Соматические стволовые клетки животных: изменение парадигмы (точка зрения спонгиолога)

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

За последние пять лет существенно изменилась парадигма, в рамках которой научное сообщество рассматривает стволовые клетки животных и само понятие “стволовости”. В соответствии с господствовавшей ранее парадигмой, сформировавшейся в ходе изучения млекопитающих, соматические стволовые клетки (ССК) — крайне малочисленные коммитированные клоноспецифичные клетки; их судьбы ограничены тканями/органами, в которых они находятся. Однако исследования, выполненные на водных беспозвоночных, показали, что ССК, напротив, очень многочисленны, морфологически разнообразны, демонстрируют широкий спектр состояний и уровней “стволовости”. Более того, ССК ряда беспозвоночных могут возникать de novo путем трансдифференцировки из дифференцированных соматических клеток. Одну из ключевых ролей в формировании новой парадигмы сыграло изучение представителей типа Porifera. Краткий обзор рассматривает основные положения современной концепции стволовых клеток и роль спонгиологии в формировании новой парадигмы.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

А. В. Ересковский

Институт биологии развития им. Н. К. Кольцова РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: aereskovsky@gmail.com
Россия, Москва, 119334, ул. Вавилова, 26

Список литературы

  1. Ефремова С.М. 1972. Морфофизиологический анализ развития пресноводных губок Ephydatia fluviatilis и Spongilla lacustris из диссоциированных клеток // Бесполое размножение, соматический эмбриогенез и регенерация. Ред. Б. П. Токин. Л.: Изд-во ЛГУ, 1972. C. 110–154.
  2. Короткова Г.П. 1981. Общая характеристика организации губок // Морфогенезы у губок. Ред. Короткова Г.П. и др. Труды Биол. ин-та ЛГУ, № 33. с. 5–51.
  3. Alié A., Hayashi T., Sugimura I. et al. (2015). The ancestral gene repertoire of animal stem cells // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015. V. 112. P. E7093–E7100.
  4. Arendt D., Musser J.M., Bake C. et al. (2016). The origin and evolution of cell types // Nature Reviews Genetics. 2015. V. 17. P. 744–757.
  5. Ballarin L., Karahan A., Salvetti A. et al. Stem cells and innate immunity in aquatic invertebrates: bridging two seemingly disparate disciplines for new discoveries in biology // Front. Immunol. 2021. V. 12. P. 688106.
  6. Ben-Hamo O., Rosner A., Rabinowitz C. et al. Coupling astogenic aging in the colonial tunicate Botryllus schlosseri with the stress protein mortalin // Dev. Biol. 2018. V. 433. P. 33–46.
  7. Cheung T.H., Rando T. A. Molecular regulation of stem cell quiescence // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2013. V. 14. P. 329–40. https://doi.org/10.1038/nrm3591
  8. Clevers H., Watt F.M. Defining adult stem cells by function, not by phenotype // Ann. Rev. Biochemistry. 2018. V. 87. P. 1015–1027.
  9. Ereskovsky A.V. Stem cells cell in sponges (Porifera): an update // ISJ-Invert. Survival J. 2019. V. 16. P. 62–63. https://doi.org/10.25431/1824-307X/isj.v0i0.60-65
  10. Ereskovsky A., Lavrov A. Porifera // Invertebrate Histology. 2021. Elise E. B., LaDouceur E.E.B., Ed., John Wiley & Sons, Inc. P. 19–54. https://doi.org/10.1002/9781119507697.ch2
  11. Ereskovsky A., Borisenko I.E, Bolshakov F.V., Lavrov A.I. Whole-body regeneration in sponges: diversity, fine mechanisms and future prospects // Genes. 2021. V. 12, 506. https://doi.org/10.3390/genes12040506
  12. Ereskovsky A., Rinkevich B., Somorjai I.M.L. Adult stem cells host intracellular symbionts: The poriferan archetype // Advances in aquatic invertebrate stem cell research. Balarin L., Rinkevich B., Hobmayer B. Eds. 2022. MDPI Books. P. 80–108. https://doi.org/10.3390/books978-3-0365-16не36-3
  13. Ereskovsky A., Melnikov N.P., Lavrov A. Archaeocytes in sponges: simple cells of complicated fate // Biol. Rev. 2024. https://doi.org/10.1111/brv.13162
  14. Fraune S., Yuichi Abe Y., Bosch T. Disturbing epithelial homeostasis in the metazoan Hydra leads to drastic changes in associated microbiota // Environ. Microbiol. 2009. V. 11. P. 2361–2369.
  15. Funayama N. The cellular and molecular bases of the sponge stem cell systems underlying reproduction, homeostasis and regeneration // Internat. J. Dev. Biol. 2018. V. 62. P. 513–525.
  16. Funayama N., Nakatsukasa M., Hayashi T., Agata K. Isolation of the choanocyte in the fresh water sponge, Ephydatia fluviatilis and its lineage marker, Ef annexin // Dev. Growth Diff. 2005. V. 47. P. 243–253.
  17. Funayama N., Nakatsukasa M., Mohri K. et al. Piwi expression in archaeocytes and choanocytes in demosponges: insights into the stem cell system in demosponges // Evol. Dev. 2010. V. 12. P. 275–287.
  18. Gaino E., Rebora M., Corallini C., Lancioni T. 2003. The life-cycle of the sponge Ephydatia fluviatilis (L.) living on the reed Phragmites australis in an artificially regulated lake // Hydrobiologia. 2003. V. 495. P. 127–42.
  19. Grün D., Muraro M.J., Boisset J.C. et al. De novo prediction of stem cell identity using single-cell transcriptome data // Cell Stem. Cell. 2016. V. 19. P. 266–277.
  20. Hackett K., Lynn D., Williamson D. et al. Cultivation of the Drosophila sex-ratio spiroplasma // Science. 1986. V. 232. P. 1253–1255.
  21. Kobiałka M., Michalik A., Walczak M. et al. Sulcia symbiont of the leafhopper Macrosteles laevis (Ribaut, 1927) (Insecta, Hemiptera, Cicadellidae: Deltocephalinae) harbors Arsenophonus bacteria // Protoplasma. 2016. V. 253. P. 903–912.
  22. Levy S., Elek A., Grau-Bové X. et al. A stony coral cell atlas illuminates the molecular and cellular basis of coral symbiosis, calcification, and immunity // Cell. 2021. V. 11. P. 2973–2987.
  23. Li L., Xie T. Stem cell niche: structure and function // Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2005. V. 21. P. 605–631.
  24. Martinez P., Ballarin L., Ereskovsky A.V. et al. Articulating the “stem cell niche” paradigm through the lens of non-model aquatic Invertebrates // BMC Biology. 2022. V. 20:23. https://doi.org/10.1186/s12915-022-01230-5
  25. Mashanov V.S., Zueva O.R., Rojas-Catagena C., Garcia-Arraras J.E. Visceral regeneration in a sea cucumber involves extensive expression of survivin and mortalin homologs in the mesothelium // BMC Dev. Biol. 2010. V. 10, e117.
  26. Marescal O., Cheeseman I.M. Cellular mechanisms and regulation of quiescence // Developmental Cell. 2020. V. 55. P. 259–271.
  27. Melnikov N.P., Bolshakov F.V., Frolova V.S. et al. Tissue homeostasis in sponges: quantitative analysis of cell proliferation and apoptosis // J. Exp. Zool. Pt B: Mol. Dev. Evol. 2022. V. 338. P. 360–381 https://doi.org/10.1002/jez.b.23138
  28. Minchin E.A. (1900). Sponges — phylum Porifera // Treatise on Zoology. V. 2. The Porifera and Coelenterata. E. Ray Lankaster. Ed. P. 1–178. Adam and Charles Black, London.
  29. Moore N., Lyle S. Quiescent, slow-cycling stem cell populations in cancer: a review of the evidence and discussion of significance // J. Oncol. 2011. V. 2011, 396076. https://doi.org/10.1155/2011/396076
  30. Musser J.M., Schippers K.J., Nickel M. et al. Profiling cellular diversity in sponges informs animal cell type and nervous system evolution // Science. 2021. V. 374. P. 717–723.
  31. Nakanishi N., Jacobs D.K. The early evolution of cellular reprogramming in animals // Deferring Development: Setting Aside Cells for Future Use in Development and Evolution. 2020. (eds C. D. Bishop, B. K. Hall). P. 67–86. Boca Raton, FL: CRC Press.
  32. Okamoto K., Nakatsukasa M., Alié A. et al. The active stem cell specific expression of sponge Musashi homolog EflMsiA suggests its involvement in maintaining the stem cell state // Mechanisms Dev. 2012. V. 129. P. 24–37.
  33. Penrose L.S., Penrose R. Impossible objects: a special type of visual illusion // British Journal of Psychology. 1958. V. 49. P. 31–33. https://doi.org/10.1111/j.2044-8295.1958.tb00634.x
  34. Pflugfelder B., Cary C.S., Bright M. Dynamics of cell proliferation and apoptosis reflect different life strategies in hydrothermal vent and cold seep vestimentiferan tubeworms // Cell Tissue Res. 2009. V. 337. P. 149–165.
  35. Rinkevich B., Ballarin L., Martinez P. et al. A pan-metazoan concept for adult stem cells: The wobbling Penrose landscape // Biol. Rev. 2022. V. 97. P. 299–325. https://doi.org/10.1111/brv.12801
  36. Sebé-Pedros A., Chomsky E., Pang K. et al. Early metazoan cell type diversity and the evolution of multicellular gene regulation // Nature Ecol. Evol. 2018. V. 2. P. 1176–1188.
  37. Simpson T.L . The Cell Biology of Sponges. New York: Springer-Verlag, 1984. 662 p.
  38. Sogabe S., Hatleberg W.L., Kocot K.M. et al. Pluripotency and the origin of animal multicellularity // Nature. 2019. V. 570. P. 519–522.
  39. Wagner G.P. Devo-Evo of cell types // Evolutionary Developmental Biology. A Reference Guide. 2019. L. N. De La Rosa, G. B. Müller Eds. P. 511–528. Springer International Publishing, Cham.
  40. Waddington C.H. The Strategy of the Genes. London: Geo Allen & Unwin, 1957.
  41. Weissman I. L. Stem cells: units of development, units of regeneration, and units in evolution // Cell. 2000. V. 100. P. 157–168.
  42. Yun C.O., Bhargava P., Na Y. et al. Relevance of mortalin to cancer cell stemness and cancer therapy // Sci. Rep. 2017. V. 7. P. 42016.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Пластичность соматических стволовых клеток животных (соматические стволовые клетки = стволовые клетки взрослых (adult stem cells) = ASC). ASC выделены цветом, продукты дифференциации показаны черно-белыми схемами. (а, б) Представители губок: (а) Amphimedon queenslandica, Ephydatia fluviatilis; (б) Oscarella lobularis (ac — археоцит, cc — хоаноцит, tc — тезоцит, sc — склероцит, lc — лофоциты, gc — гранулярные клетки, pc — пинакоциты, fc — фолликулярные клетки, g — гаметы, vc — вакуолярные клетки, ap — апопилярные клетки). (с) Млекопитающие (для сравнения) (hsc — гематопоэтические стволовые клетки, msc — миелоидные предшественники, lsc — лимфоидные предшественники, mk — мегакариоцит, gr — гранулоциты, mp — макрофаги, rbc — красные кровяные клетки, tc — Т-клетки, bc — B-клетки, nk — лимфоциты-киллеры). Для губок характерно превращение одного типа ASC в другой, а также дифференцировка гамет из потомков ASC. (Из Rinkevich et al., 2022, с изменениями; © 2021 The Authors, опубликовано John Wiley & Sons Ltd. под лицензией CC-BY-4.0.)

Скачать (297KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Графическая метафора новой концепции соматических стволовых клеток. (а) “Колеблющийся ландшафт Пенроуза”, созданный авторами статьи Rinkevich et al. (2022). Цветовым кодом (от темно-синего до светло-голубого) показаны состояния клеток (от тотипотентного до полностью дифференцированного). Обратите внимание, что клетка (оранжевый шарик) может как “упасть” на нижний светло-голубой уровень из воронки, так и вернуться на верхний темно-синий уровень с помощью одной или нескольких лестниц или канатов (из Rinkevich et al., 2022; © 2021 The Authors, опубликовано John Wiley & Sons Ltd. под лицензией CC BY4.0). (б) Лестница Пенроуза, один из его “невозможных объектов” (Penrose L. S., Penrose R., 1958) (изображение с веб-сайта https://en.wikipedia.org/wiki/Penrose_stairs). (в) Ландшафт Уоддингтона применительно к дифференцировке клетки (оранжевый шарик); оранжевыми стрелками показаны траектории дифференцировки, коричневыми кружками — точки бифуркации (выбора траектории) (адаптировано из Waddington C. H. © (1957) George Allen and Unwin (London)).

Скачать (396KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Обобщение данных о структуре и свойствах ниши стволовых клеток (НСК) у модельных организмов. Представлены наиболее важные базовые структуры, которые, как предполагается, определяют НСК. Вверху перечислены четыре физиологических свойства, связанных с функциональностью ниши. Далее показаны различные компоненты ниши, связанные с активностью НСК: различные клетки, сигнальные молекулы и внеклеточный матрикс (из Martinez et al., 2022, с изменениями; © 2022 The Authors, опубликовано BMC Biology под лицензией CC-BY-4.0).

Скачать (441KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Концептуальная схема, представляющая три различных типа архитектуры ниши стволовых клеток у многоклеточных животных. (а, б), (в, г) и (д, е) относятся к трем структурным состояниям (A, B и C), выделенным для описания постепенно усложняющейся архитектуры ниш и их локализации в теле животного. CTVT — трансмиссивная венерическая опухоль собак (из Martinez et al., 2022, с изменениями; © 2022 The Authors, опубликовано BMC Biology под лицензией CC-BY-4.0).

Скачать (309KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Археоциты разных демоспонгий (данные трансмиссионной электронной микроскопии. (а) Ephydatia muelleri (отряд Spongillida); (б) Lubomirskia baicalensis (отряд Spongillida); (в) Spongia officinalis (отряд Dyctyoceratida); (г) Halisarca dujardinii (отряд Chondrillida); (д) Crellomima imparides (отряд Poecilosclerida); (е) Suberites domuncula (отряд Suberitida). n — ядро; nu — ядрышко; ph — фагосома; zo — эндосимбиотическая зоохлорелла. Масштабные линейки: а, в—е = 2 мкм; б = 5 мкм (из Ereskovsky et al., 2024; разрешение на воспроизведение рисунка получено от John Wiley and Sons, License Number 5916501382860).

Скачать (1017KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».