Composition of methane cycle microbial communities in the upper layers of bottom sediments of the Kara sea

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

A study of the distribution of methane cycle microbial communities in the upper layers of bottom sediments above large hydrocarbon reservoirs in the South Kara petroleum region of the West Siberian Province revealed the presence in these layers of both aerobic methanotrophic bacteria and anaerobic methanogenic archaea, as well as numerous heterotrophic microorganisms of various phylogenetic groups. Research was carried out in the Baydaratskaya Bay and in the east of the Pukhuchan Depression (southern part of the Kara Sea). Aerobic methanotrophic bacteria belonged to the families Methyloligellaceae, Methylophagaceae and Methylomonaceae were detected in the surface oxidized layers (0–2 cm, Eh from 60 to 175 mV) of bottom sediments. Moreover, representatives of Methyloligellaceae were found in quite significant amount (1.52–2.61 % of all 16S rRNA gene sequence reads) at all studied stations of the Kara Sea. In the subsurface reduced layers (18–20 cm, Eh from −63 to –246 mV), methanogenic archaea were dominated by representatives of the order Methanomassiliicoccales (up to 3.3 % of all 16S rRNA gene sequence reads). Methanogenic archaea of the orders Methanofastidiosales, Methanobacteriales and Methanomicrobiales were also discovered. In addition, aerobic/facultative anaerobic methanotrophic bacteria of the families Methylococcaceae and Methylomonadaceae were found on these reduced layers of the bottom sediments, but the relative abundance (in percentage of sequence reads of their total number) of anaerobic methanotrophic archaea was extremely low there. Apparently, the oxidation of methane in bottom sediments of the Kara Sea, where its concentration at most of the studied stations dramatically increased with sediment depth, occurs predominantly under aerobic conditions in the surface layers, where the relative abundance and phylogenetic diversity of methanotrophs is higher.

About the authors

A. L. Bryukhanov

Lomonosov Moscow State University

Email: vsev@geokhi.ru

Faculty of Biology

Russian Federation, Moscow, 119234

V. S. Sevastyanov

Vernadsky Institute of Geochemistry and Analytical Chemistry, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: vsev@geokhi.ru
Russian Federation, Moscow, 119991

M. D. Kravchishina

Shirshov Institute of Oceanology, Russian Academy of Sciences

Email: vsev@geokhi.ru
Russian Federation, Moscow, 117997

S. A. Voropaev

Vernadsky Institute of Geochemistry and Analytical Chemistry, Russian Academy of Sciences

Email: vsev@geokhi.ru
Russian Federation, Moscow, 119991

N. V. Dushenko

Vernadsky Institute of Geochemistry and Analytical Chemistry, Russian Academy of Sciences

Email: vsev@geokhi.ru
Russian Federation, Moscow, 119991

A. V. Kurakov

Lomonosov Moscow State University

Email: vsev@geokhi.ru

Faculty of Biology

Russian Federation, Moscow, 119234

V. Yu. Fedulova

Vernadsky Institute of Geochemistry and Analytical Chemistry, Russian Academy of Sciences

Email: vsev@geokhi.ru
Russian Federation, Moscow, 119991

References

  1. Воропаев С. А., Севастьянов В. С., Душенко Н. В., Брюханов А. Л. (2023) Оценка потока метана со дна Карского моря. ДАН. Науки о Земле. 512(1), 138–142.
  2. Галимов Э. М., Кодина Л. А. (1982) Исследование органического вещества и газов в донных толщах дна Мирового океана. М.: Наука, 228 с.
  3. Галимов Э. М., Кодина Л. А., Степанец О. В., Коробейник Г. С. (2006) Биогеохимия Российской Арктики. Карское море. Результаты исследований по проекту SIRRO 1995–2003 годы. Геохимия 44(11), 1139–1191.
  4. Кохан А. В., Мороз Е. А., Еременко Е. А., Денисова А. П., Ананьев Р. А., Сухих Е. А., Никифоров С. Л., Соколов С. Ю., Разумовский А. А. (2023) Флюидогенный рельеф районов распространения многолетней мерзлоты на шельфе Печорского и Карского морей. Вестник Московского университета. Серия 5. Геогр. 78(3), 104–124.
  5. Кравчишина М. Д., Клювиткин А. А., Новигатский А. Н., Глуховец Д. И., Шевченко В. П., Белан Б. Д. (2023) 89-й рейс (1-й этап) научно-исследовательского судна «Академик Мстислав Келдыш»: климатический эксперимент во взаимодействии с самолетом-лабораторией Ту-134 «Оптик» в Карском море. Океанология. 63(3), 492–495.
  6. Леин А. Ю., Иванов М. В. (2009) Биогеохимический цикл метана в океане. М.: Наука, 575 с.
  7. Леин А. Ю., Кравчишина М. Д., Политова Н. В., Саввичев А. С., Веслополова Е. Ф., Мицкевич И. Н., Ульянова Н. В., Шевченко В. П., Иванов М. В. (2012) Трансформация взвешенного органического вещества на границе вода–дно в морях Российской Арктики (по изотопным и радиоизотопным данным). Литология и полезные ископаемые. 2, 115–145.
  8. Леин А. Ю., Маккавеев П. Н., Саввичев А. С., Кравчишина М. Д., Беляев Н. А., Дара О. М., Поняев М. С., Захарова Е. Е., Розанов А. Г., Иванов М. В., Флинт М. В. (2013) Процессы трансформации взвеси в осадок в Карском море. Океанология. 53(5), 643–679.
  9. Леин А. Ю., Русанов И. И., Саввичев А. С., Пименов Н. В., Миллер Ю. М., Иванов М. В., Павлова Г. Ф. (1996) Биогеохимические процессы циклов углерода и серы в Карском море. Геохимия. 34(11), 1027–1044.
  10. Миронюк С. Г., Колюбакин А. А., Голенок О. А., Росляков А. Г., Терехина Я. Е., Токарев М. Ю. (2019) Грязевулканические структуры (вулканоиды) Карского моря: морфологические особенности и строение // Геология морей и океанов: материалы XXIII Международной научной конференции (Школы) по морской геологии. М.: ИО РАН. Т. 5, 192–196.
  11. Намсараев Б. Б., Русанов И. И., Мицкевич И. Н., Веслополова Е. Ф., Большаков А. М., Егоров А. В. (1995) Бактериальное окисление метана в эстуарии реки Енисей и Карском море. Океанология. 35(1), 88–93.
  12. Рокос С. И., Тарасов Г. А. (2007) Газонасыщенные осадки губ и заливов южной части Карского моря. Бюллетень комиссии по изучению четвертичного периода. 67, 66–75.
  13. Саввичев А. С., Русанов И. И., Кадников В. В., Белецкий А. В., Равин Н. В., Пименов Н. В. (2018) Состав микробного сообщества и активность микробных процессов цикла метана в поверхностных осадках Ямальского сектора юго-западной части Карского моря. Микробиология. 87(2), 178–190.
  14. Федоров Ю. А., Тамбиева Н. С., Гарькуша Д. Н., Хорошевская В. О. (2007) Метан в водных экосистемах. Ростов на Дону — Москва: ЗАО «Ростиздат», 330 с.
  15. Begmatov S., Savvichev A. S., Kadnikov V. V., Beletsky A. V., Rusanov I. I., Klyuvitkin A. A., Novichkova E. A., Mardanov A. V., Pimenov N. V., Ravin N. V. (2021) Microbial communities involved in methane, sulfur, and nitrogen cycling in the sediments of the Barents Sea. Microorganisms. 9(11), 2362.
  16. Boetius A., Ravenschlag K., Schubert C. J., Rickert D., Widdel F., Gieseke A., Amann R., Jørgensen B. B., Witte U., Pfannkuche O. (2000) A marine microbial consortium apparently mediating anaerobic oxidation of methane. Nature. 407(6804), 623–626.
  17. Borrel G., Fadhlaoui K., Ben Hania W., Gaci N., Pehau-Arnaudet G., Chaudhary P. P., Vandekerckove P., Ballet N., Alric M., O’Toole P. W., Fardeau M. L., Ollivier B., Brugère J. F. (2023) Methanomethylophilus alvi gen. nov., sp. nov., a novel hydrogenotrophic methyl-reducing methanogenic archaea of the order Methanomassiliicoccales isolated from the human gut and proposal of the novel family Methanomethylophilaceae fam. nov. Microorganisms. 11(11), 2794.
  18. Cabrol L., Thalasso F., Gandois L., Sepulveda-Jauregui A., Martinez-Cruz K., Teisserenc R., Tananaev N., Tveit A., Svenning M. M., Barret M. (2020) Anaerobic oxidation of methane and associated microbiome in anoxic water of Northwestern Siberian lakes. Sci. Total Environ. 736, 139588.
  19. Chistoserdova L. (2015). Methylotrophs in natural habitats: current insights through metagenomics. Appl. Microbiol. Biotechnol. 99(14), 5763–5779.
  20. Conrad R. (2009) The global methane cycle: recent advances in understanding the microbial processes involved. Environ. Microbiol. Rep. 1(5), 285–292.
  21. Edgar R. C. (2010) Search and clustering orders of magnitude faster than BLAST. Bioinformatics. 26(19), 2460–2461.
  22. Frey B., Rime T., Phillips M., Stierli B., Hajdas I., Widmer F., Hartmann M. (2016) Microbial diversity in European alpine permafrost and active layers. FEMS Microbiol. Ecol. 92(3), fiw018.
  23. Jacobsson M., Andreassen K., Bjarnadottir L. R., Dove D., Dowdeswell J. A., England J. H., Funder S., Hogan K., Ingolfsson O., Jennings A., Larsen N. K., Kircher N., Landvik J. Y., Mayer L., Mikkelsen N., Moller P., Niessen F., Nilson J., O’Regan M., Polyak L., Norgaard-Pedersen N., Stein R. (2014) Arctic Ocean glacial history. Quat. Sci. Rev. 92, 40–67.
  24. Jeong S.-Y., Kim T. G. (2019) Development of a novel methanotrophic process with the helper microorganism Hyphomicrobium sp. NM3. J. Appl. Microbiol. 126(2), 534–544.
  25. Kendall M. M., Boone D. R. (2006) The order Methanosarcinales. In: The Prokaryotes (Dworkin M., Falkow S., Rosenberg E., Schleifer K.-H., Stackebrandt E. eds.). N.Y.: Springer. Vol. 3, 244–256.
  26. Knief C. (2015) Diversity and habitat preferences of cultivated and uncultivated aerobic methanotrophic bacteria evaluated based on pmoA as molecular marker. Front. Microbiol. 6, 1346.
  27. Lang K., Schuldes J., Klingl A., Poehlein A., Daniel R., Brunea A. (2015) New mode of energy metabolism in the seventh order of methanogens as revealed by comparative genome analysis of “Candidatus Methanoplasma termitum”. Appl. Environ. Microbiol. 81(4), 1338–1352.
  28. Magoč T., Salzberg S. L. (2011) FLASH: fast length adjustment of short reads to improve genome assemblies. Bioinformatics. 27(21), 2957–2963.
  29. Martin-Pozas T., Cuezva S., Fernandez-Cortes A., Cañaveras J. C., Benavente D., Jurado V., Saiz-Jimenez C., Janssens I., Seijas N., Sanchez-Moral S. (2022) Role of subterranean microbiota in the carbon cycle and greenhouse gas dynamics. Sci. Total Environ. 831, 154921.
  30. Miner K. R, Turetsky M. R, Malina E., Bartsch A., Tamminen J., McGuire A. D., Fix A., Sweeney C., Elder C. D., Miller C. E. (2022) Permafrost carbon emissions in a changing Arctic. Nat. Rev. Earth Environ. 3, 55–67.
  31. Oren A., Garrity G. M. (2021) Valid publication of the names of forty-two phyla of prokaryotes. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 71(10), 005056.
  32. Orphan V. J., House C. H., Hinrichs K. U., McKeegan K. D., DeLong E. F. (2002) Multiple archaeal groups mediate methane oxidation in anoxic cold seep sediments. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 99(11), 7663–7668.
  33. Portnov A., Mienert J., Serov P. (2014) Modeling the evolution of climate-sensitive Arctic subsea permafrost in regions of extensive gas expulsion at the West Yamal shelf. J. Geophys. Res. Biogeosci. 119(11), 2082–2094.
  34. Portnov A., Smith A. J., Mienert J., Cherkasov G., Rekant P., Semenov P., Serov P., Vanshtein B. (2013) Offshore permafrost decay and massive seabed methane escape in water depths >20 m at the South Kara Sea shelf. Geophys. Res. Lett. 40(15), 3962–3967.
  35. Romanovskii N. N., Hubberten H.-W., Gavrilov A. V., Eliseeva A. A., Tipenko G. S. (2005) Offshore permafrost and gas hydrate stability zone on the shelf of East Siberian Seas. Geo-Mar. Lett. 25, 167–182.
  36. Schreiber L., Holler T., Knittel K., Meyerdierks A., Amann R. (2010) Identification of the dominant sulfate-reducing bacterial partner of anaerobic methanotrophs of the ANME-2 clade. Environ. Microbiol. 12(8), 2327–2340.
  37. Semenov P., Portnov A., Krylov A., Egorov A., Vanshtein B. (2020) Geochemical evidence for seabed fluid flow linked to the subsea permafrost outer border in the South Kara Sea. Geochemistry. 80(3), 125509.
  38. Serov P., Portnov A., Mienert J., Semenov P., Ilatovskaya P. (2015) Methane release from pingo-like features across the South Kara Sea shelf, an area of thawing offshore permafrost. J. Geophys. Res. Earth Surf. 120, 1515–1529.
  39. Takeuchi M., Ozaki H., Hiraoka S., Kamagata Y., Sakata S., Yoshioka H., Iwasaki W. (2019) Possible cross-feeding pathway of facultative methylotroph Methyloceanibacter caenitepidi Gela4 on methanotroph Methylocaldum marinum S8. PLOS One. 14(3), e0251538.
  40. Vekeman B., Kerckhof F. M., Cremers G., de Vos P., Vandamme P., Boon N., Op den Camp H. J., Heylen K. (2016) New Methyloceanibacter diversity from North Sea sediments includes methanotroph containing solely the soluble methane monooxygenase. Environ. Microbiol. 18(12), 4523–4536.
  41. Wang Q., Garrity G. M., Tiedje J. M., Cole J. R. (2007) Naive Bayesian classifier for rapid assignment of rRNA sequences into the new bacterial taxonomy. Appl. Environ. Microbiol. 73(16), 5261–5267.
  42. Wegener G., Krukenberg V., Ruff S. E., Kellermann M. Y., Knittel K. (2016) Metabolic capabilities of microorganisms involved in and associated with the anaerobic oxidation of methane. Front. Microbiol. 7, 46.
  43. Xie F., Zhao S., Zhan X., Zhou Y., Li Y., Zhu W., Pope P. B., Attwood G. T., Jin W., Mao S. (2024). Unraveling the phylogenomic diversity of Methanomassiliicoccales and implications for mitigating ruminant methane emissions. Genome Biol. 25(1), 32.
  44. Yu H., Speth D. R., Connon S. A., Goudeau D., Malmstrom R. R., Woyke T., Orphan V. J. (2022) Community structure and microbial associations in sediment-free methanotrophic enrichment cultures from a marine methane seep. Appl. Environ. Microbiol. 88(11), e0210921.
  45. Zellner G., Stackebrandt E., Messner P., Tindall B. J., Conway de Macario E., Kneifel H., Sleytr U. B., Winter J. (1989) Methanocorpusculaceae fam. nov., represented by Methanocorpusculum parvum, Methanocorpusculum sinense spec. nov. and Methanocorpusculum bavaricum spec. nov. Arch. Microbiol. 151(5):381–390.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».