine triphosphate and gas transmitters (nitrogen monoxide and hydrogen sulfide) compared to the control. No changes in blood oxygen-binding properties were observed when using ozone at minimum and maximum concentrations. The revealed effect of ozone (at a dose of 10 μg/kg) on rat blood oxygen-transport function, manifested in a decrease in hemoglobin affinity for oxygen, is realized through an increase in gas transmitters (nitrogen monoxide and hydrogen sulfide), promoting the growth of such modulators as 2,3-diphosphoglycerate and adenosine triphosphate.

About the authors

V. V. Zinchuk

Grodno State Medical University

Email: zinchuk@grsmu.by
Grodno, Belarus

M. A. Melenets

Grodno State Medical University

Grodno, Belarus

I. E. Gulyai

Grodno State Medical University

Grodno, Belarus

References

  1. Халилова АС-А, Иванов СВ (2020) Озонотерапия – способ улучшения состояния организма на тканевом уровне. Применение в медицине и сочетании с санаторно-курортным лечением в Крыму (обзор литературы). Трансляц мед 7 (3): 38–44. [Khalilova AS-A, Ivanov S (2020) Ozone therapy – a way to improve the body's condition at the tissue level. Application in medicine and in combination with spa treatment in Crimea (literature review). Translat Med 7 (3): 38–44. (In Russ)]. https://doi.org/10.18705/2311-4495-2020-7-3-38-44
  2. Аширметов АХ, Мавлянов ИР, Мавлянов ЗИ (2021) О возможности применения озона в лечении COVID-19. Juvenis Scientia 7 (3): 5–10. [Ashyrmetov AKh, Mavlyanov IR, Mavlyanov ZI (2021) On the possibility of using ozone in the treatment of COVID-19. Juvenis Scientia 7 (3): 5–10. (In Russ)]. https://doi.org/10.32415/jscientia_2021_7_3_5-10
  3. Серов ВН (2022) Методы системного применения озона в медицинской практике. Биорадикалы и антиоксиданты 9(1-2): 41–76. [Serov VN (2022) Methods of systemic application of ozone in medical practice. Bioradicals and Antioxidants 9(1-2): 41–76. (In Russ)].
  4. Jian-Xiong An, Guo-Ping Wu, Kun Niu, You-Ping Wei, Hui Liu, Xin-You Gao, Jian-Ping Wu, Yong Wang, Harald Renz, John P. Williams (2022) Treatment of Femoral Head Osteonecrosis with Ozone Therapy: Pilot Trial of a New Therapeutic Approach. Pain Physician 25: 43–54.
  5. Зинчук ВВ, Билецкая ЕС (2020) Эффект озона на кислородтранспортную функцию крови при различных режимах воздействия в опытах in vitro. Биофизика 65(5): 915–919. [Zinchuk VV, Biletskaya ES (2020) The effect of ozone on the oxygen transport function of blood under various exposure conditions in vitro experiments. Biophysics 65(5): 915–919. (In Russ)]. https://doi.org/10.31857/S0006302920050099
  6. Burtis CA, Ashwood ER (1999) Tietz Textbook of Clinical Chemistry. Philadelphia. WB Saunders 37(11-12): 1136.
  7. Виноградова ИЛ, Багрянцева СЮ (1980) Метод одновременного определения 2,3-ДФГ и АТФ в эритроцитах. Лаб дело 7: 424–426. [Vinogradova IL, Bagryantseva SYu (1980) Method for simultaneous determination of 2,3-DPG and ATP in erythrocytes. Lab Delo 7: 424–426. (In Russ)].
  8. Satomi Kagota, Yu Yamaguchi, Kazuki Nakamura, Kazumasa Shinozuka, Masaru Kunitomo (2004) Chronic nitric oxide exposure alters the balance between endothelium-derived relaxing factors released from rat renal arteries: prevention by treatment with NOX-100, a NO scavenger. Life Sci 74(22): 2757–2767. https://doi.org/10.1016/j.lfs.2003.10.019
  9. Norris EJ, Culberson CR, Narasimhan S, Clemens MG (2011) The liver as central regulator of hydrogen sulfide. Shock 36(3): 242–250. https://doi.org/10.1097/SHK.0b013e3182252ee7
  10. Kuroda K, Yamashita M, Murahata Y, Azuma K, Osaki T, Tsuka T, Ito N, Imagawa T, Okamoto Y (2018) Use of ozonated water as a new therapeutic approach to solve current concerns around antitumor treatment. Exp Ther Med 16(3): 1597–1602. https://doi.org/10.3892/etm.2018.6415
  11. Viebahn-Haenslera R, Fernández O-L (2024) Ozone in medicine. The low-dose ozone concept. The redox-bioregulatoryeffect as prominent biochemical mechanism and the role of glutathione. Ozone: Sci & Engineer 46(3): 267–279. https://doi.org/10.1080/01919512.2023.2291756
  12. Зинчук ВВ, Глуткина НВ (2023) Сродство гемоглобина к кислороду при коронавирусной инфекции: новые грани известной проблемы. Рос физиол журн им ИМ Сеченова 109(12): 1780–1798. [Zinchuk VV, Glutkina NV (2023) Hemoglobin affinity for oxygen in coronavirus infection: new aspects of a well-known problem. Russ J Physiol 109(12): 1780–1798. (In Russ)]. https://doi.org/10.31857/S0869813923120178
  13. Перетягин СП (2012) Оценка эффекта различных доз озона на процессы липопероксидации и кислородообеспечение крови in vitro. Мед альманах 2(21): 101–104. [Peretyagin SP (2012) Evaluation of the effect of different doses of ozone on lipid peroxidation processes and blood oxygen supply in vitro. Med Almanach 2(21): 101–104. (In Russ)].
  14. Ерофеева ЕА, Гелашвили ДБ, Розенберг ГС (2023) Современная концепция гормезиса: обзор проблемы и значение для экологии. Успехи совр биол 143(6): 553–564. [Erofeeva EA, Gelashvili DB, Rosenberg GS (2023) The modern concept of hormesis: a review of the problem and its significance for ecology. Advances Modern Biol 143(6): 553–564. (In Russ)].
  15. Wang G, Huang Y, Zhang N, Liu W, Wang C, Zhu X, Ni X (2021) Hydrogen Sulfide Is a Regulatorof Hemoglobin Oxygen-Carrying Capacity via Controlling 2,3-BPG Production in Erythro-cytes. Oxid Med Cell Longev 2021: 1–16. https://doi.org/10.1155/2021/8877691
  16. Jensen FB (2004) Red blood cell pH, the Bohr effect and other oxygenationlinked phenomena in blood O2 and CO2 transport. Acta Physiol Scand 182(3): 215–227. https://doi.org/10.1111/j.1365-201X.2004.01361.x
  17. Mattecci E, Cocci F, Pellegrini L, Gregori G, Navalesi R, Giampietro O (1992) Erythrocyte ATPase enzymes family in normal people. Eur J Clin Jnvest 22(4): 11–18.
  18. Sun K, Zhang Y, D'Alessandro A, Nemkov T, Song A, Wu H, Liu H, Adebiyi M, Huang A, Wen Y, Bogdanov MV, Vila A, O'Brien J, Kellems R, Dowhan W, Subudhi AW, Houten SJ-V, Julian CG, Lovering AT, Safo M, Hansen KC, Roach RC, Xia Y (2016) Sphingosine-1-phosphate promotes erythrocyte glycolysis and oxygen release for adaptation to high-altitude hypoxia. Nat Communicat 2016: 1–13. https://doi.org/10.1038/ncomms12086 www.nature.com/naturecommunications
  19. Zhou X, Su W, Bao Q, Cui Y, Li X, Yang Y, Yang Ch, Wang Ch, Jiao L, Chen D, Huang J (2024) Nitric oxide ameliorates the effects of hypoxia in mice by regulating oxygen transport by hemoglobin. High Alt Med Biol 25(3): 174–185. https://doi.org/10.1089/ham.2023.0044
  20. Simone G, Masi A, Sbardella D, Ascenzi P, Coletta M (2024) Nitric oxide binding geometry in heme-proteins: relevance for signal transduction. Antioxidants 136: 1–21. https://doi.org/10.3390/antiox13060666
  21. Zagrean-Tuza C, Igescu I, Lupan A, Silaghi-Dumitrescu R (2024) A study of the molecular interactions of hemoglobin with diverse classes of the rapeutic agents. Inorgan Chim Acta 567: 1–16. https://doi.org/10.1016/j.ica.2024.122053
  22. Kelm V, Rath J (2001) Endothelial dysfunction in human coronary circulation: relevance of the L-arginine-NO pathway. Basic Res Cardiol 96: 107–127.
  23. Chen H, Xing B, Liu X, Zhan B, Zhou J, Zhu H, Chen Z (2008) Ozone oxidative preconditioning protects the rat kidney from reperfusion injury: the role of nitric oxide. J Surg Res 149: 287–295. https://doi.org/10.1016/j.jss.2007.12.756
  24. Colakerol A, Temiz MZ, Tavukcu HH, Aykan S, Ozsoy S, Sahan A, Kandirali E, Semercioz A (2019) Effects of ozone treatment on penile erection capacity and nitric oxide synthase levels in diabetic rats. Int J Impot Res 33(5): 1–8. https://doi.org/10.1038/s41443-020-0301-1
  25. Borges FS, Meyer PF, Jahara RS, Carreiro EM, Antonuzzo PE, Picariello F, Palma C (2021) Fundamentals of the use of ozone therapy in the treatment of aesthetic disorders: a review. J Biosci Med 9(12): 40–70.
  26. Sun C-W, Yang J, Kleschyov AL, Zhuge Zh, Carlström M, Pernow J, Wajih N, Isbell TS, Oh J-Y, Cabrales P, Tsai AG, Townes T, Kim-Shapiro DB, Patel RP, Lundberg JO (2019) Hemoglobin beta93 cysteine is not required for export of nitric oxide bioactivity from the red blood cell. Circulation 139(23): 2654–2663. https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.118.03928
  27. Stomberski CT, Hess DT, Stamler JS (2019) Protein S-Nitrosylation: determinants of specificity and enzymatic regulation of S-nitrosothiol-based signaling. Antioxid Redox Signal 30(10): 1331–1351. https://doi.org/10.1089/ars.2017.7403
  28. Zhu XY, Liu SJ, Liu YJ, Wang S, Ni X (2010) Glucocorticoids suppress cystathionine gamma-lyase expression and H2S production in lipopolysaccharide-treated macrophages. Cell Mol Life Sci 67: 1119–1132. https://doi.org/10.1007/s00018-009-0250-9
  29. Зинчук ВВ (2021) Кислородтранспортная функция крови и газотрансмиттер сероводород. Успехи физиол наук 52(3): 41–55. [Zinchuk VV (2021) Oxygen transport function of blood and gas transmitter hydrogen sulfide. Advanc Physiol Sci 52(3): 41–55. (In Russ)]. https://doi.org/10.31857/S0301179821030085
  30. Гусакова СВ, Смаглий ЛВ, Бирулина ЮГ, Ковалев ИВ, Носарев АВ, Петрова ИВ, Реутов ВП (2017) Молекулярные механизмы действия газотрансмиттеров NO, CO и H2S в гладкомышечных клетках и влияние NO-генерирующих соединений (нитратов и нитритов) на среднюю продолжительность жизни. Успехи физиол наук 48(1): 24–52. [Gusakova SV, Smaglii LV, Birulina YuG, Kovalev IV, Nosarev AV, Petrova IV, Reutov VP (2017) Molecular mechanisms of action of NO, CO, and H2S gas transmitters in smooth muscle cells and the effect of NO-generating compounds (nitrates and nitrites) on average life expectancy. Advanc Physiol Sci 48(1): 24–52. (In Russ)].
  31. Nagpure BV, Bian J-S (2016) Interaction of Hydrogen Sulfide with Nitric Oxide in the Cardiovascular System. Oxidat Med Cell Longev 2016: 1–16. https://doi.org/10.1155/2016/6904327
  32. Yong Q-C, Hu L-F, Wang S (2010) Hydrogen sulfide interacts with nitric oxide in the heart: possible involvement of nitroxyl. Cardiovasc Res 88(3): 482–491. https://doi.org/10.1093/cvr/cvq248
  33. Liu Y-H, Lu M, Hu L-F (2012) Hydrogen sulfide in the mammalian cardiovascular system. Antioxidant Redox Signal 17(1): 141–185. https://doi.org/10.1089/ars.2011.4005
  34. Zhu Zh, Chambers S, Zeng Y, Bhatia M (2022) Gases in sepsis: novel mediators and therapeutic targets. Int J Mol Sci 23: 1–19. https://doi.org/10.3390/ijms23073669

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».