🔧На сайте запланированы технические работы
25.12.2025 в промежутке с 18:00 до 21:00 по Московскому времени (GMT+3) на сайте будут проводиться плановые технические работы. Возможны перебои с доступом к сайту. Приносим извинения за временные неудобства. Благодарим за понимание!
🔧Site maintenance is scheduled.
Scheduled maintenance will be performed on the site from 6:00 PM to 9:00 PM Moscow time (GMT+3) on December 25, 2025. Site access may be interrupted. We apologize for the inconvenience. Thank you for your understanding!

 

Влияние инокуляции грибом Rhizophagus irregularis на экспрессию генов аквапоринов в корнях Medicago lupulina в условиях засухи

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Обоснование. Большинство наземных растений образуют симбиоз с грибами арбускулярной микоризы. Aрбускулярная микориза способствует существенному усилению роста растений и их адаптации к стресс-факторам биотической и абиотической природы. Грибы арбускулярной микоризы помогают растениям усваивать минеральные вещества, улучшают водное питание растения-хозяина. При этом регуляция и транспорт воды в растениях во многом определяется работой аквапоринов. Специфичность экспрессии генов этих транспортеров у разных видов растений и в разных тканях до конца не изучена.

Цель исследования. Оценка влияния микоризации люцерны хмелевидной грибом арбускулярной микоризы на экспрессию генов аквапоринов в корнях в условиях засухи на раннем и позднем этапах развития симбиоза.

Методы. В исследовании использована селектированная авторами сильноотзывчивая на микоризацию линия MlS-1 Medicago lupulina. Для микоризации использован эффективный штамм RCAM00320 Rhizophagus irregularis. Растения поливали ежедневно по 0,6 объема полной влагоемкости, но в течение недели до фиксации результатов создавались условия дефицита воды — 0,4 объема полной влагоемкости. Учет растений проведен на 24-е и 48-е сутки от посадки и инокуляции. Тотальная РНК из корней растений выделена с применением тризольного метода с модификациями. Для анализа уровней экспрессии было выбрано 33 гена аквапоринов. Изменения экспрессии генов оценены с помощью метода полимеразной цепной реакции в реальном времени.

Результаты. Было показано, что ключевыми генами, задействованными в механизме адаптации микоризованных растений к засухе, могут быть гены аквапоринов NIP и TIP, а именно: MlNIP1;2, MlNIP1;3, MlNIP1;5, MlNIP4;1, MlNIP4;2 (главным образом в фазу развития второго листа) и MlTIP1;1, MlTIP1;4, MlTIP2;1, MlTIP2;2, MlTIP2;3, MlTIP3;1, MlTIP4;1, MlTIP5;1 (главным образом в фазу цветения) в микробно-растительных системах «M. lupulina + R. irregularis». В исследовании для выбора целевых генов были использованы полученные ранее данные по транскриптому M. lupulina.

Заключение. Выявлены гены, задействованные в развитии эффективного симбиоза растений с грибами арбускулярной микоризы в условиях засухи. Новые сведения о механизмах формирования эффективного симбиоза имеют практическое значение для разработки высокопродуктивных микробно-растительных систем, что позволит перейти от интенсивных агротехнологий к биологическому земледелию с получением экологически безопасных продуктов.

Об авторах

Алексей Анатольевич Крюков

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: aa.krukov@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0002-8715-6723
SPIN-код: 4685-2723

канд. биол. наук

Россия, 196608, Санкт-Петербург, г. Пушкин, ш. Подбельского, д. 3

Татьяна Руслановна Кудряшова

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: t.kudryashova@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0001-5120-7229
SPIN-код: 6716-9431

канд. биол. наук

Россия, 196608, Санкт-Петербург, г. Пушкин, ш. Подбельского, д. 3

Ангелина Ивановна Беляева

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: angelkapustnikova@yandex.ru
ORCID iD: 0009-0003-7535-9018
Россия, 196608, Санкт-Петербург, г. Пушкин, ш. Подбельского, д. 3

Анастасия Игоревна Горенкова

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: nastya.gorenkova.2016@mail.ru
SPIN-код: 3888-9050
Россия, 196608, Санкт-Петербург, г. Пушкин, ш. Подбельского, д. 3

Андрей Павлович Юрков

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Автор, ответственный за переписку.
Email: ap.yurkov@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0002-2231-6466
SPIN-код: 9909-4280

канд. биол. наук

Россия, 196608, Санкт-Петербург, г. Пушкин, ш. Подбельского, д. 3

Список литературы

  1. Mammadov J, Buyyarapu R, Guttikonda S, et al. Wild relatives of maize, rice, cotton, and soybean: Treasure troves for tolerance to biotic and abiotic stresses. Front Plant Sci. 2018;9:886. doi: 10.3389/fpls.2018.00886
  2. Luo Y, Ma L, Du W, et al. Identification and characterization of salt- and drought-responsive AQP family genes in Medicago sativa L. Int J Mol Sci. 2022;23(6):3342. doi: 10.3390/ijms23063342
  3. Bárzana G, Aroca R, Bienert GP, et al. New insights into the regulation of aquaporins by the arbuscular mycorrhizal symbiosis in maize plants under drought stress and possible implications for plant performance. MPMI. 2014;27(4):349–363. doi: 10.1094/MPMI-09-13-0268-R
  4. Maurel C, Boursiac Y, Luu D-T, et al. Aquaporins in plants. Physiol Rev. 2015;95(4):1321–1358. doi: 10.1152/physrev.00008.2015
  5. Kapilan R, Vaziri M, Zwiazek JJ. Regulation of aquaporins in plants under stress. Biol Res. 2018;51(1):4. doi: 10.1186/s40659-018-0152-0
  6. Zhou X, Yi D, Ma L, Wang X. Genome-wide analysis and expression of the aquaporin gene family in Avena sativa L. Front Plant Sci. 2024;14:1305299. doi: 10.3389/fpls.2023.1305299
  7. Laloux T, Junqueira B, Maistriaux L, et al. Plant and mammal aquaporins: Same but different. Int J Mol Sci. 2018;19(2):521. doi: 10.3390/ijms19020521
  8. Danielson JÅH, Johanson U. Unexpected complexity of the Aquaporin gene family in the moss Physcomitrella patens. BMC Plant Biol. 2008;8(1):45. doi: 10.1186/1471-2229-8-45
  9. Abascal F, Irisarri I, Zardoya R. Diversity and evolution of membrane intrinsic proteins. Biochimica et Biophysica Acta (BBA) — General Subjects. 2014;1840(5):1468–1481. doi: 10.1016/j.bbagen.2013.12.001
  10. Yaneff A, Sigaut L, Marquez M, et al. Heteromerization of PIP aquaporins affects their intrinsic permeability. PNAS USA. 2014;111(1):231–236. doi: 10.1073/pnas.1316537111
  11. Kaldenhoff R, Fischer M. Functional aquaporin diversity in plants. Biochimica et Biophysica Acta (BBA) — Biomembranes. 2006;1758(8):1134–1141. doi: 10.1016/j.bbamem.2006.03.012
  12. Maurel C, Verdoucq L, Luu D-T, Santoni V. Plant Aquaporins: membrane channels with multiple integrated functions. Annu Rev Plant Biol. 2008;59(1):595–624. doi: 10.1146/annurev.arplant.59.032607.092734
  13. Johnson KD, Höfte H, Chrispeels MJ. An intrinsic tonoplast protein of protein storage vacuoles in seeds is structurally related to a bacterial solute transporter (GIpF). Plant Cell. 1990;2(6):525–532. doi: 10.1105/tpc.2.6.525
  14. Lopez-Zaplana A, Bárzana G, Ding L, et al. Aquaporins involvement in the regulation of melon (Cucumis melo L.) fruit cracking under different nutrient (Ca, B and Zn) treatments. Environ Exp Bot. 2022;201:104981. doi: 10.1016/j.envexpbot.2022.104981
  15. Loqué D, Ludewig U, Yuan L, Von Wirén N. Tonoplast intrinsic proteins AtTIP2;1 and AtTIP2;3 facilitate NH3 transport into the vacuole. Plant Physiol. 2005;137(2):671–680. doi: 10.1104/pp.104.051268
  16. Fleurat-Lessard P, Michonneau P, Maeshima M, et al. The distribution of aquaporin subtypes (PIP1, PIP2 and γ-TIP) is tissue dependent in soybean (Glycine max) root nodules. Ann Bot. 2005;96(3):457–460. doi: 10.1093/aob/mci195
  17. Fortin MG, Morrison NA, Verma DPS. Nodulin-26, a peribacteroid membrane nodulin is expressed independently of the development of the peribacteroid compartment. Nucleic Acids Res. 1987;15(2):813–824. doi: 10.1093/nar/15.2.813
  18. Kruse E, Uehlein N, Kaldenhoff R. The aquaporins. Genome Biol. 2006;7(2):206. doi: 10.1186/gb-2006-7-2-206
  19. Pommerrenig B, Diehn TA, Bienert GP. Metalloido-porins: Essentiality of Nodulin 26-like intrinsic proteins in metalloid transport. Plant Sci. 2015;238:212–227. doi: 10.1016/j.plantsci.2015.06.002
  20. Mizutani M, Watanabe S, Nakagawa T, Maeshima M. Aquaporin NIP2;1 is mainly localized to the ER membrane and shows root-specific accumulation in Arabidopsis thaliana. Plant Cell Physiol. 2006;47(10):1420–1426. doi: 10.1093/pcp/pcl004
  21. Ma JF, Tamai K, Yamaji N, et al. A silicon transporter in rice. Nature. 2006;440(7084):688–691. doi: 10.1038/nature04590
  22. Lopez D, Amira MB, Brown D, et al. The Hevea brasiliensis XIP aquaporin subfamily: genomic, structural and functional characterizations with relevance to intensive latex harvesting. Plant Mol Biol. 2016;91(4–5):375–396. doi: 10.1007/s11103-016-0462-y
  23. Hussain A, Tanveer R, Mustafa G, et al. Comparative phylogenetic analysis of aquaporins provides insight into the gene family expansion and evolution in plants and their role in drought tolerant and susceptible chickpea cultivars. Genomics. 2020;112(1):263–275. doi: 10.1016/j.ygeno.2019.02.005
  24. Ishikawa F, Suga S, Uemura T, et al. Novel type aquaporin SIPs are mainly localized to the ER membrane and show cell-specific expression in Arabidopsis thaliana. FEBS Lett. 2005;579(25):5814–5820. doi: 10.1016/j.febslet.2005.09.076
  25. Noronha H, Araújo D, Conde C, et al. The grapevine uncharacterized intrinsic protein 1 (VvXIP1) is regulated by drought stress and transports glycerol, hydrogen peroxide, heavy metals but not water. PLoS ONE. 2016;11(8): e0160976. doi: 10.1371/journal.pone.0160976
  26. Jia Y, Liu X. Polyploidization and pseudogenization in allotetraploid frog Xenopus laevis promote the evolution of aquaporin family in higher vertebrates. BMC Genom. 2020;21(1):525. doi: 10.1186/s12864-020-06942-y
  27. Qadir M, Hussain A, Iqbal A, et al. Microbial utilization to nurture robust agroecosystems for food security. Agronomy. 2024;14(9):1891. doi: 10.3390/agronomy14091891
  28. Yurkov AP, Kryukov AA, Gorbunova AO, et al. Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi in distinct ecosystems of the North Caucasus, a temperate biodiversity hotspot. J Fungi. 2023;10(1):11. doi: 10.3390/jof10010011
  29. Yurkov AP, Jacobi LM, Gapeeva NE, et al. Development of arbuscular mycorrhiza in highly responsive and mycotrophic host plant–black medick (Medicago lupulina L.). Russian Journal of Developmental Biology. 2015;46(5):263–275. doi: 10.1134/S1062360415050082
  30. Yurkov A, Kryukov A, Gorbunova A, et al. AM-induced alteration in the expression of genes, encoding phosphorus transporters and enzymes of carbohydrate metabolism in Medicago lupulina. Plants. 2020;9(4):486. doi: 10.3390/plants9040486
  31. Rusak TI, Shkutov EN. Stable wilting humidity on old arable peat soils of polesye. Land reclamation. 2008;(2):154–162. EDN: VDFKSR
  32. Min X, Wu H, Zhang Z, et al. Genome-wide identification and characterization of the aquaporin gene family in Medicago truncatula. J Plant Biochem Biotechnol. 2019;28(3):320–335. doi: 10.1007/s13562-018-0484-4
  33. MacRae E. Extraction of plant RNA. In: Hilario E, Mackay J, editors. Protocols for nucleic acid analysis by nonradioactive probes. Methods in Molecular Biology. Vol. 353. Humana Press; 2007. P. 15–24. doi: 10.1385/1-59745-229-7:15
  34. Yurkov AP, Puzanskiy RK, Avdeeva GS, et al. Mycorrhiza-induced alterations in metabolome of Medicago lupulina leaves during symbiosis development. Plants. 2021;10(11):2506. doi: 10.3390/plants10112506
  35. Martynenko E, Arkhipova T, Akhiyarova G, et al. Effects of a Pseudomonas strain on the lipid transfer proteins, appoplast barriers and activity of aquaporins associated with hydraulic conductance of pea plants. Membranes. 2023;13(2):208. doi: 10.3390/membranes13020208
  36. Ding M, Li J, Fan X, et al. Aquaporin1 regulates development, secondary metabolism and stress responses in Fusarium graminearum. Curr Genet. 2018;64(5):1057–1069. doi: 10.1007/s00294-018-0818-8
  37. Li G, Chen T, Zhang Z, et al. Roles of aquaporins in plant-pathogen interaction. Plants. 2020;9(9):1134. doi: 10.3390/plants9091134
  38. Spatafora JW, Chang Y, Benny GL, et al. A phylum-level phylogenetic classification of zygomycete fungi based on genome-scale data. Mycologia. 2016;108(5):1028–1046. doi: 10.3852/16-042
  39. Ni Y, Bao H, Zou R, et al. Aquaporin ZmPIP2;4 promotes tolerance to drought during arbuscular mycorrhizal fungi symbiosis. Plant Soil. 2024;508:1–20. doi: 10.1007/s11104-024-06778-5
  40. Asadollahi M, Iranbakhsh A, Ahmadvand R, et al. Synergetic effect of water deficit and arbuscular mycorrhizal symbiosis on the expression of aquaporins in wheat (Triticum aestivum L.) roots: insights from NGS RNA-sequencing. Physiol Mol Biol Plants. 2023;29(2):195–208. doi: 10.1007/s12298-023-01285-w
  41. Kakouridis A, Hagen JA, Kan MP, et al. Routes to roots: direct evidence of water transport by arbuscular mycorrhizal fungi to host plants. New Phytologist. 2022;236(1):210–221. doi: 10.1111/nph.18281
  42. Mashini AG, Oakley CA, Grossman AR, et al. Immunolocalization of metabolite transporter proteins in a model cnidarian-dinoflagellate symbiosis. Appl Environ Microbiol. 2022;88(12):e00412–22. doi: 10.1128/aem.00412-22
  43. Wang D, Ni Y, Xie K, et al. Aquaporin ZmTIP2;3 promotes drought resistance of maize through symbiosis with arbuscular mycorrhizal fungi. Int J Mol Sci. 2024;25(8):4205. doi: 10.3390/ijms25084205

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Рис. 1. Оценка результатов вегетационного периода в условиях засухи растений люцерны хмелевидной (линии MlS-1 M. lupulina) с инокуляцией грибом арбускулярной микоризы (АМ) Rhizophagus irregularis: показатели продуктивности сырого веса надземных частей (a), сырого веса корней (b); симбиотической эффективности, рассчитанной по весу надземных частей (c) и весу корней (d); показатели микоризации встречаемости микоризной инфекции — F (e) и обилию арбускул в корне — А (f) на 24-е и 48-е сутки от посадки и инокуляции.

Скачать (229KB)
3. Рис. 2. Относительный уровень транскриптов (нормализованное значение 2–ΔΔCt) в корнях M. lupulina на 24-е сутки от посадки и инокуляции арбускулярной микоризы Rhizophagus irregularis (в фазу развития второго листа) после засухи. *Статистически значимые различия в варианте с/без арбускулярной микоризы (p <0,05); **наличие специфической экспрессии в варианте.

Скачать (204KB)
4. Рис. 3. Относительный уровень транскриптов (нормализованное значение 2–ΔΔCt) в корнях M. lupulina на 48-е сутки от посадки и инокуляции арбускулярной микоризы Rhizophagus irregularis (в фазу цветения) после засухи. *Статистически значимые различия в варианте с/без арбускулярной микоризы (p <0,05); **наличие специфической экспрессии в варианте.

Скачать (192KB)

© Эко-Вектор, 2025

Ссылка на описание лицензии: https://eco-vector.com/for_authors.php#07
 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».