Иммуномодулирующее действие гемозоина Opisthorchis felineus и его участие в снижении аллергического воспаления через активацию инфламмасомы

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Mолекулы экскреторно-секреторного продукта, возникшие в результате совместной эволюции хозяина и паразита, могут подавлять иммунный ответ 2-го типа, и при этом активировать ответы 1-го и 17-го типов. Эту способность изменять иммунный ответ можно использовать для подавления воспаления при аллергических заболеваниях, в связи с чем поиск гельминтассоциированных молекул, обладающих наряду с иммуногенностью и низкой токсичностью иммуномодулирующим действием, представляется актуальной задачей.

Гемозоин ― тёмно-коричневый нерастворимый биокристалл, экскреторный продукт ряда гематофаговых паразитов (Schistosoma mansoni, Plasmodium falciparum и Opisthorchis felineus). Данное вещество является перспективным для изучения соединением паразитарного происхождения, обладает выраженными иммуномодулирующими свойствами. Для формирования представления о гемозоине Opisthorchis felineus и его свойствах требуется тщательное изучение литературы.

В настоящем обзоре представлен анализ накопленных данных в отношении влияния трематоды Opisthorchis felineus на иммунную систему хозяина. Проанализированы данные об иммуномодулирующем действии гемозоина различного происхождения. Представлены современные сведения об иммунных механизмах активации инфламмасомы и возможной роли гемозоина в уменьшении аллергического воспаления посредством данного механизма.

Согласно результатам исследований, систематизированным в данной статье, экскреторно-секреторная молекула печёночной двуустки является перспективным для будущих исследований продуктом паразитарного происхождения с выраженным иммуномодулирующим действием. Экстракт Opisthorchis felineus увеличивает экспрессию Т-регуляторных клеток и подавляет Th2-иммунный ответ.

Гемозоин Opisthorchis felineus, как и гемозоин Plasmodium falciparum, может принимать участие в уменьшении активности аллергического воспаления через активацию инфламмасомы. Понимание того, как гемозоин взаимодействует с иммунной системой хозяина, может быть использовано для коррекции состояний, ассоциированных с Th2-поляризацией иммунного ответа, к которым в первую очередь относятся атопические заболевания.

Изучение механизмов воспаления поможет в поиске биологической мишени с целью создания вакцины для предотвращения распространённости атопических заболеваний, в том числе бронхиальной астмы.

Об авторах

Анастасия Павловна Мелентьева

Сибирский государственный медицинский университет

Автор, ответственный за переписку.
Email: anastasiaymelenteva@gmail.com
ORCID iD: 0009-0009-5600-5760
Россия, Томск

Тамара Андреевна Паршуткина

Сибирский государственный медицинский университет

Email: tamara.parshutkina@gmail.com
ORCID iD: 0009-0008-3948-3608
Россия, Томск

Людмила Михайловна Огородова

Сибирский государственный медицинский университет

Email: edu@tomsk.gov.ru
ORCID iD: 0000-0002-2962-1076

д-р мед. наук, профессор, член-корр. РАН

Россия, Томск

Ольга Сергеевна Фёдорова

Сибирский государственный медицинский университет

Email: olga.sergeevna.fedorova@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-7130-9609
SPIN-код: 5285-4593

д-р мед. наук

Россия, Томск

Список литературы

  1. Vasileiadou S., Ekerljung L., Bjerg A., Goksör E. Asthma increased in young adults from 2008–2016 despite stable allergic rhinitis and reduced smoking // PLoS One. 2021. Vol. 16, N 6. P. e0253322. EDN: VTRWEP doi: 10.1371/journal.pone.0253322
  2. Windsor J.W., Kaplan G.G. Evolving epidemiology of IBD // Curr Gastroenterol Rep. 2019. Vol. 21, N 8. Р. 40. EDN: KHUTQP doi: 10.1007/s11894-019-0705-6
  3. Biagioni B., Vitiello G., Bormioli S., et al. Migrants and allergy: A new view of the atopic march // Eur Ann Allergy Clin Immunol. 2019. Vol. 51, N 3. P. 100–114. doi: 10.23822/EurAnnACI.1764-1489.96
  4. Khosravi M., Mirsamadi E.S., Mirjalali H., Zali M.R. Isolation and functions of extracellular vesicles derived from parasites: The promise of a new era in immunotherapy, vaccination, and diagnosis // Int J Nanomedicine. 2020. N 15. Р. 2957–2969. EDN: MJUUBP doi: 10.2147/IJN.S250993
  5. Lothstein K.E., Gause W.C. Mining helminths for novel therapeutics // Trends Mol Med. 2021. Vol. 27, N 4. Р. 345–364. doi: 10.1016/j.molmed.2020.12.010
  6. Wenjie S., Ning X., Xuelin W., et al. Helminth therapy for immune-mediated inflammatory diseases: Current and future perspectives // J Inflammat Res. 2022. N 15. Р. 475–491. EDN: HLEQUG doi: 10.2147/JIR.S348079
  7. Hendrik J.P., van der Zande., Zawistowska-Deniziak A., Guigas B. Immune regulation of metabolic homeostasis by helminths and their molecules // Trends Parasitol. 2019. Vol. 35, N 10. Р. 795–808. doi: 10.1016/j.pt.2019.07.014
  8. Wu Z., Wang L., Tang Y., Sun X. Parasite-derived proteins for the treatment of allergies and autoimmune diseases // Front Microbiol. 2017. N 8. Р. 2164. doi: 10.3389/fmicb.2017.02164
  9. Maruszewska-Cheruiyot M., Szewczak L., Krawczak-Wójcik K., et al. The production of excretory-secretory molecules from Heligmosomoides polygyrus bakeri fourth stage larvae varies between mixed and single sex cultures // Parasit Vectors. 2021. Vol. 14, N 1. Р. 1–10. EDN: NOZQIY doi: 10.1186/s13071-021-04613-9
  10. Zakeri A., Hansen E.P., Andersen S.D., et al. Immunomodulation by helminths: Intracellular pathways and extracellular vesicles // Front Immunol 2018. N 9. Р. 2349. doi: 10.3389/fimmu.2018.02349
  11. Pershina A.G., Saltykova I.V., Ivanov V.V., et al. Hemozoin "knobs" in O. felineus infected liver // Parasit Vectors. 2015. N 8. Р. 459. EDN: UZZGJT doi: 10.1186/s13071-015-1061-5
  12. Lvova M., Zhukova M., Kiseleva E., et al. Hemozoin is a product of heme detoxification in the gut of the most medically important species of the family Opisthorchiidae // Int J Parasitol. 2016. Vol. 46, N 3. Р. 147–156. doi: 10.1016/j.ijpara.2015.12.003
  13. Евдокимова Т.А., Огородова Л.М. Влияние хронической описторхозной инвазии на клиническое течение и иммунный ответ при атопической бронхиальной астме у детей // Педиатрия. Журнал им. Г.Н. Сперанского. 2005. Т. 84, № 6. С. 12–17. EDN: HSTFKZ
  14. Огородова Л.М., Фрейдин М.Б., Сазонов А.Э., и др. Влияние инвазии Opistorchis felineus на иммунный ответ при бронхиальной астме // Бюллетень сибирской медицины. 2010. Т. 9, № 3. С. 85–90. EDN: MSMIQD doi: 10.20538/1682-0363-2010-3-85-90
  15. Saltykova I.V., Ittiprasert W., Nevskaya K.V., et al. Hemozoin from the liver fluke, O. felineus, modulates dendritic cell responses in bronchial asthma patients // Front Vet Sci. 2019. N 6. Р. 332. EDN: PDCHOC doi: 10.3389/fvets.2019.00332
  16. Огородова Л.М., Фрейдин М.Б., Сазонов А.Э., и др. Изучение распространенности аллергической патологии и описторхозной инвазии и их взаимосвязи у населения Томской области // Бюллетень сибирской медицины. 2006. Т. 5, № 4. С. 48–51. EDN: HVQRGH doi: 10.20538/1682-0363-2006-4-48-51
  17. Ogorodova L.M., Freidin M.B., Sazonov A.E., et al. A pilot screening of prevalence of atopic states and opisthorchosis and their relationship in people of Tomsk Oblast // Parasitol Res. 2007. Vol. 101, N 4. Р. 1165–1168. doi: 10.1007/s00436-007-0588-6
  18. Fedorova O.S., Janse J.J., Ogorodova L.M., et al. O. felineus negatively associates with skin test reactivity in Russia-EuroPrevall-International Cooperation study // Allergy. 2017. Vol. 72, N 7. Р. 1096–1104. EDN: XMXPYP doi: 10.1111/all.13120
  19. Фёдорова О.С. Распространенность пищевой аллергии у детей в мировом очаге описторхоза // Бюллетень сибирской медицины. 2010. Т. 9, № 5. С. 102–107. EDN: MVJFYX doi: 10.20538/1682-0363-2010-5-102-107
  20. Saltykova I.V., Ogorodova L.M., Bragina E.Y., et al. O. felineus liver fluke invasion is an environmental factor modifying genetic risk of atopic bronchial asthma // Acta Trop. 2014. N 139. Р. 53–56. EDN: UEMZWL doi: 10.1016/j.actatropica.2014.07.004
  21. Кириллова Н.А., Деев И.А., Кремер Е.Э., и др. Субпопуляции Т-регуляторных клеток при бронхиальной астме и гетерогенных фенотипах хронической обструктивной болезни легких // Бюллетень сибирской медицины. 2011. Т. 10, № 1. С. 48–54. EDN: MKRKHY doi: 10.20538/1682-0363-2011-1-48-54
  22. Гонсорунова Д.С., Огородова Л.М., Фёдорова О.С., и др. Участие Т-регуляторных клеток в иммунном ответе при атопическом дерматите // Бюллетень сибирской медицины. 2011. Т. 10, № 4. С. 82–88. EDN: OFNNVD doi: 10.20538/1682-0363-2011-4-82-88
  23. Kremer E.E., Ogorodova L.M., Kirillova N.A., et al. [Immunophenotypic characteristic of dendritic cells in bronchial asthma in conditions of extract O. felineus in vitro. (In Russ)] // Annals Russ Academ Med Sci. 2013. N 5. Р. 66–70. EDN: QCUWIL doi: 10.15690/vramn.v68i5.665
  24. Pack A.D., Schwartzhoff P.V., Zacharias Z.R., et al. Hemozoin-mediated inflammasome activation limits long-lived anti-malarial immunity // Cell Rep. 2021. Vol. 36, N 8. Р. 109586. doi: 10.1016/j.celrep.2021.109586
  25. Fontana M.F., Saphire E.O., Pepper M. Plasmodium infection disrupts the T follicular helper cell response to heterologous immunization // Elife. 2023. N 12. Р. e83330. doi: 10.7554/eLife.83330
  26. Surette F.A., Guthmiller J.J., Li L., et al. Extrafollicular CD4 T cell-derived IL-10 functions rapidly and transiently to support anti-Plasmodium humoral immunity // PLoS Pathog. 2021. Vol. 17, N 2. Р. e1009288. doi: 10.1371/journal.ppat.1009288
  27. Chen M.M., Shi L., Sullivan D.J. Haemoproteus and schistosoma synthesize heme polymers similar to plasmodium hemozoin and beta-hematin // Mol Biochem Parasitol. 2001. Vol. 113, N 1. Р. 1–8. doi: 10.1016/s0166-6851(00)00365-0
  28. Hoang A.N., Ncokazi K.K., de Villiers K.A., et al. Crystallization of synthetic haemozoin (beta-haematin) nucleated at the surface of lipid particles // Dalton Trans. 2010. Vol. 39, N 5. Р. 1235–1244. doi: 10.1039/b914359a
  29. Coronado L.M., Nadovich C.T., Spadafora C. Malarial hemozoin: From target to tool // Biochim Biophys Acta. 2014. Vol. 1840, N 6. Р. 2032–2041. doi: 10.1016/j.bbagen.2014.02.009
  30. Xiao S.H., Sun J. Schistosoma hemozoin and its possible roles // Int J Parasitol. 2017. Vol. 47, N 4. Р. 171–183. doi: 10.1016/j.ijpara.2016.10.005
  31. Egan T.J. Haemozoin formation // Mol Biochem Parasitol. 2008. Vol. 157, N 2. Р. 127–136. doi: 10.1016/j.molbiopara.2007.11.005
  32. Dostert C., Guarda G., Romero J.F., et al. Malarial hemozoin is a Nalp3 inflammasome activating danger signal // PLoS One. 2009. Vol. 4, N 8. Р. e6510. doi: 10.1371/journal.pone.0006510
  33. Uraki R., Das S.C., Hatta M., et al. Hemozoin as a novel adjuvant for inactivated whole virion influenza vaccine // Vaccine. 2014. Vol. 32, N 41. Р. 5295–5300. doi: 10.1016/j.vaccine.2014.07.079
  34. Griffith J.W., Sun T., McIntosh M.T., Bucala R. Pure hemozoin is inflammatory in vivo and activates the NALP3 inflammasome via release of uric acid // J Immunol. 2009. Vol. 183, N 8. Р. 5208–5220. doi: 10.4049/jimmunol.0713552
  35. Jaramillo M., Gowda D.C., Radzioch D., Olivier M. Hemozoin increases IFN-gamma-inducible macrophage nitric oxide generation through extracellular signal-regulated kinase- and NF-kappa B-dependent pathways // J Immunol. 2003. Vol. 171, N 8. Р. 4243–4253. doi: 10.4049/jimmunol.171.8.4243
  36. Urban B.C., Todryk S. Malaria pigment paralyzes dendritic cells // J Biol. 2006. Vol. 5, N 2. Р. 4. doi: 10.1186/jbiol37
  37. Jiang Y., Xue X., Chen X., et al. Hemozoin from Schistosoma japonicum does not affect murine myeloid dendritic cell function // Parasitol Res. 2010. Vol. 106, N 3. Р. 653–659. doi: 10.1007/s00436-009-1717-1
  38. Truscott M., Evans D.A., Gunn M., Hoffmann K.F. Schistosoma mansoni hemozoin modulates alternative activation of macrophages via specific suppression of retnla expression and secretion // Infect Immun. 2013. Vol. 81, N 1. Р. 133–142. doi: 10.1128/IAI.00701-12
  39. Lee M.S., Igari Y., Tsukui T., et al. Current status of synthetic hemozoin adjuvant: A preliminary safety evaluation // Vaccine. 2016. Vol. 34, N 18. Р. 2055–2061. doi: 10.1016/j.vaccine.2016.02.064
  40. Bobade D., Khandare A.V., Deval M., et al. Hemozoin-induced activation of human monocytes toward M2-like phenotype is partially reversed by antimalarial drugs-chloroquine and artemisinin // Microbiologyopen. 2019. Vol. 8, N 3. Р. e00651. doi: 10.1002/mbo3.651
  41. Maknitikul S., Luplertlop N., Chaisri U., et al. Featured article: Immunomodulatory effect of hemozoin on pneumocyte apoptosis via CARD9 pathway, a possibly retarding pulmonary resolution // Exp Biol Med (Maywood). 2018. Vol. 243, N 5. Р. 395–407. doi: 10.1177/1535370218757458
  42. Keller C.C., Yamo O., Ouma C., et al. Acquisition of hemozoin by monocytes down-regulates interleukin-12 p40 (IL-12p40) transcripts and circulating IL-12p70 through an IL-10-dependent mechanism: In vivo and in vitro findings in severe malarial anemia // Infect Immun. 2006. Vol. 74, N 9. Р. 5249–5260. doi: 10.1128/IAI.00843-06
  43. Sherry B.A., Alava G., Tracey K.J., et al. Malaria-specific metabolite hemozoin mediates the release of several potent endogenous pyrogens (TNF, MIP-1 alpha, and MIP-1 beta) in vitro, and altered thermoregulation in vivo // J Inflamm. 1995. Vol. 45, N 2. Р. 85–96.
  44. Ranjan R., Karpurapu M., Rani A., et al. Hemozoin regulates inos expression by modulating the transcription factor nf-κb in macrophages // Biochem Mol Biol J. 2016. Vol. 2, N 2. Р. 10. doi: 10.21767/2471-8084.100019
  45. Dostert C., Guarda G., Romero J.F., et al. Malarial hemozoin is a Nalp3 inflammasome activating danger signal // PLoS One. 2009. Vol. 4, N 8. Р. e6510. doi: 10.1371/journal.pone.0006510
  46. Perkins D.J., Moore J.M., Otieno J., et al. In vivo acquisition of hemozoin by placental blood mononuclear cells suppresses PGE2, TNF-alpha, and IL-10 // Biochem Biophys Res Commun. 2003. Vol. 311, N 4. Р. 839–846. doi: 10.1016/j.bbrc.2003.10.073
  47. Shio M.T., Eisenbarth S.C., Savaria M., et al. Malarial hemozoin activates the NLRP3 inflammasome through Lyn and Syk kinases // PLoS Pathog. 2009. Vol. 5, N 8. Р. e1000559. doi: 10.1371/journal.ppat.1000559
  48. Saltykova I.V., Ittiprasert W., Nevskaya K.V., et al. Hemozoin from the liver fluke, O. felineus, modulates dendritic cell responses in bronchial asthma patients // Front Vet Sci. 2019. N 6. Р. 332. doi: 10.3389/fvets.2019.00332
  49. Schwarzer E., Skorokhod O.A., Barrera V., Arese P. Hemozoin and the human monocyte: A brief review of their interactions // Parassitologia. 2008. Vol. 50, N 1-2. Р. 143–145.
  50. Deroost K., Tyberghein A., Lays N., et al. Hemozoin induces lung inflammation and correlates with malaria-associated acute respiratory distress syndrome // Am J Respir Cell Mol Biol. 2013. Vol. 48, N 5. Р. 589–600. doi: 10.1165/rcmb.2012-0450OC
  51. Skorokhod O.A., Alessio M., Mordmüller B., et al. Hemozoin (malarial pigment) inhibits differentiation and maturation of human monocyte-derived dendritic cells: A peroxisome proliferator-activated receptor-gamma-mediated effect // J Immunol. 2004. Vol. 173, N 6. Р. 4066–4074. doi: 10.4049/jimmunol.173.6.4066
  52. Schwarzer E., Alessio M., Ulliers D., Arese P. Phagocytosis of the malarial pigment, hemozoin, impairs expression of major histocompatibility complex class II antigen, CD54, and CD11c in human monocytes // Infect Immun. 1998. Vol. 66, N 4. Р. 1601–1606. doi: 10.1128/IAI.66.4.1601-1606.1998
  53. Waseem S., Ur-Rehman K., Kumar R., Mahmood T. Hemozoin enhances maturation of murine bone marrow derived macrophages and myeloid dendritic cells // Iran J Immunol. 2016. Vol. 13, N 1. Р. 1–8.
  54. Cambos M., Bazinet S., Abed E., et al. The IL-12p70/IL-10 interplay is differentially regulated by free heme and hemozoin in murine bone-marrow-derived macrophages // Int J Parasitol. 2010. Vol. 40, N 9. Р. 1003–1012. doi: 10.1016/j.ijpara.2010.02.007
  55. Shi W., Xu N., Wang X., et al. Helminth therapy for immune-mediated inflammatory diseases: Current and future perspectives // J Inflamm Res. 2022. N 15. Р. 475–491. doi: 10.2147/JIR.S348079
  56. Liu J.Y., Li L.Y., Yang X.Z., et al. Adoptive transfer of dendritic cells isolated from helminth-infected mice enhanced T regulatory cell responses in airway allergic inflammation // Parasite Immunol. 2011. N 33. Р. 525–534. doi: 10.1111/j.1365-3024.2011.01308.x
  57. Coronado L.M., Nadovich C.T., Spadafora C. Malarial hemozoin: From target to tool // Biochim Biophys Acta. 2014. Vol. 1840, N 6. Р. 2032–2041. doi: 10.1016/j.bbagen.2014.02.009
  58. Broz P., Dixit V.M. Inflammasomes: Mechanism of assembly, regulation and signalling // Nat Rev Immunol. 2016. Vol. 16, N 7. Р. 407–420. doi: 10.1038/nri.2016.58
  59. Toldo S., Mauro A.G., Cutter Z., Abbate A. Inflammasome, pyroptosis, and cytokines in myocardial ischemia-reperfusion injury // Am J Physiol Heart Circ Physiol. 2018. Vol. 315, N 6. Р. H1553–H1568. doi: 10.1152/ajpheart.00158.2018
  60. De Queiroz G.A., da Silva R.R., de Pires A.O., et al. New variants in NLRP3 inflammasome genes increase risk for asthma and blomia tropicalis-induced allergy in a Brazilian population // Cytokine X. 2020. Vol. 2, N 3. Р. 100032. doi: 10.1016/j.cytox.2020.100032
  61. Madouri F., Guillou N., Fauconnier L., et al. Caspase-1 activation by NLRP3 inflammasome dampens IL-33-dependent house dust mite-induced allergic lung inflammation // J Mol Cell Biol. 2015. Vol. 7, N 4. P. 351–365. doi: 10.1093/jmcb/mjv012
  62. Préfontaine D., Lajoie-Kadoch S., Foley S., et al. Increased expression of IL-33 in severe asthma: Evidence of expression by airway smooth muscle cells // J Immunol. 2009. Vol. 183, N 8. Р. 5094–5103. doi: 10.4049/jimmunol.0802387
  63. Faustino L.D., Griffith J.W., Rahimi R.A., et al. Luster interleukin-33 activates regulatory T cells to suppress innate γδ T cell responses in the lung // Nat Immunol. 2020. Vol. 21, N 11. Р. 1371–1383. doi: 10.1038/s41590-020-0785-3

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Приложение 1. Классификация молекул гельминтного происхождения (адаптировано из S. Wenjie и соавт. [55])
Скачать (11KB)
Метаданные

© Фармарус Принт Медиа, 2024

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах