Angioedema induced by angiotensin-converting enzyme inhibitors: an analysis of hospitalizations during the COVID-19 pandemic

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

BACKGROUND: The pathogenesis of angioedema induced by angiotensin-converting enzyme inhibitors is based on the accumulation of bradykinin as a result of angiotensin-converting enzyme blockade. The severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 (SARS-CoV-2) binds to the angiotensin-converting enzyme 2 receptor, which may inhibit its production and thereby lead to an increase in bradykinin levels. Thus, SARS-CoV-2 infection may be a likely trigger for the development of angioedema.

AIMS: This study aimed to analyze cases of hospitalizations of patients with angioedema associated with the use of angiotensin-converting enzyme inhibitors and angiotensin receptor blockers during the coronavirus disease 2019 (COVID-19) pandemic.

MATERIALS AND METHODS: This study retrospectively analyzed medical records of patients admitted to the Vitebsk Regional Clinical Hospital between May 2020 and December 2020 with isolated (without urticaria) angioedema while receiving angiotensin-converting enzyme inhibitors or angiotensin receptor blockers. In all patients, smears from the naso- and oropharynx for COVID-19 were analyzed by polymerase chain reaction.

RESULTS: Fifteen inpatients (9 men and 6 women) aged 44–72 years were admitted because of emergent events, of which 53.6% had isolated angioedema. In two cases, a concomitant diagnosis of mild COVID-19 infection was established with predominant symptoms of angioedema, including edema localized in the face, tongue, sublingual area, and soft palate. All patients had favorable disease outcomes.

CONCLUSIONS: Patients with аngiotensin-converting enzyme inhibitor-induced angioedema may require hospitalization to monitor upper respiratory tract patency. There were cases of a combination of аngiotensin-converting enzyme inhibitor-induced angioedema and mild COVID-19. Issues requiring additional research include the effect of SARS-CoV-2 infection on the levels of bradykinin and its metabolites, the triggering role of COVID-19 in the development of angioedema in patients receiving angiotensin-converting enzyme inhibitors/angiotensin receptor blockers, recommendations for the management of patients with аngiotensin-converting enzyme inhibitor-induced angioedema, and a positive result for COVID-19.

About the authors

Tatiiana М. Sabalenka

Educational Establishment Vitebsk State Order of Peoples’ Friendship Medical University

Author for correspondence.
Email: t.sobolen@tut.by
ORCID iD: 0000-0002-8702-6486
SPIN-code: 9309-5550

MD, Cand. Sci. (Med.), Associate Professor

Belarus, 27, Frunze av., Vitebsk, 210009

Volha V. Zakharava

Vitebsk Regional Clinical Hospital

Email: zakharovkan@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-6696-0704
SPIN-code: 8993-3484

MD

Belarus, Vitebsk

Natallia R. Prakoshyna

Educational Establishment Vitebsk State Order of Peoples’ Friendship Medical University

Email: drnatalipr@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-3471-6977
SPIN-code: 4022-5469

MD, Cand. Sci. (Med.)

Belarus, 27, Frunze av., Vitebsk, 210009

References

  1. Banerji A, Blumenthal K, Lai K, Zhou L. Epidemiology of ACE inhibitor angioedema utilizing a large electronic health record. J Allergy Clin Immunol Pract. 2017;5(3):744–749. doi: 10.1016/j.jaip.2017.02.018
  2. Montinaro V, Cicardi M. ACE inhibitor-mediated angioedema. Int Immunopharmacol. 2020;78:106081. doi: 10.1016/j.intimp.2019.106081
  3. Brown T, Gonzalez J, Monteleone C. Angiotensin-converting enzyme inhibitor-induced angioedema: A review of the literature. J Clin Hypertens (Greenwich). 2017;19(12):1377–1382. doi: 10.1111/jch.13097
  4. Banerji A, Clark S, Blanda M, et al. Multicenter study of patients with angiotensin-converting enzyme inhibitor-induced angioedema who present to the emergency department. Ann Allergy Asthma Immunol. 2008;100(4):327–332. doi: 10.1016/s1081-1206(10)60594-7
  5. Kostis W, Shetty M, Chowdhury Y, Kostis J. ACE inhibitor-induced angioedema: a review. Curr Hypertens Rep. 2018;20(7):55. doi: 10.1007/s11906-018-0859-x
  6. Sobolenko ТМ, Vykhristenko LR. Angioedema associated with treatment of angiotensin converting enzyme inhibitors. Meditsinskie novosti. 2014;(6):6–8. (In Russ).
  7. Kieu M, Bangiyev J, Thottam P, Levy P. Predictors of airway intervention in angiotensin-converting enzyme inhibitor–induced angioedema. Otolaryngol Head Neck Surg. 2015;153(4):544–550. doi: 10.1177/0194599815588909
  8. Gill P, Betschel S. The clinical evaluation of angioedema. Immunol Allergy Clin North Am. 2017;37(3):449–466. doi: 10.1016/j.iac.2017.04.007
  9. Irons B, Kumar A. Valsartan-induced angioedema. Ann Pharmacother. 2003;37(7-8):1024–1027. doi: 10.1345/aph.1c520
  10. Shino M, Takahashi K, Murata T, et al. Angiotensin II receptor blocker-induced angioedema in the oral floor and epiglottis. Am J Otolaryngol. 2011;32(6):624–626. doi: 10.1016/j.amjoto.2010.11.014
  11. Stone C, Brown N. Angiotensin-converting enzyme inhibitor and other drug-associated angioedema. Immunol Allergy Clin North Am. 2017;37(3):483–495. doi: 10.1016/j.iac.2017.04.006
  12. Knecht S, Dunn S, Macaulay T. Angioedema related to angiotensin inhibitors. J Pharm Pract. 2014;27(5):461–465. doi: 10.1177/0897190014546101
  13. Long BJ, Koyfman A, Gottlieb M. Evaluation and management of angioedema in the emergency department. West J Emerg Med. 2019;20(4):587–600. doi: 10.5811/westjem.2019.5.42650
  14. Cicardi M, Aberer W, Banerji A, et al.; HAWK under the patronage of EAACI (European Academy of Allergy and Clinical Immunology). Classification, diagnosis, and approach to treatment for angioedema: consensus report from the Hereditary Angioedema International Working Group. Allergy. 2014;69(5):602–616. doi: 10.1111/all.12380
  15. Baş M, Greve J, Stelter K, et al. A randomized trial of icatibant in ACE-inhibitor-induced angioedema. N Engl J Med. 2015;372(5):418–425. doi: 10.1056/NEJMoa1312524
  16. Straka BT, Ramirez CE, Byrd JB, et al. Effect of bradykinin receptor antagonism on ACE inhibitor-associated angioedema. J Allergy Clin Immunol. 2017;140(1):242–248. doi: 10.1016/j.jaci.2016.09.051
  17. Sinert R, Levy P, Bernstein JA, et al.; CAMEO study group. Randomized trial of icatibant for angiotensin-converting enzyme inhibitor-induced upper airway angioedema. J Allergy Clin Immunol Pract. 2017;5(5):1402–1409. doi: 10.1016/j.jaip.2017.03.003
  18. Grewal E, Sutarjono B, Mohammed I. Angioedema, ACE inhibitor and COVID-19. BMJ Case Rep. 2020;13(9):e237888. doi: 10.1136/bcr-2020-237888
  19. Chung M, Karnik S, Saef J, et al. SARS-CoV-2 and ACE2: the biology and clinical data settling the ARB and ACEI controversy. EBioMedicine. 2020;58:102907. doi: 10.1016/j.ebiom.2020.102907
  20. Cohen A, DiFrancesco M, Solomon S, Vaduganathan M. Angioedema in COVID-19. Eur Heart J. 2020;41(34):3283–3284. doi: 10.1093/eurheartj/ehaa452
  21. Kuzemczak M, Kavvouras C, Alkhalil M, Osten M. ACE inhibitor-related angioedema in a COVID-19 patient—a plausible contribution of the viral infection? [letter]. Eur J Clin Pharmacol. 2021. doi: 10.1007/s00228-020-03082-w
  22. Naranjo C, Busto U, Sellers E, et al. A method for estimating the probability of adverse drug reactions. Clin Pharmacol Ther. 1981;30(2):239–245. doi: 10.1038/clpt.1981.154
  23. Pfaue A, Schuler PJ, Mayer B, et al. Clinical features of angioedema induced by renin-angiotensin-aldosterone system inhibition: a retrospective analysis of 84 patients. J Community Hosp Intern Med Perspect. 2019;9(6):453–459. doi: 10.1080/20009666.2019.1698259
  24. Mihaela LP, Florin AV, Bocsan C, et al. Acquired angioedema induced by angiotensin-converting enzyme inhibitors ― experience of a hospital-based allergy center. Exp Ther Med. 2020;20(1):68–72. doi: 10.3892/etm.2020.8474
  25. Balla Z, Zsilinszky Z, Pólai Z, et al. The importance of complement testing in acquired angioedema related to angiotensin-converting enzyme inhibitors. J Allergy Clin Immunol Pract. 2021;9(2):947–955. doi: 10.1016/j.jaip.2020.08.052
  26. Guryanova IE, Zharankova YuS, Polyakova EA, et al. Molecular genetic diagnosis of hereditary angioedema. Proceedings of the National Academy of Sciences of Belarus. Medical series. 2021;18(1):25–35. (In Russ). doi: 10.29235/1814-6023-2021-18-1-25-35
  27. Bas M, Hoffmann TK, Bier H, Kojda G. Increased C-reactive protein in ACE-inhibitor-induced angioedema. Br J Clin Pharmacol. 2005;59(2):233–238. doi: 10.1111/j.1365-2125.2004.02268.x
  28. Guzik T, Mohiddin S, Dimarco A, et al. COVID-19 and the cardiovascular system: implications for risk assessment, diagnosis, and treatment options. Cardiovasc Res. 2020;116(10):1666–1687. doi: 10.1093/cvr/cvaa106
  29. Hassan K. Urticaria and angioedema as a prodromal cutaneous manifestation of SARS-CoV-2 (COVID-19) infection. BMJ Case Rep. 2020;13(7):e236981. doi: 10.1136/bcr-2020-236981

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Localization of angioedema.

Download (106KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Causal angiotensin-converting enzyme inhibitors / angiotensin receptor blockers.

Download (98KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2021 Pharmarus Print Media

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».