Влияние инокуляции грибом Rhizophagus irregularis на экспрессию генов аквапоринов в корнях Medicago lupulina в условиях засухи
- Авторы: Крюков А.А.1, Кудряшова Т.Р.1, Беляева А.И.1, Горенкова А.И.1, Юрков А.П.1
-
Учреждения:
- Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии
- Выпуск: Том 23, № 3 (2025)
- Страницы: 263-275
- Раздел: Методология экологической генетики
- URL: https://journals.rcsi.science/ecolgenet/article/view/361851
- DOI: https://doi.org/10.17816/ecogen643544
- EDN: https://elibrary.ru/RXIZUA
- ID: 361851
Цитировать
Аннотация
Обоснование. Большинство наземных растений образуют симбиоз с грибами арбускулярной микоризы. Aрбускулярная микориза способствует существенному усилению роста растений и их адаптации к стресс-факторам биотической и абиотической природы. Грибы арбускулярной микоризы помогают растениям усваивать минеральные вещества, улучшают водное питание растения-хозяина. При этом регуляция и транспорт воды в растениях во многом определяется работой аквапоринов. Специфичность экспрессии генов этих транспортеров у разных видов растений и в разных тканях до конца не изучена.
Цель исследования. Оценка влияния микоризации люцерны хмелевидной грибом арбускулярной микоризы на экспрессию генов аквапоринов в корнях в условиях засухи на раннем и позднем этапах развития симбиоза.
Методы. В исследовании использована селектированная авторами сильноотзывчивая на микоризацию линия MlS-1 Medicago lupulina. Для микоризации использован эффективный штамм RCAM00320 Rhizophagus irregularis. Растения поливали ежедневно по 0,6 объема полной влагоемкости, но в течение недели до фиксации результатов создавались условия дефицита воды — 0,4 объема полной влагоемкости. Учет растений проведен на 24-е и 48-е сутки от посадки и инокуляции. Тотальная РНК из корней растений выделена с применением тризольного метода с модификациями. Для анализа уровней экспрессии было выбрано 33 гена аквапоринов. Изменения экспрессии генов оценены с помощью метода полимеразной цепной реакции в реальном времени.
Результаты. Было показано, что ключевыми генами, задействованными в механизме адаптации микоризованных растений к засухе, могут быть гены аквапоринов NIP и TIP, а именно: MlNIP1;2, MlNIP1;3, MlNIP1;5, MlNIP4;1, MlNIP4;2 (главным образом в фазу развития второго листа) и MlTIP1;1, MlTIP1;4, MlTIP2;1, MlTIP2;2, MlTIP2;3, MlTIP3;1, MlTIP4;1, MlTIP5;1 (главным образом в фазу цветения) в микробно-растительных системах «M. lupulina + R. irregularis». В исследовании для выбора целевых генов были использованы полученные ранее данные по транскриптому M. lupulina.
Заключение. Выявлены гены, задействованные в развитии эффективного симбиоза растений с грибами арбускулярной микоризы в условиях засухи. Новые сведения о механизмах формирования эффективного симбиоза имеют практическое значение для разработки высокопродуктивных микробно-растительных систем, что позволит перейти от интенсивных агротехнологий к биологическому земледелию с получением экологически безопасных продуктов.
Ключевые слова
Полный текст
Открыть статью на сайте журналаОб авторах
Алексей Анатольевич Крюков
Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии
Email: aa.krukov@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0002-8715-6723
SPIN-код: 4685-2723
канд. биол. наук
Россия, 196608, Санкт-Петербург, г. Пушкин, ш. Подбельского, д. 3Татьяна Руслановна Кудряшова
Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии
Email: t.kudryashova@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0001-5120-7229
SPIN-код: 6716-9431
канд. биол. наук
Россия, 196608, Санкт-Петербург, г. Пушкин, ш. Подбельского, д. 3Ангелина Ивановна Беляева
Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии
Email: angelkapustnikova@yandex.ru
ORCID iD: 0009-0003-7535-9018
Россия, 196608, Санкт-Петербург, г. Пушкин, ш. Подбельского, д. 3
Анастасия Игоревна Горенкова
Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии
Email: nastya.gorenkova.2016@mail.ru
SPIN-код: 3888-9050
Россия, 196608, Санкт-Петербург, г. Пушкин, ш. Подбельского, д. 3
Андрей Павлович Юрков
Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии
Автор, ответственный за переписку.
Email: ap.yurkov@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0002-2231-6466
SPIN-код: 9909-4280
канд. биол. наук
Россия, 196608, Санкт-Петербург, г. Пушкин, ш. Подбельского, д. 3Список литературы
- Mammadov J, Buyyarapu R, Guttikonda S, et al. Wild relatives of maize, rice, cotton, and soybean: Treasure troves for tolerance to biotic and abiotic stresses. Front Plant Sci. 2018;9:886. doi: 10.3389/fpls.2018.00886
- Luo Y, Ma L, Du W, et al. Identification and characterization of salt- and drought-responsive AQP family genes in Medicago sativa L. Int J Mol Sci. 2022;23(6):3342. doi: 10.3390/ijms23063342
- Bárzana G, Aroca R, Bienert GP, et al. New insights into the regulation of aquaporins by the arbuscular mycorrhizal symbiosis in maize plants under drought stress and possible implications for plant performance. MPMI. 2014;27(4):349–363. doi: 10.1094/MPMI-09-13-0268-R
- Maurel C, Boursiac Y, Luu D-T, et al. Aquaporins in plants. Physiol Rev. 2015;95(4):1321–1358. doi: 10.1152/physrev.00008.2015
- Kapilan R, Vaziri M, Zwiazek JJ. Regulation of aquaporins in plants under stress. Biol Res. 2018;51(1):4. doi: 10.1186/s40659-018-0152-0
- Zhou X, Yi D, Ma L, Wang X. Genome-wide analysis and expression of the aquaporin gene family in Avena sativa L. Front Plant Sci. 2024;14:1305299. doi: 10.3389/fpls.2023.1305299
- Laloux T, Junqueira B, Maistriaux L, et al. Plant and mammal aquaporins: Same but different. Int J Mol Sci. 2018;19(2):521. doi: 10.3390/ijms19020521
- Danielson JÅH, Johanson U. Unexpected complexity of the Aquaporin gene family in the moss Physcomitrella patens. BMC Plant Biol. 2008;8(1):45. doi: 10.1186/1471-2229-8-45
- Abascal F, Irisarri I, Zardoya R. Diversity and evolution of membrane intrinsic proteins. Biochimica et Biophysica Acta (BBA) — General Subjects. 2014;1840(5):1468–1481. doi: 10.1016/j.bbagen.2013.12.001
- Yaneff A, Sigaut L, Marquez M, et al. Heteromerization of PIP aquaporins affects their intrinsic permeability. PNAS USA. 2014;111(1):231–236. doi: 10.1073/pnas.1316537111
- Kaldenhoff R, Fischer M. Functional aquaporin diversity in plants. Biochimica et Biophysica Acta (BBA) — Biomembranes. 2006;1758(8):1134–1141. doi: 10.1016/j.bbamem.2006.03.012
- Maurel C, Verdoucq L, Luu D-T, Santoni V. Plant Aquaporins: membrane channels with multiple integrated functions. Annu Rev Plant Biol. 2008;59(1):595–624. doi: 10.1146/annurev.arplant.59.032607.092734
- Johnson KD, Höfte H, Chrispeels MJ. An intrinsic tonoplast protein of protein storage vacuoles in seeds is structurally related to a bacterial solute transporter (GIpF). Plant Cell. 1990;2(6):525–532. doi: 10.1105/tpc.2.6.525
- Lopez-Zaplana A, Bárzana G, Ding L, et al. Aquaporins involvement in the regulation of melon (Cucumis melo L.) fruit cracking under different nutrient (Ca, B and Zn) treatments. Environ Exp Bot. 2022;201:104981. doi: 10.1016/j.envexpbot.2022.104981
- Loqué D, Ludewig U, Yuan L, Von Wirén N. Tonoplast intrinsic proteins AtTIP2;1 and AtTIP2;3 facilitate NH3 transport into the vacuole. Plant Physiol. 2005;137(2):671–680. doi: 10.1104/pp.104.051268
- Fleurat-Lessard P, Michonneau P, Maeshima M, et al. The distribution of aquaporin subtypes (PIP1, PIP2 and γ-TIP) is tissue dependent in soybean (Glycine max) root nodules. Ann Bot. 2005;96(3):457–460. doi: 10.1093/aob/mci195
- Fortin MG, Morrison NA, Verma DPS. Nodulin-26, a peribacteroid membrane nodulin is expressed independently of the development of the peribacteroid compartment. Nucleic Acids Res. 1987;15(2):813–824. doi: 10.1093/nar/15.2.813
- Kruse E, Uehlein N, Kaldenhoff R. The aquaporins. Genome Biol. 2006;7(2):206. doi: 10.1186/gb-2006-7-2-206
- Pommerrenig B, Diehn TA, Bienert GP. Metalloido-porins: Essentiality of Nodulin 26-like intrinsic proteins in metalloid transport. Plant Sci. 2015;238:212–227. doi: 10.1016/j.plantsci.2015.06.002
- Mizutani M, Watanabe S, Nakagawa T, Maeshima M. Aquaporin NIP2;1 is mainly localized to the ER membrane and shows root-specific accumulation in Arabidopsis thaliana. Plant Cell Physiol. 2006;47(10):1420–1426. doi: 10.1093/pcp/pcl004
- Ma JF, Tamai K, Yamaji N, et al. A silicon transporter in rice. Nature. 2006;440(7084):688–691. doi: 10.1038/nature04590
- Lopez D, Amira MB, Brown D, et al. The Hevea brasiliensis XIP aquaporin subfamily: genomic, structural and functional characterizations with relevance to intensive latex harvesting. Plant Mol Biol. 2016;91(4–5):375–396. doi: 10.1007/s11103-016-0462-y
- Hussain A, Tanveer R, Mustafa G, et al. Comparative phylogenetic analysis of aquaporins provides insight into the gene family expansion and evolution in plants and their role in drought tolerant and susceptible chickpea cultivars. Genomics. 2020;112(1):263–275. doi: 10.1016/j.ygeno.2019.02.005
- Ishikawa F, Suga S, Uemura T, et al. Novel type aquaporin SIPs are mainly localized to the ER membrane and show cell-specific expression in Arabidopsis thaliana. FEBS Lett. 2005;579(25):5814–5820. doi: 10.1016/j.febslet.2005.09.076
- Noronha H, Araújo D, Conde C, et al. The grapevine uncharacterized intrinsic protein 1 (VvXIP1) is regulated by drought stress and transports glycerol, hydrogen peroxide, heavy metals but not water. PLoS ONE. 2016;11(8): e0160976. doi: 10.1371/journal.pone.0160976
- Jia Y, Liu X. Polyploidization and pseudogenization in allotetraploid frog Xenopus laevis promote the evolution of aquaporin family in higher vertebrates. BMC Genom. 2020;21(1):525. doi: 10.1186/s12864-020-06942-y
- Qadir M, Hussain A, Iqbal A, et al. Microbial utilization to nurture robust agroecosystems for food security. Agronomy. 2024;14(9):1891. doi: 10.3390/agronomy14091891
- Yurkov AP, Kryukov AA, Gorbunova AO, et al. Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi in distinct ecosystems of the North Caucasus, a temperate biodiversity hotspot. J Fungi. 2023;10(1):11. doi: 10.3390/jof10010011
- Yurkov AP, Jacobi LM, Gapeeva NE, et al. Development of arbuscular mycorrhiza in highly responsive and mycotrophic host plant–black medick (Medicago lupulina L.). Russian Journal of Developmental Biology. 2015;46(5):263–275. doi: 10.1134/S1062360415050082
- Yurkov A, Kryukov A, Gorbunova A, et al. AM-induced alteration in the expression of genes, encoding phosphorus transporters and enzymes of carbohydrate metabolism in Medicago lupulina. Plants. 2020;9(4):486. doi: 10.3390/plants9040486
- Rusak TI, Shkutov EN. Stable wilting humidity on old arable peat soils of polesye. Land reclamation. 2008;(2):154–162. EDN: VDFKSR
- Min X, Wu H, Zhang Z, et al. Genome-wide identification and characterization of the aquaporin gene family in Medicago truncatula. J Plant Biochem Biotechnol. 2019;28(3):320–335. doi: 10.1007/s13562-018-0484-4
- MacRae E. Extraction of plant RNA. In: Hilario E, Mackay J, editors. Protocols for nucleic acid analysis by nonradioactive probes. Methods in Molecular Biology. Vol. 353. Humana Press; 2007. P. 15–24. doi: 10.1385/1-59745-229-7:15
- Yurkov AP, Puzanskiy RK, Avdeeva GS, et al. Mycorrhiza-induced alterations in metabolome of Medicago lupulina leaves during symbiosis development. Plants. 2021;10(11):2506. doi: 10.3390/plants10112506
- Martynenko E, Arkhipova T, Akhiyarova G, et al. Effects of a Pseudomonas strain on the lipid transfer proteins, appoplast barriers and activity of aquaporins associated with hydraulic conductance of pea plants. Membranes. 2023;13(2):208. doi: 10.3390/membranes13020208
- Ding M, Li J, Fan X, et al. Aquaporin1 regulates development, secondary metabolism and stress responses in Fusarium graminearum. Curr Genet. 2018;64(5):1057–1069. doi: 10.1007/s00294-018-0818-8
- Li G, Chen T, Zhang Z, et al. Roles of aquaporins in plant-pathogen interaction. Plants. 2020;9(9):1134. doi: 10.3390/plants9091134
- Spatafora JW, Chang Y, Benny GL, et al. A phylum-level phylogenetic classification of zygomycete fungi based on genome-scale data. Mycologia. 2016;108(5):1028–1046. doi: 10.3852/16-042
- Ni Y, Bao H, Zou R, et al. Aquaporin ZmPIP2;4 promotes tolerance to drought during arbuscular mycorrhizal fungi symbiosis. Plant Soil. 2024;508:1–20. doi: 10.1007/s11104-024-06778-5
- Asadollahi M, Iranbakhsh A, Ahmadvand R, et al. Synergetic effect of water deficit and arbuscular mycorrhizal symbiosis on the expression of aquaporins in wheat (Triticum aestivum L.) roots: insights from NGS RNA-sequencing. Physiol Mol Biol Plants. 2023;29(2):195–208. doi: 10.1007/s12298-023-01285-w
- Kakouridis A, Hagen JA, Kan MP, et al. Routes to roots: direct evidence of water transport by arbuscular mycorrhizal fungi to host plants. New Phytologist. 2022;236(1):210–221. doi: 10.1111/nph.18281
- Mashini AG, Oakley CA, Grossman AR, et al. Immunolocalization of metabolite transporter proteins in a model cnidarian-dinoflagellate symbiosis. Appl Environ Microbiol. 2022;88(12):e00412–22. doi: 10.1128/aem.00412-22
- Wang D, Ni Y, Xie K, et al. Aquaporin ZmTIP2;3 promotes drought resistance of maize through symbiosis with arbuscular mycorrhizal fungi. Int J Mol Sci. 2024;25(8):4205. doi: 10.3390/ijms25084205
Дополнительные файлы



