Group behaviors characteristics of rhesus macaques at the age of two years old

封面

如何引用文章

全文:

开放存取 开放存取
受限制的访问 ##reader.subscriptionAccessGranted##
受限制的访问 订阅存取

详细

We analyzed the behavior of nine rhesus monkeys (Macaca mulatta) aged 14–18 months, taken from different family groups and placed in new habitat conditions. We carried out daily two-hour observations of the group to assess the dynamics of the macaques’ exploration of new enclosure space and to register the aggressive, friendly and orienting-exploratory behavior of individuals, taking into account age and sex. The macaques explored of new enclosure space 1) from top to bottom; 2) from the periphery to the center; 3) from stationary elements to moving ones. An interaction between age factor and sex factor was revealed in the analysis of behavioral activity in macaques. Thus, older individuals of both sexes were more aggressive than the younger ones. This fact apparently, indicate the dependence of the emerging social status on the age of the individuals. But there were age differences in friendliness only among females: the elder females were more friendly than the younger ones. It is characteristic that the males were more aggressive than the females among the elder macaques, but the males showed more friendliness than the females among the younger individuals. The females showed more pronounced orienting-exploratory behavior compared to males among the younger macaques, but there were no sex differences among the elder macaques. In general, all three types of behavioral activity were represented equally in the elder males; friendliness and exploratory reactions dominated in the younger males and the elder females; exploratory behavior dominated in the younger females. The hypothesis is expressed about the critical range of 14–18 months in the ontogenesis of macaques, which is a sensitive period of maturation of their higher nervous activity. The results can be used to create a biological model of behavior in groups and improve the care of macaques in laboratory conditions.

全文:

受限制的访问

作者简介

T. Kuznetsova

Pavlov Institute of Physiology of the Russian Academy of Sciences

编辑信件的主要联系方式.
Email: golubevaiu@infran.ru
俄罗斯联邦, St. Petersburg

I. Golubeva

Pavlov Institute of Physiology of the Russian Academy of Sciences

Email: golubevaiu@infran.ru
俄罗斯联邦, St. Petersburg

N. Meishvili

Kurchatov Complex of Medical Primatology

Email: golubevaiu@infran.ru
俄罗斯联邦, Sochi

V. Chalyan

Kurchatov Complex of Medical Primatology

Email: golubevaiu@infran.ru
俄罗斯联邦, Sochi

参考

  1. Kulik L, Amici F, Langos D, Widdig A (2015) Sex Differences in the Development of Social Relationships in Rhesus Macaques (Macaca mulatta). Int J Primatol 36: 353–376. https://doi.org/10.1007/s10764-015-9826-4
  2. Zhang T, Liu S-Q, Xia Y-N, Li B-W, Wang X, Li J-H (2023) Aging-Related Behavioral Patterns in Tibetan Macaques. Biology 12: 1325. https://doi.org/10.3390/biology12101325
  3. Sueur C, Petit O, De Marco A, Jacobs A, Watanabe K (2011) A comparative network analysis of social style in macaques. Anim Behav 82: 845–852. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2011.07.020
  4. Beisner BA, Remillard CM, Moss S, Long CE, Bailey KL, Young LA, Meeker T, McCowan B, Bloomsmith MA (2021) Factors influencing the success of male introductions into groups of female rhesus macaques: Introduction technique, male characteristics and female behavior. Am J Primatol 83: e23314. https://doi.org/10.1002/ajp.23314
  5. Pavez Fox M, De Moor D, Siracusa E, Ellis S, Kimock C, Rivera-Barreto N, Valle J, Phillips, Ruiz-Lambides A, Snyder-Mackler N, Higham J, Brent L (2023) Socioecological drivers of injuries in female and male rhesus macaques (Macaca mulatta). bioRxiv: the preprint server for biology. https://doi.org/10.1101/2023.10.20.563310
  6. Hannibal DL, Bliss-Moreau E, Vandeleest J, McCowan B, Capitanio J (2017) Laboratory Rhesus Macaque Social Housing and Social Changes: Implications for Research. Am J Primatol 79: 1–14. https://doi.org/10.1002/ajp.22528
  7. Crast J, Bloomsmith MA, Remillard CM, Meeker T (2021) Contribution of adult sex ratio to trauma and reproductive output in large breeding groups of rhesus macaques (Macaca mulatta). Animal welfare (South Mimms, England) 30: 479–492. https://doi.org/10.7120/09627286.30.4.011
  8. Чалян ВГ, Мейшвили НВ, Пачулия ИГ, Аникаева ЕН, Задорожный ДВ (2023) Летальная агрессия у содержащихся в неволе обезьян. Рос физиол журн им ИМ Сеченова 109: 178–191. [Chalyan VG, Meishvili NV, Pachulia IG, Anikaeva EN, Zadorojnii DV Lethal Aggression in Captive Monkeys. Russ J Physiol 109: 178–191. (In Russ)]. https://doi.org/10.31857/S0869813923020036
  9. Cords M (2002) Friendship among adult female blue monkeys (Cercopithecus mitis). Behaviour 139: 291–314. https://doi.org/10.1163/156853902760102681
  10. Thierry B (2007) Unity in diversity: lessons from macaque societies. Evol Anthropol 16: 224–238. https://doi.org/10.1002/evan.20147
  11. Sosa S (2016) The Influence of Gender, Age, Matriline and Hierarchical Rank on Individual Social Position, Role and Interactional Patterns in Macaca sylvanus at 'La Forêt des Singes': A Multilevel Social Network Approach. Front Psychol 7: 529. https://doi.org/10.3389/fpsyg.2016.00529
  12. Мейшвили НВ, Чалян ВГ, Липина ЯЮ, Пачулия ИГ (2015) Сравнительное исследование поведения самцов макак-резусов в условиях индивидуального и группового содержания. В сб От истоков к современности ДБ Богоявленская (ред) Москва. Когито-Центр 5: 422–424. [Meishvili NV, Chalyan VG, Lipina YU, Pachulia IG (2015) Comparative study of the behavior of male rhesus macaques in conditions of individual and group housing. In: From origins to modern times Bogoyavlenskaya DB (ed) Mоscow. Cogito-Center 5: 422–424. (In Russ)].
  13. Wooddell LJ, Kaburu S, Murphy AM, Suomi SJ, Dettmer AM (2017) Rank acquisition in rhesus macaque yearlings following permanent maternal separation: The importance of the social and physical environment. Dev Psychobiol 59: 863–875. https://doi.org/10.1002/dev.21555
  14. Amrhein R (2020) The Development of Social Behavior in the Tibetan Macaque (Macaca thibetana). All Master's Theses 1366. https://digitalcommons.cwu.edu/etd/1366).
  15. Дерягина МА, Бутовская МЛ (1992) Этология приматов. М. Издательство МГУ. [Deryagina MA, Butovskaya ML (1992) Ethology of primates. M. Moscow State Univer Publ House. (In Russ)].
  16. Beisner BA, Jackson ME, Cameron AN, McCowan B (2011) Detecting instability in animal social networks: genetic fragmentation is associated with social instability in rhesus macaques. PLoS One 6: e16365. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0016365
  17. Кузнецова ТГ, Сыренский ВИ, Гусакова НС (2006) Шимпанзе: онтогенетическое и интеллектуальное развитие в условиях лабораторного содержания. СПб. Политехника. [Kuznetsova TG, Syrensky VI, Gusakova NS (2006) Chimpanzees: ontogenetic and intellectual development in laboratory conditions. SPb. Polytechnic. (In Russ)].
  18. Dufour V, Sueur C, Whiten A, Buchanan-Smith HM (2011) The impact of moving to a novel environment on social networks, activity and wellbeing in two new world primates. Am J Primatol 73: 802–811. https://doi.org/10.1002/ajp.2094318
  19. Фирсов ЛА (1977) Поведение антропоидов в природных условиях. Ленинград. Наука. [Firsov LA (1977) Behavior of anthropoids in natural conditions. Leningrad. Science. (In Russ)].
  20. Deputte BL (2000) Primate Socialization Revisited: Theoretical and Practical Issues in Social Ontogeny. Advances in the Study of Behavior. PJB Slater, JS Rosenblatt, CT Snowdon, TJ Roper (eds). Academ Press 29: 99–157. https://doi.org/10.1016/S0065-3454(08)60104-7
  21. Fragaszy D, Visalberghi E (2004) Socially biased learning in monkeys. Learn behav 32: 24–35. https://doi.org/10.3758/BF03196004
  22. Parker PRL, Brown MA, Smear MC, Niell CM (2020) Movement-Related Signals inSensory Areas: Roles in Natural Behavior. TINS 43: 581–595. https://doi.org/10.1016/j.tins.2020.05.005
  23. Razavinasab M, Parsania S, Nikootalab M, Khaleghi M, Saleki K, Banazadeh M, Shabani M (2022) Early environmental enrichment prevents cognitive impairments and developing addictive behaviours in a mouse model of prenatal psychological and physical stress. Int J Dev Neurosci 82: 72–84. https://doi.org/10.1002/jdn.10161
  24. Rey A, Padrell M, Llorente M (2024) Impacts of illegal trade on socio-emotional and behavioural skills in macaques [version 1; peer review: awaiting peer review]. F1000Res 13: 188. https://doi.org/10.12688/f1000research.144232.1
  25. McCowan B, Beisner B, Hannibal D (2018) Social management of laboratory rhesus macaques housed in large groups using a network approach: A review. Behav Process 156: 77–82. https://doi.org/10.1016/j.beproc.2017.11.014
  26. Bernstein IS, Ehardt CL (1985) Age-sex differences in the expression of agonistic behavior in rhesus monkey (Macaca mulatta) groups. J Comp Psychol 99: 115–132. https://doi.org/10.1037/0735-7036.99.2.115
  27. Аникаев АЕ, Чалян ВГ, Мейшвили НВ, Аникаева ЕН (2023) Изучение способности к исследовательской деятельности у низших обезьян. Журнал высш нерв деят им ИП Павлова 73: 271–288. [Anikaev AE, Chalyan VG, Meishvili NV, Anikaeva EN (2023) Study of the ability for research activity in lower monkeys. IP Pavlov J Higher Nerv Activity 73: 271–288. (In Russ)].https://doi.org/10.31857/S004446772302003X
  28. Подвигина ДН, Иванова ЛЕ, Варовин ИА, Хараузов АК (2019) Исследование когнитивных способностей у макак-резусов. Журнал высш нерв деят им ИП Павлова 69: 65–77. [Podvigina DN, Ivanova LE, Varovin IA, Kharauzov AK (2019) Study of cognitive abilities in rhesus monkeys. IP Pavlov J Higher Nerv Activity 69: 65–77. (In Russ)]. https://doi.org/10.1134/S0044467719010088
  29. Gottlieb DH, Maier A, Coleman K (2015) Evaluation of environmental and intrinsic factors that contribute to stereotypic behavior in captive rhesus macaques (Macaca mulatta). App Anim Behav Sci 171: 184–191. https://doi.org/10.1016/j.applanim.2015.08.005
  30. Helstab SA, Kozonen ZK, Koski SE, Van Schaik C, Isler K (2016) Manipulation complexity in primates coevolved with brain size and terrestriality. Sci Rep 6: 1–9. https://doi.org/10.1038/srep24528
  31. Fischer J (2023) Aging rhesus monkeys stick to friends and family. PNAS 120: e2219062120. https://doi.org/10.1073/pnas.2219062120
  32. Бутовская МЛ (2005) Человек и человекообразные обезьяны: языковые способности и возможности диалога. Зоол журн 84: 149–157. [Butovskaya ML (2005) Man and apes: language abilities and dialogue possibilities. Zool J 84: 149–157. (In Russ)].

补充文件

附件文件
动作
1. JATS XML
下载
2. Fig. 1. Peculiarities of macaques’ exploration of a new enclosure. (a) – group stay in the upper tier immediately after being launched into a new enclosure; (b) – group placement on the shelves of the enclosure; (c) – transition to a large section of the enclosure with enrichment elements.

下载 (663KB)
索引源数据
3. Fig. 2. Dynamics of exploration of the enclosure space by macaques in the first and second months of their stay in new conditions. Designations: white segment of the graph – stationary elements of the enclosure, gray segment – ​​enrichment elements. Dotted line – use of elements in the first month of observations; solid black line – in the second month of observations. The axis shows the frequency of use (%) of the indicated elements of the enclosure on average for the group.

下载 (139KB)
索引源数据
4. Fig. 3. Analysis of group behavior of macaques in their second year of life. (a) – examples of recorded behavioral activity (aggressive, friendly, exploratory behavior); (b) – interaction of age and sex revealed during behavior analysis using MANOVA (Wilks’ lambda = 0.9; F3,129 = 4.4; p < 0.01). The ordinate axis shows the number of behavioral reactions (n); the abscissa axis shows two age groups (older group, younger group); the left graph shows males, the right graph shows females. Aggressive behavior is shown in red, friendly behavior is shown in green, and exploratory behavior is shown in blue. The data are presented as the arithmetic mean ± 95% confidence interval. Significant differences between the groups, revealed using Tukey’s post hoc test, are presented in Table 2.

下载 (730KB)
索引源数据

版权所有 © Russian Academy of Sciences, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».