Search for Novel Halophilic and Halotolerant Producers of Antimicrobial Compounds in Various Extreme Ecosystems

S. N. Gavrilov; Гаврилов С. Н.; E. A. Bonch-Osmolovskaya; Бонч-Осмоловская Е. А.; A. Yu. Merkel; Меркель А. Ю.; T. Haertle; Эртле Т.; A. A. Nikandrova; Никандрова А. А.; D. A. Lukianov; Лукьянов Д. А.; O. V. Tresvyatskii; Тресвятский О. В.; M. I. Prokofeva; Прокофьева М. И.; T. A. Cherdyntseva; Чердынцева Т. А.; A. S. Barashkova; Барашкова А. С.; E. A. Rogozhin; Рогожин Е. А.

doi:10.31857/S0026365622600845

Поиск новых галофильных и галотолерантных продуцентов антимикробных соединений в различных экстремальных экосистемах

Авторы: Гаврилов С.Н.¹, Бонч-Осмоловская Е.А.¹^,2, Меркель А.Ю.¹, Эртле Т.³, Никандрова А.А.²^,4, Лукьянов Д.А.⁵^,4, Тресвятский О.В.², Прокофьева М.И.¹, Чердынцева Т.А.², Барашкова А.С.⁶, Рогожин Е.А.⁶^,7
Учреждения:
1. Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН
2. МГУ им. М.В. Ломоносова, Биологический факультет
3. Institut National de Recherche pour l’agriculture, l’alimentation et l’environnement
4. Центр наук о живом, Сколковский институт науки и технологий
5. МГУ им. М.В. Ломоносова, Химический факультет
6. Институт биоорганической химии им. М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАН
7. Всероссийский научно-исследовательский институт защиты растений
Выпуск: Том 92, № 3 (2023)
Страницы: 261-278
Раздел: ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИ
URL: https://journals.rcsi.science/0026-3656/article/view/138212
DOI: https://doi.org/10.31857/S0026365622600845
EDN: https://elibrary.ru/FWMEJT
ID: 138212

Цитировать

Полный текст

Аннотация
Об авторах
Список литературы
Дополнительные файлы
Статистика

Аннотация

Проблема роста антибиотикорезистентности патогенных микроорганизмов в последнее время побудила повышенный интерес к поиску новых антимикробных соединений и их продуцентов. Среди них галофильные микроорганизмы рассматриваются в числе наиболее перспективных, поскольку в этой физиологической группе широко представлены актиномицеты, являющиеся источником большинства известных клинически значимых классов антибиотиков. Мы описываем результаты применения трех различных подходов к поиску новых антимикробных соединений у галофильных и галотолерантных микроорганизмов, населяющих три различных типа экстремальных экосистем. В результате анализа метагеномов микробных сообществ подземных термальных минеральных вод нами выявлены кластеры биосинтеза потенциальных антимикробных соединений, принадлежащие археям и актинобактериям новых некультивируемых групп. Из холодных глубинных океанских осадков получены накопительные культуры с антимикробной активностью; анализ их филогенетического разнообразия позволил определить потенциальных продуцентов антимикробных соединений как представителей класса Desulfuromonadia. Наконец, нами охарактеризована антимикробная активность нового вида почвенных натронофильных стрептомицетов Streptomyces sp. ACA25, которая проявляется только против грамположительных бактерий. Геном этого организма секвенирован, и в нем идентифицированы пути биосинтеза полипептидных, поликетидных и β-лактамных антибиотиков, получены активные фракции культур ACA25, содержащие антимикробные соединения поликетидной и β-лактамной природы. Активный поликетид идентифицирован как антибиотик структурной группы макролидов розамицин. Однако отсутствие ингибирования бактериальной трансляции новым поликетидом указывает на его структурные отличия от розамицина.

Ключевые слова

экстремофилы, галофилы, Streptomyces, новые антибиотики, антимикробная активность архей

Список литературы

Абрамов В.Ю., Вавичкин А.Ю. Особенности формирования термогазохимического состава минеральных вод Ессентукского месторождения // Разведка и охрана недр. 2010. № 10. С. 27‒32.
Гаврилов С.Н., Потапов Е.Г., Прокофьева М.И., Клюкина А.А., Меркель А.Ю., Маслов А.А., Заварзина Д.Г. Разнообразие новых некультивируемых прокариот в микробных сообществах минеральных подземных вод Ессентукского месторождения // Микробиология. 2022. Т. 91. С. 32‒49.
Gavrilov S.N., Potapov E.G., Prokof’eva M.I., Klyukina A.A., Merkel A.Y., Maslov A.A., Zavarzina D.G. Diversity of novel uncultured prokaryotes in microbial communities of the Yessentukskoye underground mineral water deposit // Microbiology (Moscow). 2022. V. 91. P. 28‒44.
Лапчинская О.А., Катруха Г.С., Гладких Е.Г., Куляева В.В., Кудан П.В., Топольян А.П., Алфёрова В.А., Погожева В.В., Суконников М.А., Рогожин Е.А., Прохоренко И.А., Брылёв В.А., Королёв А.М., Слюндина М.С., Борисов Р.С., Серебрякова М.В., Шувалов М.В., Ксенофонтов А.Л., Стоянова Л.Г., Остерман И.А., Формановский А.А., Ташлицкий В.Н., Баратова Л.А., Тимофеева А.В., Тюрин А.П. Исследование антибиотического комплекса ИНА-5812 // Биоорганическая химия. 2016. Т. 42. С. 732‒740.
Al-Dhabi N.A., Esmail G.A., Duraipandiyan V., Arasu M.V., Salem-Bekhit M.M. Isolation, identification and screening of antimicrobial thermophilic Streptomyces sp. Al-Dhabi-1 isolated from Tharban hot spring, Saudi Arabia // Extremophiles. 2016. V. 20. P. 79‒90.
Alkhalili N., Canback B. Identification of putative novel class-I lanthipeptides in Firmicutes: a combinatorial in silico analysis approach performed on genome sequenced bacteria and a close inspection of Z-geobacillin lanthipeptide biosynthesis gene cluster of the thermophilic Geobacillus sp. strain ZGt-1 // Int. J. Mol. Sci. 2018. V. 19. P. 2650.
Al-Shaibani M.M., Radin Mohamed R.M.S., Sidik N.M., Enshasy H.A.E., Al-Gheethi A., Noman E., Al-Mekhlafi N.A., Zin N.M. Biodiversity of secondary metabolites compounds isolated from phylum Actinobacteria and its therapeutic applications // Molecules. 2021. V. 26. P. 4504.
Arnison P.G., Bibb M.J., Bierbaum G., Bowers A.A., Bugni T.S., Bulaj G., Camarero J.A., Campopiano D.J., Challis G.L. et al. Ribosomally synthesized and post-translationally modified peptide natural products: overview and recommendations for a universal nomenclature // Nat. Prod. Rep. 2013. V. 30. P. 108‒160.
Besse A., Peduzzi J., Rebuffat S., Carré-Mlouka A. Antimicrobial peptides and proteins in the face of extremes: Lessons from archaeocins // Biochimie. 2015. V. 118. Art. 344e355.
Birbir M., Eryilmaz S., Ogan A. Prevention of halophilic microbial damage on brine cured hides by extremely halophilic halocin producer strains // J. Soc. Leather Technol. Chem. 2004. V. 88. P. 99–104.
Birbir M., Calli B., Mertoglu B., Bardavid R.E., Oren A., Ogmen M.N., Ogan A. Extremely halophilic Archaea from Tuz Lake, Turkey, and the adjacent Kaldirim and Kayacik salterns // World J. Microbiol. Biotechnol. 2007. V. 23. P. 309–316.
Blin K., Shaw S., Kloosterman A.M., Charlop-Powers Z., van Weezel G.P., Medema M.H., Weber T. antiSMASH 6.0: improving cluster detection and comparison capabilities // Nucl. Acids Res. 2021. V. 49(W1). P. W29‒W35.
Bonade A., Murelli F., Vescovo M., Scolari G., Bonade A. Partial characterization of a bacteriocin produced by Lactobacillus helveticus // Lett. Appl. Microbiol. 2001. V. 33 P. 153–158.
Butler M.S., Blaskovich M.A., Owen J.G., Cooper M.A. Old dogs and new tricks in antimicrobial discovery // Curr. Opin. Microbiol. 2016. V. 33. P. 25‒34.
Butler M.S., Blaskovich M.A., Cooper M.A. Antibiotics in the clinical pipeline at the end of 2015 // J. Antibiot. (Tokyo). 2017. V. 70. P. 3–24.
de Castro A.P., Gabriel da R. Fernandes G.R., Franco O.L. Insights into novel antimicrobial compounds and antibiotic resistance genes from soil metagenomes // Front. Microbiol. 2014. e 00489.
Cheng Y.Q., Tang G.L., Shen B. Identification and localization of the gene cluster encoding biosynthesis of the antitumor macrolactam leinamycin in Streptomyces atroolivaceus S-140 // J. Bacteriol. 2002. V. 184. P. 7013‒7024.
CLSI. Performance Standards for Antimicrobial Susceptibility Testing. 30th ed. CLSI supplement M100. Wayne. PA: Clinical and Laboratory Standards Institute, 2020.
Coker J.A. Extremophiles and biotechnology: current uses and prospects // F1000Res. 2016. V. 5: F1000 Faculty Rev-396. PMC4806705.
Dietera A., Hamm A., Fiedler H., Goodfellow M., Muller W. et al. Pyrocoll, an antibiotic, antiparasitic and antitumor compound produced a novel alkaliphilic Streptomyces strain // J. Antibiot. (Tokyo). 2003. V. 56. P. 639–646.
Garg N., Tang W., Goto Y., Nair S.K., Donk W.A. Van Der. Lantibiotics from Geobacillus thermodenitrificans // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012. V. 109. P. 5241–5246.
Hancock R.E.W., Chapple D.S. Peptide antibiotics // Antimicr. Agents Chemother. 1999. V. 43. P. 1317–1323.
Hofer U. The cost of antimicrobial resistance // Nat. Rev. Microbiol. 2019. V. 17. s41579-018-0125-x
Horwood P.F., Burgess G.W., Oakey H.J. Evidence for nonribosomal peptide synthetase production of cereulide (the emetic toxin) in Bacillus cereus // FEMS Microbiol. Lett. 2004. V. 236. P. 319‒324.
Khomyakova M.A., Zavarzina D.G., Merkel A.Y., Klyukina A.A., Pikhtereva V.A., Gavrilov S.N., Slobodkin A.I. The first cultivated representatives of the actinobacterial lineage OPB41 isolated from subsurface environments constitute a novel order Anaerosomatales // Front. Microbiol. 2022. V. 13. Art. 1047580.
Kodani S., Hudson M.E., Durrant M.C., Buttner M.J., Nodwell J.R., Willey J.M. et al. The SapB morphogen is a lantibiotic-like peptide derived from the product of the developmental gene ramS in Streptomyces coelicolor // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004. V. 101. P. 11448‒11453.
Leclerc H., Costa M.S. Microbiology of natural mineral waters // Technology of Bottled Water. 2nd ed. / Eds. Senior D., Dege N. Blackwell, 2005. P. 325–387.
Mantravadi P.K., Kalesh K.A., Dobson R.C.J., Hudson A.O. The quest for novel antimicrobial compounds: emerging trends in research, development, and technologies // Antibiotics. 2019. V. 8. P. 8.
McClerren A.L., Cooper L.E., Quan C., Thomas P.M., Kelleher N.L. et al. Discovery and in vitro biosynthesis of haloduracin, a two-component lantibiotic // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006. V. 103. P. 17243–17248.
Merkel A.Y., Chernyh N.A., Pimenov N.V., Elizaveta A., Bonch-Osmolovskaya E.A., Slobodkin A.I. Diversity and metabolic potential of the terrestrial mud volcano microbial community with a high abundance of Archaea mediating the anaerobic oxidation of methane // Life. 2021. V. 11. P. 953.
Mullis M.M., Rambo I.M., Baker B.J., Reese B.K. et al. Diversity, ecology, and prevalence of antimicrobials in nature // Front. Microbiol. 2019. Art. e02518.
Murray C.J.L. Ikuta K.S., Sharara F., Swetschinski L., Aguilar G.R., Gray A., Han C. et al. Global burden of bacterial antimicrobial resistance in 2019: a systematic analysis // Lancet. 2022. V. 399. P. 629–655.
Novotny J.F., Perry J.J., Carolina N. Characterization of bacteriocins from two strains of Bacillus thermoleovorans, a thermophilic hydrocarbon-utilizing species // Appl. Environ. Microbiol. 1992. V. 58. P. 2393–2396.
Orelle C., Carlson S., Kaushal B., Almutairi M.M., Liu H., Ochabowicz A., Quan S., Pham V.C., Squires C.L., Murphy B.T., Mankin A.S. Tools for characterizing bacterial protein synthesis inhibitors // Antimicrob. Agents Chemother. 2013. V. 57. P. 5994‒6004.
Osterman I.A., Komarova E.S., Shiryaev D.I., Korniltsev I.A., Khven I.M., Lukyanov D.A., Tashlitsky V.N., Serebryakova M.V., Efremenkova O.V., Ivanenkov Y.A., Bogdanov A.A., Sergiev P.V., Dontsova O.A. Sorting out antibiotics’ mechanisms of action: a double fluorescent protein reporter for high-throughput screening of ribosome and DNA biosynthesis inhibitors // Antimicrob. Agents Chemother. 2016. V. 60. P. 7481–7489.
Parker E.N., Cain B.N., Hajian B., Ulrich R.J., Geddes E.J., Barkho S., Lee H.Y., Williams J.D., Raynor M., Caridha D., Zaino A., Shekhar M., Muñoz K.A., Rzasa K.M., Emily R. Temple E.R., Hunt D., Jin X., Vuong C., Pannone K., Kelly A.M., Mulligan M.P., Lee K.K., Lau G.W., Hung D.T., Hergenrother P.J. An iterative approach guides discovery of the FabI inhibitor fabimycin, a late-stage antibiotic candidate with in vivo efficacy against drug-resistant gram-negative infections // ACS Cent. Sci. 2022. V. 8. P. 1145–1158.
Pathom-Aree W., Stach J.E., Ward A.C., Horikoshi K., Bull A.T., Goodfellow M. Diversity of actinomycetes isolated from Challenger Deep sediment (10,898 m) from the Mariana Trench // Extremophiles. 2006. V. 10. P. 181‒189.
Procópio R.E., Silva I.R., Martins M.K., Azevedo J.L., Araújo J.M. Antibiotics produced by Streptomyces // Braz. J. Infect. Dis. 2012. V. 16. P. 466‒471.
Rfimann H., Jaret R.S. Structure of rosamicin, a new macrolide from Micromonospora rosaria // J. Chem. Soc. Chem. Commun. 1972. P. 1270.
Quinn G.A., Banat A.M., Abdelhameed A.M., Banat I.M. Streptomyces from traditional medicine: sources of new innovations in antibiotic discovery // J. Med. Microbiol. 2020. V. 69. P. 1040‒1048.
Ravel J., Wellington E.M., Hill R.T. Interspecific transfer of Streptomyces giant linear plasmids in sterile amended soil microcosms // Appl. Environ. Microbiol. 2000. V. 66. P. 529‒534.
Sorokin D.Y., Kolganova T.V., Khijniak T.V., Jones B.E., Kublanov I.V. Diversity of cultivated aerobic poly-hydrolytic bacteria in saline alkaline soils // Peer J. 2017. e3796.
Svetlov M.S., Kommer A., Kolb V.A., Spirin A.S. Effective cotranslational folding of firefly luciferase without chaperones of the Hsp70 family // Protein Sci. V. 15. P. 242–247.
Tatusova T., DiCuccio M., Badretdin A., Chetvernin V., Nawrocki E.P., Zaslavsky L., Lomsadze A., Pruitt K.D., Borodovsky M., Ostell J. NCBI Prokaryotic genome annotation pipeline // Nucleic Acids Res. 2016. V. 44. P. 6614‒6624.
Terra L., Dyson P.J., Hitchings M.D., Thomas L., Abdelhameed A. et al. A novel alkaliphilic Streptomyces inhibits ESKAPE pathogens // Front. Microbiol. 2018. V. 9. e2458.
Quadri I., Hassani I.I., l’Haridon S., Chalopin M., Hacène H., Jebbar M. Characterization and antimicrobial potential of extremely halophilic archaea isolated from hypersaline environments of the Algerian Sahara // Microbiol. Res. 2016. V. 186–187. P. 119‒131.
Waitz J.A., Drube C.G., Moss E.L., Weinstein M.J. Biological studies with rosamicin, a new Micromonospora-produced macrolide antibiotic // J. Antibiotics. 1972. V. 25. P. 647‒652.
Watve M.G., Tickoo R., Jog M.M., Bhole B.D. How many antibiotics are produced by the genus Streptomyces? // Arch. Microbiol. 2001. V. 176. P. 386‒390.
Wick R.R., Judd L. M., Gorrie C.L., Holt K.E. Unicycler: Resolving bacterial genome assemblies from short and long sequencing reads // PLoS Comput. Biol. 2017. e1005595.