Sex and age affect food choice and metabolic adaptation to short-term high-calorie palatable food eating in mice

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Incidence of obesity increases among young peoples, but influence of age and sex on adaptation to obesogenic diets in youth is little studied. We aimed to examine the influence of sex and age on short-term adaptation to palatable diet (PD: standard chow, lard and sweet cookies) from youth to adulthood in mice. Male and female C57Bl/6J mice consumed PD for 2 weeks at the age of 7 (young), 17 (early adult) and 27 (adult) weeks. Energy intake, food choice, morphometric and biochemical parameters were assessed. Sex and age influenced food choice and all parameters studied. From young to early adult age, blood Fibroblast Growth Factor 21 (FGF21) levels decreased, and consuming cookies increased. PD increased white fat mass, glucose levels, and decreased glucose tolerance in young females more than in young males. In early adult male and female mice, PD had no effect on glucose tolerance and blood glucose levels. In adult mice, body weight increased, hyperleptinemia, hyperglycemia, hyperinsulinemia developed and glucose tolerance decreased only in males. Thus, response to high-calorie diet varies with age, and males show greater resistance to PD than females in youth, and less resistance in adulthood. In obesity pathophysiology, both sex and age of diet initiation are important variables.

About the authors

E. N. Makarova

The Institute of Cytology and Genetics

Email: maken@bionet.nsc.ru
Novosibirsk, Russia

P. E. Orlov

The Institute of Cytology and Genetics

Novosibirsk, Russia

A. Y. Kazantseva

The Institute of Cytology and Genetics

Novosibirsk, Russia

T. W. Jakovleva

The Institute of Cytology and Genetics

Novosibirsk, Russia

N. M. Bazhan

The Institute of Cytology and Genetics

Novosibirsk, Russia

References

  1. Moody A, Neave A (2020) Health Survey for England 2019: Overweight and obesity in adults and children. NHS Digit – Natl Stat.
  2. Nam GE, Kim Y-H, Han K, Jung J-H, Rhee E-J, Lee W-Y (2021) Obesity Fact Sheet in Korea, 2020: Prevalence of Obesity by Obesity Class from 2009 to 2018. J Obes Metab Syndr 30: 141–148. https://doi.org/10.7570/jomes21056
  3. Yang YS, Han B-D, Han K, Jung J-H, Son JW (2022) Obesity Fact Sheet in Korea, 2021: Trends in Obesity Prevalence and Obesity-Related Comorbidity Incidence Stratified by Age from 2009 to 2019. J Obes Metab Syndr 31: 169–177. https://doi.org/10.7570/jomes22024
  4. Choi HH, Choi G, Yoon H, Ha KH, Kim DJ (2022) Rising Incidence of Diabetes in Young Adults in South Korea: A National Cohort Study. Diabetes Metab J 46: 803–807. https://doi.org/10.4093/dmj.2021.0236
  5. Spinelli S, Monteleone E (2021) Food Preferences and Obesity. Endocrinol Metab 36: 209–219. https://doi.org/10.3803/EnM.2021.105
  6. Teo PS, van Dam RM, Whitton C, Tan LWL, Forde CG (2021) Consumption of Foods With Higher Energy Intake Rates is Associated With Greater Energy Intake, Adiposity, and Cardiovascular Risk Factors in Adults. J Nutr 151: 370–378. https://doi.org/10.1093/jn/nxaa344
  7. Luo Y, Burrington CM, Graff EC, Zhang J, Judd RL, Suksaranjit P, Kaewpoowat Q, Davenport SK, O’Neill AM, Greene MW (2016) Metabolic phenotype and adipose and liver features in a high-fat Western diet-induced mouse model of obesity-linked NAFLD. Am J Physiol Metab 310: E418–E439. https://doi.org/10.1152/ajpendo.00319.2015
  8. Kattapuram N, Zhang C, Muyyarikkandy MS, Surugihalli C, Muralidaran V, Gregory T, Sunny NE (2021) Dietary Macronutrient Composition Differentially Modulates the Remodeling of Mitochondrial Oxidative Metabolism during NAFLD. Metabolites 11: 272. https://doi.org/10.3390/metabo11050272
  9. Wei S, Hertle S, Spanagel R, Bilbao A (2021) Female mice are more prone to develop an addictive-like phenotype for sugar consumption. Sci Rep 11: 7364. https://doi.org/10.1038/s41598-021-86797-9
  10. Matas-Navarro P, Carratalá-Ros C, Olivares-García R, Martínez-Verdú A, Salamone JD, Correa M (2023) Sex and age differences in mice models of effort-based decision-making and anergia in depression: the role of dopamine, and cerebral-dopamine-neurotrophic-factor. Psychopharmacology (Berl) 240: 2285–2302. https://doi.org/10.1007/s00213-023-06430-7
  11. Petty S, Salame C, Mennella JA, Pepino MY (2020) Relationship between Sucrose Taste Detection Thresholds and Preferences in Children, Adolescents, and Adults. Nutrients 12: 1918. https://doi.org/10.3390/nu12071918
  12. Warneke W, Klaus S, Fink H, Langley-Evans SC, Voigt J-P (2014) The impact of cafeteria diet feeding on physiology and anxiety-related behaviour in male and female Sprague–Dawley rats of different ages. Pharmacol Biochem Behav 116: 45–54. https://doi.org/10.1016/j.pbb.2013.11.016
  13. Casimiro I, Stull ND, Tersey SA, Mirmira RG (2021) Phenotypic sexual dimorphism in response to dietary fat manipulation in C57BL/6J mice. J Diabet Complicat 35: 107795. https://doi.org/10.1016/j.jdiacomp.2020.107795
  14. MacCannell ADV, Futers TS, Whitehead A, Moran A, Witte KK, Roberts LD (2021) Sexual dimorphism in adipose tissue mitochondrial function and metabolic flexibility in obesity. Int J Obes 45: 1773–1781. https://doi.org/10.1038/s41366-021-00843-0
  15. Becerril S, Rodríguez A, Catalán V, Ramírez B, Mentxaka A, Neira G, Gómez-Ambrosi J, Frühbeck G (2022) Sex- and Age-Dependent Changes in the Adiponectin/Leptin Ratio in Experimental Diet-Induced Obesity in Mice. Nutrients 15: 73. https://doi.org/10.3390/nu15010073
  16. Hwang L-L, Wang C-H, Li T-L, Chang S-D, Lin L-C, Chen C-P, Chen C-T, Liang K-C, Ho I-K, Yang W-S, Chiou L-C (2010) Sex Differences in High-fat Diet-induced Obesity, Metabolic Alterations and Learning, and Synaptic Plasticity Deficits in Mice. Obesity 18: 463–469. https://doi.org/10.1038/oby.2009.273
  17. Yang Y, Smith DL, Keating KD, Allison DB, Nagy TR (2014) Variations in body weight, food intake and body composition after long-term high-fat diet feeding in C57BL/6J mice. Obesity 22: 2147–2155. https://doi.org/10.1002/oby.20811
  18. Medrikova D, Jilkova ZM, Bardova K, Janovska P, Rossmeisl M, Kopecky J (2012) Sex differences during the course of diet-induced obesity in mice: adipose tissue expandability and glycemic control. Int J Obes 36. https://doi.org/10.1038/ijo.2011.87
  19. Salinero AE, Anderson BM, Zuloaga KL (2018) Sex differences in the metabolic effects of diet-induced obesity vary by age of onset. Int J Obes 42: 1088–1091. https://doi.org/10.1038/s41366-018-0023-3
  20. Boulangé CL, Claus SP, Chou CJ, Collino S, Montoliu I, Kochhar S, Holmes E, Rezzi S, Nicholson JK, Dumas ME, Martin F-PJ (2013) Early Metabolic Adaptation in C57BL/6 Mice Resistant to High Fat Diet Induced Weight Gain Involves an Activation of Mitochondrial Oxidative Pathways. J Proteome Res 12: 1956–1968. https://doi.org/10.1021/pr400051s
  21. De Fourmestraux V, Neubauer H, Poussin C, Farmer P, Falquet L, Burcelin R, Delorenzi M, Thorens B (2004) Transcript Profiling Suggests That Differential Metabolic Adaptation of Mice to a High Fat Diet Is Associated with Changes in Liver to Muscle Lipid Fluxes. J Biol Chem 279: 50743–50753. https://doi.org/10.1074/jbc.M408014200
  22. Lundsgaard A-M, Holm JB, Sjøberg KA, Bojsen-Møller KN, Myrmel LS, Fjære E, Jensen BAH, Nicolaisen TS, Hingst JR, Hansen SL, Doll S, Geyer PE, Deshmukh AS, Holst JJ, Madsen L, Kristiansen K, Wojtaszewski JFP, Richter EA, Kiens B (2019) Mechanisms Preserving Insulin Action during High Dietary Fat Intake. Cell Metab 29: 50–63.e4. https://doi.org/10.1016/j.cmet.2018.08.022
  23. Klok MD, Jakobsdottir S, Drent ML (2007) The role of leptin and ghrelin in the regulation of food intake and body weight in humans: a review. Obes Rev 8: 21–34. https://doi.org/10.1111/j.1467-789X.2006.00270.x
  24. Von Holstein-Rathlou S, BonDurant LD, Peltekian L, Naber MC, Yin TC, Claflin KE, Urizar AI, Madsen AN, Ratner C, Holst B, Karstoft K, Vandenbeuch A, Anderson CB, Cassell MD, Thompson AP, Solomon TP, Rahmouni K, Kinnamon SC, Pieper AA, Gillum MP, Potthoff MJ (2016) FGF21 Mediates Endocrine Control of Simple Sugar Intake and Sweet Taste Preference by the Liver. Cell Metab 23. https://doi.org/10.1016/j.cmet.2015.12.003
  25. Makarova E, Kazantseva A, Dubinina A, Jakovleva T, Balybina N, Baranov K, Bazhan N (2021) The Same Metabolic Response to FGF21 Administration in Male and Female Obese Mice Is Accompanied by Sex-Specific Changes in Adipose Tissue Gene Expression. Int J Mol Sci 22: 10561. https://doi.org/10.3390/ijms221910561
  26. Dutta S, Sengupta P (2016) Men and mice: Relating their ages. Life Sci 152: 244–248. https://doi.org/10.1016/j.lfs.2015.10.025
  27. Slomp M, Belegri E, Blancas-Velazquez AS, Diepenbroek C, Eggels L, Gumbs MCR, Joshi A, Koekkoek LL, Lamuadni K, Ugur M, Unmehopa UA, la Fleur SE, Mul JD (2019) Stressing the importance of choice: Validity of a preclinical free-choice high-caloric diet paradigm to model behavioural, physiological and molecular adaptations during human diet-induced obesity and metabolic dysfunction. J Neuroendocrinol 31. https://doi.org/10.1111/jne.12718
  28. Okada T, Mita Y, Sakoda H, Nakazato M (2019) Impaired adaptation of energy intake induces severe obesity in aged mice on a high-fat diet. Physiol Rep 7: e13989. https://doi.org/10.14814/phy2.13989
  29. Kim SJ, Kim S-E, Kim A-R, Kang S, Park M-Y, Sung M-K (2019) Dietary fat intake and age modulate the composition of the gut microbiota and colonic inflammation in C57BL/6J mice. BMC Microbiol 19: 193. https://doi.org/10.1186/s12866-019-1557-9
  30. Valdes AM, Walter J, Segal E, Spector TD (2018) Role of the gut microbiota in nutrition and health. BMJ k2179. https://doi.org/10.1136/bmj.k2179
  31. McGregor RA, Kwon E-Y, Shin S-K, Jung UJ, Kim E, Park JHY, Yu R, Yun JW, Choi M-S (2013) Time-course microarrays reveal modulation of developmental, lipid metabolism and immune gene networks in intrascapular brown adipose tissue during the development of diet-induced obesity. Int J Obes 37: 1524–1531. https://doi.org/10.1038/ijo.2013.52
  32. Maliszewska K, Kretowski A (2021) Brown Adipose Tissue and Its Role in Insulin and Glucose Homeostasis. Int J Mol Sci 22: 1530. https://doi.org/10.3390/ijms22041530
  33. Gelineau RR, Arruda NL, Hicks JA, Monteiro De Pina I, Hatzidis A, Seggio JA (2017) The behavioral and physiological effects of high-fat diet and alcohol consumption: Sex differences in C57 BL 6/J mice. Brain Behav 7. https://doi.org/10.1002/brb3.708
  34. Bazhan NM, Baklanov AV, Piskunova JV, Kazantseva AJ, Makarova EN (2017) Expression of genes involved in carbohydrate-lipid metabolism in muscle and fat tissues in the initial stage of adult-age obesity in fed and fasted mice. Physiol Rep 5: e13445. https://doi.org/10.14814/phy2.13445
  35. Stubbins RE, Najjar K, Holcomb VB, Hong J, Núñez NP (2012) Oestrogen alters adipocyte biology and protects female mice from adipocyte inflammation and insulin resistance. Diabetes Obes Metab 14: 58–66. https://doi.org/10.1111/j.1463-1326.2011.01488.x
  36. Dakin RS, Walker BR, Seckl JR, Hadoke PWF, Drake AJ (2015) Estrogens protect male mice from obesity complications and influence glucocorticoid metabolism. Int J Obes 39: 1539–1547. https://doi.org/10.1038/ijo.2015.102
  37. Varlamov O (2017) Western-style diet, sex steroids and metabolism. Biochim Biophys Acta – Mol Basis Dis 1863: 1147–1155. https://doi.org/10.1016/j.bbadis.2016.05.025
  38. Bazhan N, Kazantseva A, Dubinina A, Balybina N, Jakovleva T, Makarova E (2024) Age of Cafeteria Diet Onset Influences Obesity Phenotype in Mice in a Sex-Specific Manner. Int J Mol Sci 25: 12436. https://doi.org/10.3390/ijms252212436
  39. Fazzino TL, Bjorlie K, Rohde K, Smith A, Yi R (2022) Choices between money and hyper-palatable food: Choice impulsivity and eating behavior. Heal Psychol 41: 538–548. https://doi.org/10.1037/hea0001185
  40. Garcia A, Hammami A, Mazellier L, Lagneau J, Darcel N, Higgs S, Davidenko O (2021) Social modeling of food choices in real life conditions concerns specific food categories. Appetite 162: 105162. https://doi.org/10.1016/j.appet.2021.105162
  41. Savage JS, Fisher JO, Birch LL (2007) Parental Influence on Eating Behavior: Conception to Adolescence. J Law Med Ethics 35: 22–34. https://doi.org/10.1111/j.1748-720X.2007.00111.x

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».