Risk factors and differential prevention of in-hospital hemorrhagic stroke

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

In-hospital hemorrhagic stroke is a subtype of acute cerebrovascular disease of hemorrhagic origin that includes all forms of non-traumatic intracranial hemorrhage (including subarachnoid hemorrhage) occurring in patients hospitalized for diagnostic evaluation or treatment of another condition, or admitted for a diagnostic or therapeutic procedure. Unlike in-hospital ischemic stroke, the epidemiology of in-hospital hemorrhagic stroke remains insufficiently studied. In-hospital hemorrhagic stroke is a relatively rare competing condition, yet is characterized by a high rate of adverse outcomes (mortality may reach 50%), which may significantly contribute to in-hospital mortality and, similar to in-hospital ischemic stroke, is highly relevant and requires active investigation. In addition to common and specific risk factors, unique risk factors directly related to diagnostic and therapeutic procedures performed in the hospital setting play an important role in the pathogenesis of in-hospital hemorrhagic stroke. This article discusses the most frequent medical procedures associated with the highest risk of in-hospital hemorrhagic stroke, including endovascular surgical interventions, systemic thrombolytic therapy, and antithrombotic therapy. Based on the analysis of risk factors, currently relevant options for differentiated prevention are presented. Recognition of in-hospital hemorrhagic stroke as a distinct clinical condition will enable more effective targeted prevention, reduce in-hospital mortality, and improve clinical outcomes of in-hospital hemorrhagic stroke.

About the authors

Evgeniy I. Shermatyuk

Military Medical Academy

Author for correspondence.
Email: vmeda-nio@mil.ru
ORCID iD: 0000-0002-4163-1701

MD, Senior Resident

Russian Federation, Saint Petersburg

Nikolay V. Tsygan

Military Medical Academy

Email: vmeda-nio@mil.ru
ORCID iD: 0000-0002-5881-2242
SPIN-code: 1006-2845

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Saint Petersburg

Aleksandr A. Postnov

Military Medical Academy

Email: vmeda-nio@mil.ru
ORCID iD: 0009-0001-1180-4683

6th Year Cadet

Russian Federation, Saint Petersburg

Maxim G. Chernenok

Military Medical Academy

Email: vmeda-nio@mil.ru
ORCID iD: 0000-0002-7793-4544
SPIN-code: 6460-2969

2nd Year Resident

Russian Federation, Saint Petersburg

Vadim A. Medvedev

Military Medical Academy

Email: vmeda-nio@mil.ru
ORCID iD: 0009-0005-4607-1984

5th Year Cadet

Russian Federation, Saint Petersburg

Tatyana V. Sergeeva

City Hospital of the Holy Martyr Elizabeth; Saint Petersburg State Pediatric Medical University; Saint Petersburg State University

Email: sergeevatv@eliz-spb.ru
ORCID iD: 0000-0003-2949-6268

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Saint Petersburg; Saint Petersburg; Saint Petersburg

Igor V. Litvinenko

Military Medical Academy

Email: vmeda-nio@mil.ru
ORCID iD: 0000-0001-8988-3011
SPIN-code: 6112-2792

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Saint Petersburg

References

  1. Korkhmazov VT. Dynamics of key indicators of work of the hospital sector of the health care system of Russia. Healthcare Management: News. Views. Education. VSHOUZ Bulletin. 2021;7(4):84–94. doi: 10.33029/2411-8621-2021-7-4-84-942 EDN: MBYIHR
  2. Valeyev ZG. On mortality in hospitals in charge of emergency cases (literature survey). Public Health and Health Care. 2012;(2(34)):49–54. EDN: OZEAIN
  3. Shermatyuk EI, Kolomentsev SV. Systemic thrombolytic therapy in case of in-hospital ischemic stroke. Russian Military Medical Academy Reports. 2021;40(S1-3):360–364. EDN: JVZRHW
  4. Tsygan NV, Andreev RV, Ryabtsev AV, et al. Perioperative stroke and postoperative cerebral dysfunction: epidemiology, features of pathogenesis, modern possibilities of intensive cerebroprotection in the preoperative “preventive” window. Bulletin of the Russian Military Medical Academy. 2019;(S3):159–161. doi: 10.32863/1682-7392-2019-3-67-159-161 EDN: TUCJHF
  5. Kolomentsev SV, Odinak MM, Voznyuk IA, et al. Ischemic stroke in hospitalized patients. The modern view on the problem. Bulletin of the Russian Military Medical Academy. 2017;(2(58)):206–212. EDN: ZAOOQF
  6. Stakhovskaya LV, Klochikhina OA, Kovalenko VV, Bogatyreva MD. Epidemiology of stroke in Russia based on the results of a territorial-population registry (2009–2010). Zh Nevrol Psikhiatr Im S S Korsakova. 2013;113(5):4–10. EDN: QAWZFV
  7. Voznjouk IA, Kolomentsev SV. Epidemiology and features of statistical accounting of in-hospital ischemic stroke (Saint Petersburg experience). Zh Nevrol Psikhiatr Im S S Korsakova. 2023;123(8–2):16–21. doi: 10.17116/jnevro202312308216 EDN: UIWJQU
  8. Konstantinova EV, Shostak NA, Gilyarov MYu. Current reperfusion therapy possibilities in myocardial infarction and ischemic stroke. Clinician. 2015;9(1):4–12. doi: 10.17650/1818-8338-2015-1-4-12 EDN: TZFVLX
  9. Maïer B, Desilles JP, Mazighi M. Intracranial Hemorrhage After Reperfusion Therapies in Acute Ischemic Stroke Patients. Front Neurol. 2020;11:599908. doi: 10.3389/fneur.2020.599908
  10. Nogueira RG, Lutsep HL, Gupta R, et al. Trevo versus Merci retrievers for thrombectomy revascularisation of large vessel occlusions in acute ischaemic stroke (TREVO 2): a randomised trial. Lancet. 2012;380(9849): 1231–1240. doi: 10.1016/S0140-6736(12)61299-9
  11. Saver JL, Jahan R, Levy EI, et al. Solitaire flow restoration device versus the Merci Retriever in patients with acute ischaemic stroke (SWIFT): a randomised, parallel-group, non-inferiority trial. Lancet. 2012;380(9849): 1241–1249. doi: 10.1016/S0140-6736(12)61384-1
  12. Fransen PS, Beumer D, Berkhemer OA, et al. MR CLEAN, a multicenter randomized clinical trial of endovascular treatment for acute ischemic stroke in the Netherlands: study protocol for a randomized controlled trial. Trials. 2014;15:343. doi: 10.1186/1745-6215-15-343
  13. Campbell BC, Mitchell PJ, Kleinig TJ, et al. Endovascular therapy for ischemic stroke with perfusion-imaging selection. N Engl J Med. 2015;372(11):1009–1018. doi: 10.1056/NEJMoa1414792
  14. Demchuk AM, Goyal M, Menon BK, et al. Endovascular treatment for Small Core and Anterior circulation Proximal occlusion with Emphasis on minimizing CT to recanalization times (ESCAPE) trial: methodology. Int J Stroke. 2015;10(3):429–438. doi: 10.1111/ijs.12424
  15. Listratov AI, Ostroumova TM, Kochetkov AI. Drug-induced intracerebral hemorrhage. Kachestvennaya klinicheskaya praktika = Good Clinical Practice. 2022;(2):55–68. doi: 10.37489/2588-0519-2022-2-55-68 EDN: OYUXHY
  16. Palareti G, Leali N, Coccheri S. et. al. Bleeding complications of oral anticoagulant treatment: an inception-cohort, prospective collaborative study (ISCOAT). Italian Study on Complications of Oral Anticoagulant Therapy. Lancet. 1996;348(9025):423–428. doi: 10.1016/s0140-6736(96)01109-9
  17. Nicolini A, Ghirarduzzi A, Iorio A, et al. Intracranial bleeding: epidemiology and relationships with antithrombotic treatment in 241 cerebral hemorrhages in Reggio Emilia. Haematologica. 2002;87(9):948–956. PMID: 12217807
  18. Rosand J, Eckman MH, Knudsen KA, et al. The effect of warfarin and intensity of anticoagulation on outcome of intracerebral hemorrhage. Arch Intern Med. 2004;164(8):880–884. doi: 10.1001/archinte.164.8.880
  19. Sorimachi T, Fujii Y, Morita K, et al. Predictors of hematoma enlargement in patients with intracerebral hemorrhage treated with rapid administration of antifibrinolytic agents and strict blood pressure control. J Neurosurg. 2007;106(2):250–254. doi: 10.3171/jns.2007.106.2.250
  20. CAPRIE Steering Committee. A randomised, blinded, trial of clopidogrel versus aspirin in patients at risk of ischaemic events (CAPRIE). CAPRIE Steering Committee. Lancet. 1996;348(9038):1329–1339. doi: 10.1016/s0140-6736(96)09457-3
  21. Campbell PG, Yadla S, Sen AN, et al. Emergency reversal of clopidogrel in the setting of spontaneous intracerebral hemorrhage. World Neurosurg. 2011;76(1–2):100–160. doi: 10.1016/j.wneu.2011.02.010
  22. Lacut K, Le Gal G, Seizeur R, et al. Antiplatelet drug use preceding the onset of intracerebral hemorrhage is associated with increased mortality. Fundam Clin Pharmacol. 2007;21(3):327–333. doi: 10.1111/j.1472-8206.2007.00488.x
  23. Roquer J. Previous antiplatelet treatment and mortality in patients with intracerebral hemorrhage. Stroke. 2007;38(3):863–864. doi: 10.1161/01.STR.0000257315.72369.4e
  24. Montalescot G, Wiviott SD, Braunwald E, et al. Prasugrel compared with clopidogrel in patients undergoing percutaneous coronary intervention for ST-elevation myocardial infarction (TRITON-TIMI 38): double-blind, randomised controlled trial. Lancet. 2009;373(9665):723–731. doi: 10.1016/S0140-6736(09)60441-4
  25. de Lemos JA, Brilakis ES. No free lunches: balancing bleeding and efficacy with ticagrelor. Eur Heart J. 2011;32(23):2919–2921. doi: 10.1093/eurheartj/ehr424
  26. Diener HC, Bogousslavsky J, Brass LM, et al. Aspirin and clopidogrel compared with clopidogrel alone after recent ischaemic stroke or transient ischaemic attack in high-risk patients (MATCH): randomised, double-blind, placebo-controlled trial. Lancet. 2004;364(9431):331–337. doi: 10.1016/S0140-6736(04)16721-4
  27. Jeon SB, Kang DW, Cho AH, et al. Initial microbleeds at MR imaging can predict recurrent intracerebral hemorrhage. J Neurol. 2007;254(4):508–512. doi: 10.1007/s00415-006-0406-6
  28. Steiner T, Kaste M, Forsting M, et al. Recommendations for the management of intracranial haemorrhage — part I: spontaneous intracerebral haemorrhage. The European Stroke Initiative Writing Committee and the Writing Committee for the EUSI Executive Committee. Cerebrovasc Dis. 2006;22(4):294–316. doi: 10.1159/000094831
  29. Själander A, Engström G, Berntorp E, et al. Risk of haemorrhagic stroke in patients with oral anticoagulation compared with the general population. J Intern Med. 2003;254(5):434–438. doi: 10.1046/j.1365-2796.2003.01209.x
  30. Chai-Adisaksopha C, Crowther M, Isayama T, Lim W. The impact of bleeding complications in patients receiving target-specific oral anticoagulants: a systematic review and meta-analysis. Blood. 2014;124(15): 2450–2458. doi: 10.1182/blood-2014-07-590323
  31. Rowley HA. The alphabet of imaging in acute stroke: does it spell improved selection and outcome? Stroke. 2013;44(6 Suppl 1):S53–S54. doi: 10.1161/STROKEAHA.113.001939
  32. Connolly SJ, Wallentin L, Ezekowitz MD, et al. The Long-Term Multicenter Observational Study of Dabigatran Treatment in Patients With Atrial Fibrillation (RELY-ABLE) Study. Circulation. 2013;128(3):237–243. doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.112.001139
  33. Hart RG, Diener HC, Yang S, et al. Intracranial hemorrhage in atrial fibrillation patients during anticoagulation with warfarin or dabigatran: the RE-LY trial. Stroke. 2012;43(6):1511–1517. doi: 10.1161/STROKEAHA.112.650614
  34. Patel MR, Mahaffey KW, Garg J, et al. Rivaroxaban versus warfarin in nonvalvular atrial fibrillation. N Engl J Med. 2011;365(10):883–891. doi: 10.1056/NEJMoa1009638
  35. Granger CB, Alexander JH, McMurray JJ, et al. Apixaban versus warfarin in patients with atrial fibrillation. N Engl J Med. 2011;365(11):981–992. doi: 10.1056/NEJMoa1107039
  36. Geller BJ, Giugliano RP, Braunwald E, et al. Systemic, noncerebral, arterial embolism in 21,105 patients with atrial fibrillation randomized to edoxaban or warfarin: results from the Effective Anticoagulation With Factor Xa Next Generation in Atrial Fibrillation-Thrombolysis in Myocardial Infarction Study 48 trial. Am Heart J. 2015;170(4):669–674. doi: 10.1016/j.ahj.2015.06.020
  37. Connolly SJ, Eikelboom J, Joyner C, et al. Apixaban in patients with atrial fibrillation. The New England Journal of Medicine. 2011;364(9):806–817. doi: 10.1056/NEJMoa1007432
  38. Connolly SJ, Ezekowitz MD, Yusuf S, et al. Dabigatran versus warfarin in patients with atrial fibrillation. The New England Journal of Medicine. 2009;361(12):1139–1151. doi: 10.1056/NEJMoa0905561
  39. The International Stroke Trial (IST): a randomised trial of aspirin, subcutaneous heparin, both, or neither among 19435 patients with acute ischaemic stroke. International Stroke Trial Collaborative Group. Lancet. 1997;349(9065):1569–1581. PMID: 9174558
  40. Petitti DB, Strom BL, Melmon KL. Duration of warfarin anticoagulant therapy and the probabilities of recurrent thromboembolism and hemorrhage. Am J Med. 1986;81(2):255–259. doi: 10.1016/0002-9343(86)90260-3
  41. Fihn SD, McDonell M, Martin D, et. al. Risk factors for complications of chronic anticoagulation. A multicenter study. Warfarin Optimized Outpatient Follow-up Study Group. Ann Intern Med. 1993;118(7):511–520. doi: 10.7326/0003-4819-118-7-199304010-00005
  42. Shireman TI, Howard PA, Kresowik TF, et al. Combined anticoagulant-antiplatelet use and major bleeding events in elderly atrial fibrillation patients. Stroke. 2004;35(10):2362–2367. doi: 10.1161/01.STR.0000141933.75462.c2
  43. Hart RG, Tonarelli SB, Pearce LA. Avoiding central nervous system bleeding during antithrombotic therapy: recent data and ideas. Stroke. 2005;36(7):1588–1593. doi: 10.1161/01.STR.0000170642.39876.f2
  44. Williams B, Mancia G, Spiering W, et al. 2018 ESC/ESH Guidelines for the management of arterial hypertension. Eur Heart J. 2018;39(33):3021–3104. doi: 10.1093/eurheartj/ehy339
  45. Ostroumova OD, Kulikova MI. Drug-induced arterial hypertension. Systemic hypertensions. 2019;16(2):32–41. doi: 10.26442/2075082X.2019.2.180164 EDN: YBOMKF
  46. Zabolotskikh IB, Bautin AE, Grigoryev EV, et al. Perioperative management of patients with hypertension. Guidelines. Annals of Critical Care. 2020;(2):7–33. doi: 10.21320/1818-474X-2020-2-7-33 EDN: GOSJMP
  47. Tatarsky BA, Kazennova NV. Thrombocytopenia induced by direct oral anticoagulants: a clinical case and literature review. Rational pharmacotherapy in cardiology. 2022;18(5):600–605. doi: 10.20996/1819-6446-2022-10-06 EDN: JDLPSP
  48. Petrov MG, Kucherenko SS, Topuzova MP. Hemorrhagic transformation of ischemic stroke. Arterial’naya gipertenziya. 2021;27(1):41–50. doi: 10.18705/1607-419X-2021-27-1-41-50 EDN: QGHKNH
  49. Bokeria LA, Zatevakhin II, Kiriyenko AI, et al. Russian clinical guidelines for diagnosis, treatment and prevention of venous thromboembolic complications (VTEC). Journal of Venous Disorders. 2015;9(4-2):1–52. EDN: XIOPYZ

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Eco-Vector

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».