Changes in the functional connections of the brain in patients with hypersomnia in acute ischemic stroke

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

BACKGROUND: The Disorders of cerebral circulation and sleep are inextricably related, since sleep disorders, including hypersomnia, are closely intertwined with cardiovascular diseases and increase the risk of stroke. Research works on visualization of functional brain changes in patients with sleep disorders and acute ischemic stroke are very few and need more study.

AIM: to determine the functional connections of the brain in hypersomnia in patients with acute ischemic stroke by performing functional magnetic resonance imaging at rest.

A study of 40 patients with acute ischemic stroke and sleep disorders was performed on the basis of the Federal State Budgetary Institution Almazov Research Center of the Ministry of Health of the Russian Federation. All patients underwent neurological examination, assessment of sleepiness, worry and depression, magnetic resonance imaging was performed on tomographs with a magnetic field induction force of 1.5T, using a standard protocol and special pulse sequences of T-gradient echo 3D MPRAGE and BOLD. Functional magnetic resonance imaging of the brain at rest was used to assess functional connections. Postprocessing was performed using specialized CONN-TOOLBOX software with an appropriate graphical representation of quantitative results based on the selection of areas of interest.

RESULTS: Among the examined patients, 23 had hypersomnolence; of these, 8 patients were diagnosed with secondary hypersomnia associated with sleep apnea syndrome. Thus, in the examined sample, post-stroke hypersomnolence was detected in 15 patients (34%). Patients with an unspecified subtype of stroke and right-sided lesions showed a high degree of drowsiness (p < 0.05). With the help of functional magnetic resonance imaging of the brain at rest, changes in functional connections between the main nodes of the default mode network with the left temporal pole, cerebellum, central cerebral cortex on the left, angular gyrus on the left, with the dorsal attention network on the right are determined (p < 0.05).

CONCLUSION: The use of complex magnetic resonance imaging, which includes structural and functional magnetic resonance imaging in patients with acute ischemic stroke and sleep disorders, allows us to identify structural changes and changes in functional connectivity and identify neuroimaging markers of this pathology. Hypersomnolence is typical for patients with an unspecified subtype of ischemic stroke and damage to the right hemisphere of the brain.

About the authors

Lidiya I. Trushina

Almazov Research Center of the Ministry of Health of the Russian Federation; Pskov Regional Clinical Hospital

Email: lidabondarenko@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-6198-8583
SPIN-code: 1003-8523
ResearcherId: KEI-5396-2024
Russian Federation, St. Petersburg; Pskov

Ivan K. Ternovykh

Almazov Research Center of the Ministry of Health of the Russian Federation

Email: ternovykh_ik@almazovcentre.ru
ORCID iD: 0000-0002-0074-4021
SPIN-code: 8208-9241
Scopus Author ID: 57217669261
ResearcherId: AAB-5284-2020
Russian Federation, St. Petersburg

Yana A. Filin

Almazov Research Center of the Ministry of Health of the Russian Federation

Author for correspondence.
Email: filin_yana@mail.ru
ORCID iD: 0009-0009-0778-6396
Russian Federation, St. Petersburg

Tatyana M. Alekseeva

Almazov Research Center of the Ministry of Health of the Russian Federation

Email: alekseeva_tm@almazovcentre.ru
ORCID iD: 0000-0002-4441-1165
SPIN-code: 3219-2846
Scopus Author ID: 57200808136
ResearcherId: S-8806-2017

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, St. Petersburg

Alexander Yu. Efimtsev

Almazov Research Center of the Ministry of Health of the Russian Federation

Email: atralf@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-2249-1405
SPIN-code: 3459-2168
Scopus Author ID: 56807130100
ResearcherId: L-1124-2015

MD, Dr. Sci. (Medicine), Associate Professor at the Department

Russian Federation, St. Petersburg

Gennady E. Trufanov

Almazov Research Center of the Ministry of Health of the Russian Federation

Email: trufanovge@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-1611-5000
SPIN-code: 3139-3581
Scopus Author ID: 6602602324
ResearcherId: ABE-3366-2020

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, St. Petersburg

References

  1. Saini V, Guada L, Yavagal DR. Global epidemiology of stroke and access to acute ischemic stroke interventions. Neurology. 2021;97(2):6–16. doi: 10.1212/WNL.0000000000012781
  2. Wafa HA, Wolfe CDA, Emmett E, et al. Burden of Stroke in Europe: Thirty-Year Projections of Incidence, Prevalence, Deaths, and Disability-Adjusted Life Years. Stroke. 2020;51(8):2418–2427. doi: 10.1161/STROKEAHA.120.029606
  3. Kojic B, Dostovic Z, Vidovic M, et al. Sleep Disorders in Acute Strok. Mater Sociomed. 2022;34(1):14–24. doi: 10.5455/msm.2022.33.14-24
  4. Goodman MO, Dashti HS, Lane JM, et al. Causal Association Between Subtypes of Excessive Daytime Sleepiness and Risk of Cardiovascular Diseases. J Am Heart Assoc. 2023;19(24):e030568. doi: 10.1161/JAHA.122.030568
  5. Baillieul S, Tamisier R, Gévaudan B, et al. Trajectories of self-reported daytime sleepiness post-ischemic stroke and transient ischemic attack: A propensity score matching study versus non-stroke patients. Eur Stroke J. 2024;9(2):451–459. doi: 10.1177/23969873241227751
  6. Harbison J, Ford G, Gibson G. Nasal continuous positive airway pressure for sleep apnoea following stroke. Eur Respir J. 2002;19(6):1216–1217; author reply 1217–1219. PMID: 12108881
  7. Chan W, Coutts SB, Hanly P. Sleep apnea in patients with transient ischemic attack and minor stroke: opportunity for risk reduction of recurrent stroke. Stroke. 2010;41(12):2973–2975. doi: 10.1161/STROKEAHA.110.596759
  8. Bassetti CL, Hermann DM. Sleep and stroke. Handb Clin Neurol. 2011;99:1051–1072. doi: 10.1016/B978-0-444-52007-4.00021-7
  9. Hepburn M, Bollu PC, French B, Sahota P. Sleep Medicine: Stroke and Sleep. Mo Med. 2018;115(6):527–532. PMID: 30643347
  10. Tezer FI, Pektezel MY, Gocmen R, Saygi S. Unusual presentation of hypothalamic hamartoma with hypersomnia in an adult patient. Epileptic Disord. 2014;16(3):366–369. doi: 10.1684/epd.2014.0669
  11. Jang SH, Chang CH, Jung YJ, Seo JP. Post-stroke hypersomnia. Int J Stroke. 2016;11(1):5–6. doi: 10.1177/1747493015607502
  12. Ferre A, Ribo M, Rodriguez-Luna D, et al. Strokes and their relationship with sleep and sleep disorders. Neurologia. 2013;28(2): 103–118. doi: 10.1016/j.nrl.2010.09.016
  13. Bukkieva T, Pospelova M, Efimtsev A, et al. Functional Network Connectivity Reveals the Brain Functional Alterations in Breast Cancer Survivors. J Clin Med. 2022;11(3):617. doi: 10.3390/jcm11030617
  14. Farisse J, Guedj E, Richieri R, et al. Left temporopolar impairment in a case of posttraumatic hypersomnia. J Head Trauma Rehabil. 2013;28(6):473–475. doi: 10.1097/HTR.0b013e3182803eda
  15. Levesque J, Eugene F, Joanette Y, et al. Neural circuitry underlying voluntary suppression of sadness. Biol Psychiatry. 2003;53(6):502–510. doi: 10.1016/s0006-3223(02)01817-6
  16. Beauregard M, Paquette V, Levesque J. Dysfunction in the neural circuitry of emotional self-regulation in major depressive disorder. Neuroreport. 2006;17(8):843–846. doi: 10.1097/01.wnr.0000220132.32091.9f
  17. Zhang H, Yang X, Yao L, et al. EEG microstates analysis after TMS in patients with subacute stroke during the resting state. Cereb Cortex. 2024;34(1):480. doi: 10.1093/cercor/bhad480
  18. Koch G, Bonnì S, Casula EP, et al. Effect of Cerebellar Stimulation on Gait and Balance Recovery in Patients With Hemiparetic Stroke: A Randomized Clinical Trial. JAMA Neurol. 2019;76(2):170–178. doi: 10.1001/jamaneurol.2018.3639
  19. Gill JS, Sillitoe RV. Functional Outcomes of Cerebellar Malformations. Front Cell Neurosci. 2019;13:441. doi: 10.3389/fncel.2019.00441
  20. Bonnì S, Motta C, Pellicciari MC, et al. Intermittent Cerebellar Theta Burst Stimulation Improves Visuo-motor Learning in Stroke Patients: a Pilot Study. Cerebellum. 2020;19(5):739–743. doi: 10.1007/s12311-020-01146-2
  21. Cao L, Fu W, Zhang Y, et al. Intermittent θ burst stimulation modulates resting-state functional connectivity in the attention network and promotes behavioral recovery in patients with visual spatial neglect. Neuroreport. 2016;27(17):1261–1265. doi: 10.1097/WNR.0000000000000689
  22. Rao J, Li F, Zhong L, et al. Bilateral Cerebellar Intermittent Theta Burst Stimulation Combined with Swallowing Speech Therapy for Dysphagia After Stroke: A Randomized, Double-Blind, Sham-Controlled, Clinical Trial. Neurorehabil Neural Repair. 2022;36(7): 437–448. doi: 10.1177/15459683221092995
  23. Markett S, Nothdurfter D, Focsa A, et al. Attention networks and the intrinsic network structure of the human brain. Hum Brain Mapp. 2022;43(4):1431–1448. doi: 10.1002/hbm.25734
  24. Ros T, Michela A, Mayer A, et al. Disruption of large-scale electrophysiological networks in stroke patients with visuospatial neglect. Netw Neurosci. 2022;6(1):69–89. doi: 10.1162/netn_a_00210
  25. Puig-Pijoan A, Giralt-Steinhauer E, Zabalza de Torres A, et al. Underdiagnosis of Unilateral Spatial Neglect in stroke unit. Acta Neurol Scand. 2018;138(5):441–446. doi: 10.1111/ane.12998
  26. Zhang Y, Ye L, Cao L, Song W. Resting-state electroencephalography changes in poststroke patients with visuospatial neglect. Front Neurosci. 2022;16:974712. doi: 10.3389/fnins.2022.974712
  27. Hammerbeck U, Gittins M, Vail A, et al. Spatial Neglect in Stroke: Identification, Disease Process and Association with Outcome During Inpatient Rehabilitation. Brain Sci. 2019;9(12):374. doi: 10.3390/brainsci9120374
  28. Doron N, Rand D. Is Unilateral Spatial Neglect Associated With Motor Recovery of the Affected Upper Extremity Poststroke? A Systematic Review. Neurorehabil Neural Repair. 2019;33(3):179–187. doi: 10.1177/1545968319832606
  29. Zheng JH, Ma JJ, Sun WH, et al. Excessive Daytime Sleepiness in Parkinson’s Disease is Related to Functional Abnormalities in the Left Angular Gyrus. Clin Neuroradiol. 2023;33(1):121–127. doi: 10.1007/s00062-022-01190-x
  30. Huang YS, Liu FY, Lin CY, et bal. Brain imaging and cognition in young narcoleptic patients. Sleep Med. 2016;24:137–144. doi: 10.1016/j.sleep.2015.11.023

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2. Fig. 1. Average values of the degree of sleepiness according to the ESS and KSS scales, depending on the subtype of ischemic stroke IS

Download (119KB)
3. Fig. 2. Average values of the degree of sleepiness according to the ESS and KSS scales, depending on the affected hemisphere of the brain

Download (116KB)
4. Fig. 3. Correlation graph characterizing the degree of interrelation of sleepiness indicators on the ESS and KSS scales

Download (119KB)
5. Fig. 4. Average values of the severity of anxiety, depression and fatigue depending on the subtype of ischemic stroke IS

Download (155KB)
6. Fig. 5. Average values of the severity of anxiety, depression and fatigue depending on the affected hemisphere of the brain

Download (186KB)
7. Fig. 6. Functional changes in the brain in the cluster analysis of patients with acute ischemic stroke

Download (180KB)
8. Fig. 7. Functional changes in the brain in intergroup analysis in patients of groups I and II with medial prefrontal cortex

Download (80KB)
9. Fig. 8. Functional changes in the brain in the intergroup analysis in patients of groups I and II with the posterior cingulate gyrus

Download (84KB)

Copyright (c) 2024 Eco-Vector

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».