Are thyroid hormone levels and sarcopenia in elderly patients associated with type 2 diabetes mellitus and euthyroidism?

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Aim – to study the relationship between thyroid function parameters (free T3 (FT3), free T4 (FT4), FT3/FT4 ratio), thyroid-stimulating hormone (TSH) and parameters characterizing sarcopenia (muscle mass and strength, physical performance) in patients with type 2 diabetes mellitus (T2DM) and euthyroidism.

Material and methods. The study included 312 elderly patients with T2DM in a state of euthyroidism (mean age 65.39 ± 2.28 years). In all participants the following parameters were measured: anthropometric parameters, thyroid hormones (FT3, FT4), TSH, fasting blood glucose, glycated hemoglobin (HbA1c), fasting C-peptide and insulin, lipid profile, body composition, handgrip strength, walking speed.

Results. Sarcopenia was prevalent in 26.9% of T2DM patients with euthyroidism. A binary logistic regression analysis adjusted for age, gender, smoking and alcohol consumption, T2DM duration, hypertension, HbA1c level, eGFR, TG, HDL and fat mass fraction showed that the high-normal FT3 level (OR = 0.522, 95% CI: 0.304–0.895, p = 0.018), a low-normal FT4 level (OR = 1.126, 95% CI: 1.009–1.258, p = 0.034) and an increased FT3/FT4 ratio (OR = 0.923, 95% CI: 0.879–0.969, p = 0.001) were associated with a low prevalence of sarcopenia. FT3 concentration was positively associated with muscle strength (OR = 0.525, 95% CI: 0.305–0.902, p = 0.020) and walking speed (OR = 0.443, 95% CI: 0.259–0.758, p = 0.003), while FT4 concentration was negatively associated with muscle mass (OR = 1.114, 95% CI: 1.009–1.232, p = 0.036). The FT3/FT4 ratio was positively associated with muscle mass (OR = 0.943, 95% CI: 0.905–0.981, p = 0.006), muscle strength (OR = 0.945, 95% CI: 0.901–0.992, p = 0.021), and walking speed (OR = 0.934, 95% CI: 0.894–0.975, p = 0.002). TSH levels were not associated with sarcopenia.

Conclusion. The high FT3/FT4 ratio is significantly associated with a low risk of sarcopenia in T2DM patients with euthyroidism.

About the authors

Svetlana V. Bulgakova

Samara State Medical University

Author for correspondence.
Email: s.v.bulgakova@samsmu.ru
ORCID iD: 0000-0003-0027-1786

PhD, Associate professor, Head of the Department of Endocrinology and Geriatrics

Russian Federation, 89 Chapaevskaya st., Samara, 443099

Ekaterina V. Treneva

Samara State Medical University

Email: e.v.treneva@samsmu.ru
ORCID iD: 0000-0003-0097-7252

PhD, Associate professor, Department of Endocrinology and Geriatrics

Russian Federation, 89 Chapaevskaya st., Samara, 443099

Dmitrii P. Kurmaev

Samara State Medical University

Email: d.p.kurmaev@samsmu.ru
ORCID iD: 0000-0003-4114-5233

PhD, assistant of the Department of Endocrinology and Geriatrics

Russian Federation, 89 Chapaevskaya st., Samara, 443099

Irina S. Chetverikova

Samara State Medical University

Email: chetverikova_irina@list.ru
ORCID iD: 0000-0001-7519-7360

a postgraduate student, Department of Endocrinology and Geriatrics

Russian Federation, 89 Chapaevskaya st., Samara, 443099

References

  1. Huang JX, Liao YF, Li YM. Clinical Features and Microvascular Complications Risk Factors of Early-onset Type 2 Diabetes Mellitus. Curr Med Sci. 2019;39(5):754-758. doi: 10.1007/s11596-019-2102-7
  2. Bulgakova SV, Chetverikova IS, Treneva EV, Kurmaev DP. Senior asthenia and type 2 diabetes: two related conditions? Clinical gerontology. 2022;28(3-4):60-67. (In Russ.). Булгакова С.В., Четверикова И.С., Тренева Е.В., Курмаев Д.П. Старческая астения и сахарный диабет типа 2: два взаимосвязанных состояния? Клиническая геронтология. 2022;28(3-4):60-67. doi: 10.26347/1607-2499202203-04060-067
  3. Purnamasari D, Tetrasiwi EN, Kartiko GJ, et al. Sarcopenia and Chronic Complications of Type 2 Diabetes Mellitus. Rev Diabet Stud. 2022;18(3):157-165. doi: 10.1900/RDS.2022.18.157
  4. Kurmaev DP, Bulgakova SV, Zakharova NO. What is primary: frailty or sarcopenia? Advances in Gerontology. 2021;34(6):848-856. (In Russ.). [Курмаев Д.П., Булгакова С.В., Захарова Н.О. Что первично: старческая астения или саркопения? Успехи геронтологии. 2021;34(6):848-856. doi: 10.34922/AE.2021.34.6.005
  5. Ambrosio R, De Stefano MA, Di Girolamo D, Salvatore D. Thyroid hormone signaling and deiodinase actions in muscle stem/progenitor cells. Mol Cell Endocrinol. 2017;459:79-83. doi: 10.1016/j.mce.2017.06.014
  6. Wang K, Zhang D, Cao G, et al. A Low Free T3 to Free T4 Ratio Is Associated with Sarcopenia in Euthyroid Patients with Type 2 Diabetes Mellitus. J Diabetes Res. 2022;2022:2305156. doi: 10.1155/2022/2305156
  7. Greenlund LJ, Nair KS, Brennan MD. Changes in body composition in women following treatment of overt and subclinical hyperthyroidism. Endocr Pract. 2008;14(8):973-978. doi: 10.4158/EP.14.8.973
  8. Chen L, Zhang M, Xiang S, et al. Association Between Thyroid Function and Body Composition in Type 2 Diabetes Mellitus (T2DM) Patients: Does Sex Have a Role? Med Sci Monit. 2021;27:e927440. doi: 10.12659/MSM.927440
  9. Chen L, Hu Y. The correlation between serum thyroid hormone levels and hand grip among elderly male Chinese inpatients. Aging Male. 2020;23(5):928-933. doi: 10.1080/13685538.2019.1634044
  10. Park YS, Chang Y, Lee YT, et al. The prospective relationship between low muscle mass and thyroid hormones among 198 069 euthyroid men and women; comparing different definitions of low muscle mass. Int J Clin Pract. 2021;75(3):e13710. doi: 10.1111/ijcp.13710
  11. Kim BJ, Lee SH, Isales CM, et al. Association of Serum TSH With Handgrip Strength in Community-Dwelling Euthyroid Elderly. J Clin Endocrinol Metab. 2018;103(11):3986-3992. doi: 10.1210/jc.2018-01095
  12. Xiu S, Mu Z, Zhao L, Sun L. Low free triiodothyronine levels are associated with risk of frailty in older adults with type 2 diabetes mellitus. Exp Gerontol. 2020;138:111013. doi: 10.1016/j.exger.2020.111013
  13. Qin K, Zhang F, Wu Q, et al. Thyroid Hormone Changes in Euthyroid Patients with Diabetes. Diabetes Metab Syndr Obes. 2020;13:2533-2540. doi: 10.2147/DMSO.S260039
  14. Turner RC, Rudenski AS, Matthews DR, et al. Application of structu ral model of glucose-insulin relations to assess beta-cell function and insulin sensitivity. Horm Metab Res Suppl. 1990;24:66-71.
  15. Kuster N, Cristol JP, Cavalier E, et al. Enzymatic creatinine assays allow estimation of glomerular filtration rate in stages 1 and 2 chronic kidney disease using CKD-EPI equation. Clin Chim Acta. 2014;428:89-95. doi: 10.1016/j.cca.2013.11.002
  16. Cruz-Jentoft AJ, Bahat G, Bauer J, et al. Sarcopenia: revised European consensus on definition and diagnosis [published correction appears in Age Ageing. 2019;48(4):601]. Age Ageing. 2019;48(1):16-31. https://doi.org/10.1093/ageing/afy169
  17. Wojcicka A, Bassett JH, Williams GR. Mechanisms of action of thyroid hormones in the skeleton. Biochim Biophys Acta. 2013;1830(7):3979-3986. doi: 10.1016/j.bbagen.2012.05.005
  18. Sheng Y, Ma D, Zhou Q, et al. Association of thyroid function with sarcopenia in elderly Chinese euthyroid subjects. Aging Clin Exp Res. 2019;31(8):1113-1120. doi: 10.1007/s40520-018-1057-z
  19. Szlejf C, Suemoto CK, Janovsky CCPS, et al. Thyroid Function and Sarcopenia: Results from the ELSA-Brasil Study. J Am Geriatr Soc. 2020;68(7):1545-1553. doi: 10.1111/jgs.16416
  20. van den Beld AW, Visser TJ, Feelders RA, et al. Thyroid hormone concentrations, disease, physical function, and mortality in elderly men. J Clin Endocrinol Metab. 2005;90(12):6403-6409. doi: 10.1210/jc.2005-0872
  21. Li C, Zhao C, Yu Z, et al. Low free triiodothyronine levels are associated with frail phenotype in hospitalized in patients with cirrhosis. J Postgrad Med. 2022;134(5):516-523. doi: 10.1080/00325481.2022.2063487
  22. He J, Lai Y, Yang J, et al. The Relationship Between Thyroid Function and Metabolic Syndrome and Its Components: A Cross-Sectional Study in a Chinese Population. Front Endocrinol (Lausanne). 2021;12:661160. doi: 10.3389/fendo.2021.661160
  23. Falkowski B, Rogowicz-Frontczak A, Grzelka A, et al. Higher free triiodothyronine concentration is associated with lower prevalence of microangiopathic complications and better metabolic control in adult euthyroid people with type 1 diabetes. Endocrine. 2018;60(3):458-465. doi: 10.1007/s12020-018-1582-8
  24. Pasqualetti G, Calsolaro V, Bernardini S, et al. Degree of Peripheral Thyroxin Deiodination, Frailty, and Long-Term Survival in Hospitalized Older Patients. J Clin Endocrinol Metab. 2018;103(5):1867-1876. doi: 10.1210/jc.2017-02149
  25. Kong SH, Kim JH, Park YJ, et al. Low free T3 to free T4 ratio was associated with low muscle mass and impaired physical performance in community-dwelling aged population. Osteoporos Int. 2020;31(3):525-531. doi: 10.1007/s00198-019-05137-w
  26. Ostan R, Monti D, Mari D, et al. Heterogeneity of Thyroid Function and Impact of Peripheral Thyroxine Deiodination in Centenarians and Semi-Supercentenarians: Association With Functional Status and Mortality. J Gerontol. A Biol Sci Med Sci. 2019;74(6):802-810. doi: 10.1093/gerona/gly194
  27. Gu Y, Meng G, Wu H, et al. Thyroid Function as a Predictor of Handgrip Strength Among Middle-Aged and Older Euthyroid Adults: The TCLSIH Cohort Study. J Am Med Dir Assoc. 2019;20(10):1236-1241. doi: 10.1016/j.jamda.2019.06.014
  28. Gussekloo J, van Exel E, de Craen AJ, et al. Thyroid status, disability and cognitive function, and survival in old age. JAMA. 2004;292(21):2591-2599. doi: 10.1001/jama.292.21.2591
  29. Dentice M, Salvatore D. Deiodinases: the balance of thyroid hormone: local impact of thyroid hormone inactivation. J Endocrinol. 2011;209(3):273-282. doi: 10.1530/JOE-11-0002
  30. Sindoni A, Rodolico C, Pappalardo MA, et al. Hypothyroid myopathy: A peculiar clinical presentation of thyroid failure. Review of the literature. Rev Endocr Metab Disord. 2016;17(4):499-519. doi: 10.1007/s11154-016-9357-0
  31. Song YH, Song JL, Delafontaine P, Godard MP. The therapeutic potential of IGF-I in skeletal muscle repair. Trends Endocrinol Metab. 2013;24(6):310-319. doi: 10.1016/j.tem.2013.03.004
  32. Ahn SH, Seo DH, Cho Y, et al. Different Relationships Between Thyrotropin and Muscle Strength According to Sex and Age in Euthyroid Koreans (The 6th Korea National Health and Nutritional Examination Survey 2014-2015). Thyroid. 2020;30(12):1710-1717. doi: 10.1089/thy.2019.0601

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2023 Bulgakova S.V., Treneva E.V., Kurmaev D.P., Chetverikova I.S.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».