Chemokine CCL2 Activates Hypoxia Response Factors Regulating Pluripotency and Directed Endothelial Differentiation of Human Pluripotent Stem Cells

A. I. Shevchenko; Шевченко А. И.; A. M. Arssan; Арссан А. М.; S. M. Zakian; Закиян С. М.; I. S. Zakharova; Захарова И. С.

doi:10.31857/S0475145023020052

Хемокин CCL2 активирует факторы гипоксического ответа, регулирует плюрипотентность и направленную эндотелиальную дифференцировку плюрипотентных стволовых клеток человека

Авторы: Шевченко А.И.¹, Арссан А.М.¹, Закиян С.М.¹, Захарова И.С.¹
Учреждения:
1. Федеральное государственное бюджетное научное учреждение “Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук”
Выпуск: Том 54, № 2 (2023)
Страницы: 148-161
Раздел: ОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯ
URL: https://journals.rcsi.science/0475-1450/article/view/137052
DOI: https://doi.org/10.31857/S0475145023020052
EDN: https://elibrary.ru/XFKLPE
ID: 137052

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ
Доступ закрыт

Доступ предоставлен
Доступ закрыт

Только для подписчиков

Аннотация
Об авторах
Список литературы
Дополнительные файлы
Статистика

Аннотация

Современные исследования плюрипотентных стволовых клеток (ПСК) человека ставят своей задачей подбор условий и факторов роста, которые позволят лучше имитировать преимплантационное развитие и дифференцировку зародышевых клеток, что имеет важное значение для создания клеточных моделей заболеваний. Ранее было показано, что в присутствии хемокина CCL2 ПСК человека приобретают свойства, присущие преимплантационным бластомерам, а именно активируют сигнальный путь JAK-STAT3 и повышают уровень мРНК генов гипоксического ответа. Однако CCL2 практически не используется при культивировании ПСК человека, а его действие описано в единственном исследовании. Мы продолжили изучение влияния CCL2 на ПСК человека и показали, что эмбриональные и индуцированные плюрипотентные стволовые клетки человека, культивированные с CCL2, имеют повышенный уровень белка кислородзависимых субъединиц HIF1A и HIF2A, необходимых для запуска гипоксического ответа, а также повышенный уровень белков ключевых транскрипционных факторов плюрипотентности OCT4, NANOG, KLF4, SOX2 и TFCP2L1. Кроме того, присутствие CCL2 положительно влияет на направленную эндотелиальную дифференцировку, ускоряя созревание предшественников и усиливая ангиогенный потенциал дифференцированных производных.

Ключевые слова

плюрипотентные стволовые клетки, хемокин CCL2, гипоксический ответ, направленная эндотелиальная дифференцировка

Список литературы

An C., Feng G., Zhang J. et al. Overcoming autocrine FGF signaling-induced heterogeneity in naive human ESCs enables modeling of random X chromosome inactivation // Cell Stem Cell. 2020. V. 27. № 3. P. 482–497.e4.
Baay-Guzman G.J., Bebenek I.G., Zeidler M. et al. HIF-1 expression is associated with CCL2 chemokine expression in airway inflammatory cells: implications in allergic airway inflammation // Respir. Res. 2012. V. 13. № 1. P. 60.
Bi Y., Tu Z., Zhang Y. et al. Identification of ALPPL2 as a naïve pluripotent state-specific surface protein essential for human naive pluripotency regulation // Cell Rep. 2020. V. 30. № 11. P. 3917–3931.e5.
Binó L., Kučera J., Štefková K. et al. The stabilization of hypoxia inducible factor modulates differentiation status and inhibits the proliferation of mouse embryonic stem cells // Chem. Biol. Interact. 2016. V. 244. P. 204–214.
Chan Y.-S., Göke J., Ng J.-H. et al. Induction of a human pluripotent state with distinct regulatory circuitry that resembles preimplantation epiblast // Cell Stem Cell. 2013. V. 13. № 6. P. 663–675.
Collier A.J., Rugg-Gunn P.J. Identifying human naïve pluripotent stem cells − evaluating state-specific reporter lines and cell-surface markers // BioEssays. 2018. V. 40. № 5. P. 1700239.
Cowan C.A., Klimanskaya I., McMahon J. et al. Derivation of embryonic stem-cell lines from human blastocysts // N. Engl. J. Med. 2004. V. 350. № 13. P. 1353–1356.
Dahéron L., Opitz S.L., Zaehres H. et al. LIF/STAT3 signaling fails to maintain self-renewal of human embryonic stem cells // Stem Cells. 2004. V. 22. № 5. P. 770–778.
Dunwoodie S.L. The role of hypoxia in development of the mammalian embryo // Dev. Cell. 2009. V. 17. № 6. P. 755–773.
Ezashi T., Das P., Roberts R.M. Low O2 tensions and the prevention of differentiation of hES cells // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2005. V. 102. № 13. P. 4783–4788.
Forristal C.E., Wright K.L., Hanley N.A. et al. Hypoxia inducible factors regulate pluripotency and proliferation in human embryonic stem cells cultured at reduced oxygen tensions // Reproduction. 2009. V. 139. № 1. P. 85–97.
Forsyth N.R., Musio A., Vezzoni P. et al. Physiologic oxygen enhances human embryonic stem cell clonal recovery and reduces chromosomal abnormalities // Cloning Stem Cells. 2006. V. 8. № 1. P. 16–23.
Gafni O., Weinberger L., Mansour A.A. et al. Derivation of novel human ground state naive pluripotent stem cells // Nature. 2013. V. 504. № 7479. P. 282–286.
Gu M. Efficient differentiation of human pluripotent stem cells to endothelial cells // Curr. Protoc. Hum. Genet. 2018. V. 98. № 1. P. e64.
Guo G., von Meyenn F., Rostovskaya M. et al. Epigenetic resetting of human pluripotency // Development. 2017. V. 144. № 15. P. 2748–2763.
Hanna J., Cheng A.W., Saha K. et al. Human embryonic stem cells with biological and epigenetic characteristics similar to those of mouse ESCs // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010. V. 107. № 20. P. 9222–9227.
Hasegawa Y., Takahashi N., Forrest A.R.R. et al. CC chemokine ligand 2 and leukemia inhibitory factor cooperatively promote pluripotency in mouse induced pluripotent cells // Stem Cells. 2011. V. 29. № 8. P. 1196–1205.
Hasegawa Y., Tang D., Takahashi N. et al. CCL2 enhances pluripotency of human induced pluripotent stem cells by activating hypoxia related genes // Sci. Rep. 2014. V. 4. P. 5228.
Hashimoto T., Shibasaki F. Hypoxia-inducible factor as an angiogenic master switch // Front. Pediatr. 2015. V. 3. P. 33.
Hellemans J., Mortier G., De Paepe A. et al. qBase relative quantification framework and software for management and automated analysis of real-time quantitative PCR data // Genome Biol. 2008. V. 8. № 2. P. R19.
Isaja L., Mucci S., Vera J. et al. Chemical hypoxia induces apoptosis of human pluripotent stem cells by a NOXA-mediated HIF-1α and HIF-2α independent mechanism // Sci. Rep. 2020. V. 10. P. 20653.
Jeon E.S., Shin J.H., Hwang S.J. et al. Cobalt chloride induces neuronal differentiation of human mesenchymal stem cells through upregulation of microRNA-124a // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2014. V. 444. № 4. P. 581–587.
Lengner C.J., Gimelbrant A.A., Erwin J.A. et al. Derivation of pre-X inactivation human embryonic stem cells under physiological oxygen concentrations // Cell. 2010. V. 141. № 5. P. 872–883.
Malakhova A.A., Grigor’eva E.V., Pavlova S.V. et al. Generation of induced pluripotent stem cell lines ICGi021-A and ICGi022-A from peripheral blood mononuclear cells of two healthy individuals from Siberian population // Stem Cell Res. 2020. V. 48. 101952.
Matsuda T., Nakamura T., Nakao K. et al. STAT3 activation is sufficient to maintain an undifferentiated state of mouse embryonic stem cells // EMBO J. 1999. V. 18. № 15. P. 4261–4269.
Messmer T., von Meyenn F., Savino A. et al. Transcriptional heterogeneity in naïve and primed human pluripotent stem cells at single-cell resolution // Cell Rep. 2019. V. 26. № 4. P. 815.
Mojsilovic-Petrovic J., Callaghan D., Cui H. et al. Hypoxia-inducible factor-1 (HIF-1) is involved in the regulation of hypoxia-stimulated expression of monocyte chemoattractant protein-1 (MCP-1/CCL2) and MCP-5 (Ccl12) in astrocytes // J. Neuroinflammation. 2007. V. 4. P. 12.
Nakamura T., Okamoto I., Sasaki K. et al. A developmental coordinate of pluripotency among mice, monkeys and humans // Nat. 2016. V. 537. № 7618. P. 57–62.
Närvä E., Pursiheimo J.-P., Laiho A. et al. Continuous hypoxic culturing of human embryonic stem cells enhances SSEA-3 and MYC levels // PLoS One. 2013. V. 8. № 11. P. e78847.
Ng K.M., Chan Y.C., Lee Y.K. et al. Cobalt chloride pretreatment promotes cardiac differentiation of human embryonic stem cells under atmospheric oxygen level // https://home.liebertpub.com/cell. 2011. V. 13. № 6. P. 527–537.
Podkalicka P., Stępniewski J., Mucha O. et al. Hypoxia as a driving force of pluripotent stem cell reprogramming and differentiation to endothelial cells // Biomolecules. 2020. V. 10. № 12. P. 1–30.
Salikhova D.I., Leonov G.E., Bukharova T.B. et al. Comparative analysis of the paracrine action of neuronal and glial progenitor cells derived from induced human pluripotent stem cells // Bull. Exp. Biol. Med. 2020. V. 169. № 1. P. 176–181.
Schödel J., Oikonomopoulos S., Ragoussis J. et al. High-resolution genome-wide mapping of HIF-binding sites by ChIP-seq // Blood. 2011. V. 117. № 23. P. e207–e217.
Skuli N., Liu L., Runge A. et al. Endothelial deletion of hypoxia-inducible factor–2α (HIF-2α) alters vascular function and tumor angiogenesis // Blood. 2009. V. 114. № 2. P. 469.
Sperber H., Mathieu J., Wang Y. et al. The metabolome regulates the epigenetic landscape during naive-to-primed human embryonic stem cell transition // Nat. Cell Biol. 2015. V. 17. № 12. P. 1523–1535.
Sugimoto K., Matsuura T., Nakazono A. et al. Effects of hypoxia inducible factors on pluripotency in human iPS cells // Microsc. Res. Tech. 2018. V. 81. № 7. P. 749–754.
Takashima Y., Guo G., Loos R. et al. Resetting transcription factor control circuitry toward ground-state pluripotency in human // Cell. 2014. V. 158. № 6. P. 1254–1269.
Theunissen T.W., Powell B.E., Wang H. et al. Systematic identification of culture conditions for induction and maintenance of naïve human pluripotency // Cell Stem Cell. 2014. V. 15. № 4. P. 471–487.
Vaskova E.A., Medvedev S.P., Sorokina A.E. et al. Transcriptome characteristics and X-chromosome inactivation status in cultured rat pluripotent stem cells // Stem Cells Dev. 2015. V. 24. № 24. P. 2912–2924.
Ware C.B., Nelson A.M., Mecham B. et al. Derivation of naive human embryonic stem cells // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014. V. 111. № 12. P. 4484–4489.
Zakharova I.S., Zhiven’ M.K., Saaya S.B. et al. Endothelial and smooth muscle cells derived from human cardiac explants demonstrate angiogenic potential and suitable for design of cell-containing vascular grafts // J. Transl. Med. 2017. V. 15. № 1. P. 54.
Zakharova I.S., Saaya S.B., Shevchenko A.I. et al. Mitomycin-treated endothelial and smooth muscle cells suitable for safe tissue engineering approaches // Front. Bioeng. Biotechnol. 2022. V. 10. P. 772981.
Zakharova I.S., Shevchenko A.I., Tmoyan N.A. et al. Induced pluripotent stem cell line ICGi036-A generated by reprogramming peripheral blood mononuclear cells from a patient with familial hypercholesterolemia caused due to compound heterozygous p.Ser177Leu/p.Cys352Arg mutations in LDLR // Stem Cell Res. 2022. V. 59. 102653.
Zhdanov A.V., Okkelman I.A., Collins FW.J. et al. A novel effect of DMOG on cell metabolism: direct inhibition of mitochondrial function precedes HIF target gene expression // Biochim. Biophys. Acta. 2015. V. 1847. № 10. P. 1254–1266.
Zudaire E., Gambardella L., Kurcz C., Vermeren S. A computational tool for quantitative analysis of vascular networks // PLoS One. 2011. V. 6. № 11. P. e27385.