Features of the microbiota of placenta in full-term pregnancy

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Objective: to study the microbial landscape of the placenta in full-term pregnancy and intact fetal membranes.

Materials and methods. 19 pregnant women in the gestational age of 37-41 weeks with intact membranes underwent elective cesarean section at Samara City Clinical Hospital No. 1 named after N.I. Pirogov. Their placental tissues were collected and RT-PCR tests for Lactobacillus spp., Enterobacteriaceae, Streptococcus spp., Staphylococcus spp., Gardnerella vaginalis / Prevotella bivia / Porphyromonas spp., Eubacterium spp., Sneathia spp. / Leptotrihia spp. / Fusobacterium spp, Megasphaera spp. / Veillonella spp. / Dialister spp., Lachnobacterium spp. / Clostridium spp., Mobiluncus spp. / Corynebacterium spp., Peptostreptococcus spp., Atopobiumvaginae, Mycoplasma hominis, Ureaplasma (urealyticum + parvum), Candida spp., Mycoplasma henitalium were performed.

Results. In case of physiological full-term pregnancy the total bacterial mass can be 103.9-103.7 GE/sample on the placenta, it is a normal variant. Sterile placentas were found in 21.1% of cases. “Unknown” microorganisms were revealed in 52.6% of cases, they were unidentified by the standard panel “Femoflor-16”. In other cases Enterobacteriaceae spp. (102.6 GE/sample) were found in the placental tissues in patients with intact fetal membrane. The presence of Lactobacillus spp. in the placental tissues with intact membranes is not typical.

Conclusion. RT-PCR test allow to reveal a small amount of bacterial mass in the placental tissue in case of physiological full-term pregnancy, in which the representatives of Enterobacteriaceae spp. are often time detected.

About the authors

Alina A. Bezrukova

Samara State Medical University

Author for correspondence.
Email: bezzrukovaa@yandex.ru

assistant of the Department of Food Hygiene with a Course of Hygiene for Children and Adolescents

Russian Federation, Samara

Natalya V. Spiridonova

Samara State Medical University

Email: nvspiridonova@mail.ru

Doctor of Medical Sciences, Professor, Head of the Department of Obstetrics and Gynecology, IPE

Russian Federation, Samara

Maria A. Kaganova

Samara State Medical University

Email: mkaganova@yandex.ru

Candidate of Medical Sciences, Associate Professor, Department of Оbstetrics and Gynecology, IPE

Russian Federation, Samara

Darya A. Galkina

Samara City Clinical Hospital No. 1 named after N.I. Pirogov

Email: darya.golubeva.1992@mail.ru

MD, Obstetrician-Gynecologist

Russian Federation, Samara

References

  1. Болдырева М.Н., Липова Е.В., Алексеев Л.П. и др. Характеристика биоты урогенитального тракта у женщин репродуктивного возраста методом ПЦР в реальном времени // Журнал акушерства и женских болезней. – 2009. – Т. 58. – № 6. – С. 36–42. [Boldyreva MN, Lipova EV, Alexeev LP, et al. Features of urogenital tract’s biota determined by means of real-time pcr among women of reproductive age. Journal of obstetrics and women’s diseases. 2009;58(6):36–42. (In Russ.)]
  2. Ворошилина Е.С., Тумбинская Л.В., Донников А.Е. и др. Биоценоз влагалища с точки зрения количественной полимеразной цепной реакции: что есть норма? // Акушерство и гинекология. – 2011. – № 1. – С. 57–65. [Voroshilina ES, Tumbinskaya LV, Donnikov AE, et al. Vaginal biocenosis in the context of view of quantitative polymerase chain reaction: what is its norm? Obstetrics and gynecology. 2011;(1):57–65. (In Russ.)]
  3. Попова Е.Н., Гордеев И.Г. Современные представления о микробиоме человека. Микробиота / под ред. Е.Л. Никонова, Е.Н. Попова. – М.: Медиа Сфера, 2019. – С. 5–19. [Popova EN, Gordeev IG. Sovremennye predstavleniya o mikrobiome cheloveka. Mikrobiota. Ed. by E.L. Nikonova, E.N. Popova. Moscow: Media Sfera; 2019. P. 5–19. (In Russ.)]
  4. Сухих Г.Т., Прилепская В.Н., Трофимов Д.Ю. и др. Применение метода полимеразной цепной реакции в реальном времени для оценки микробиоценоза урогенитального тракта у женщин (тест фемофлор): медицинская технология. – М., 2011. – 36 с. [Sukhikh GT, Prilepskaya VN, Trofimov DYu, et al. Primeneniye metoda polimeraznoy tsepnoy reaktsii v realnom vremeni dlya otsenki mikrobiotsenoza urogenitalnogo trakta u zhenshchin (test femoflor): meditsinskaya tekhnologiya. Moscow, 2011. 36 p. (In Russ.)]
  5. Aagaard K, Ma J, Antony KM, et al. The placenta harbors a unique microbiome. Sci Transl Med. 2014;(6):237ra265. https://doi.org/10.1126/scitranslmed.3008599.
  6. Ansbacher R, Boyson WA, Morris JA. Sterility of the uterine cavity. Am J Obstet Gynecol. 1967;99:394–396. https://doi.org/10.1016/S0002-9378(16)34549-5.
  7. Bagga R, Arora P. Genital micro-organisms in pregnancy. Front. Public Health. 2020;(8):225. https://doi.org/10.3389/fpubh.2020.00225.
  8. Mitchell CM, Haick A, Nkwopara, et al. Colonization of the upper genital tract by vaginal bacterial species in non-pregnant women. Am J Obstet Gynecol. 2015;212(5):611.e1–611.e9. https://doi.org/10.1016/ j.ajog.2014.11.043.
  9. Cobb CM, Kelly PJ, Williams KB, et al. The oral microbiome and adverse pregnancy outcomes. Int J Womens Health. 2017;(9):551–559. https://doi.org/10.2147/IJWH.S142730.
  10. Chen HJ, Gur TL. Intrauterine microbiota: Missing, or the missing link? Trends Neurosci. 2019;42:402–413. https://doi.org/10.1016/j.tins.2019.03.008.
  11. Cherouny PH, Pankuch GA, Botti JJ. Occult intraamniotic infection at the time of midtrimester genetic amniocentesis: A reassessment. Infect Dis Obstet Gynecol. 1994;2:136–139. https://doi.org/10.1155/S1064744994000530.
  12. Collado MC, Rautava S, Aakko J, et al. Human gut colonisation may be initiated in utero by distinct microbial communities in the placenta and amniotic fluid. Sci Rep. 2016;6:23129. https://doi.org/10.1038/srep23129.
  13. Fernandez H, Montuclard B, Guibert M. Does intraamniotic infection in the early phase of the second trimester really exist? Am J Obstet Gynecol. 1996;175:1077–1078.
  14. Fox C, Eichelberger K. Maternal microbiome and pregnancy outcomes. Fertil Steril. 2015;104(6):1358–1363. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2015.09.037.
  15. Gervasi MT, Romero R, Bracalente G, et al. Midtrimester amniotic fluid concentrations of interleukin-6 and interferon-gamma-inducible protein-10: Evidence for heterogeneity of intra-amniotic inflammation and associations with spontaneous early (32 weeks) preterm delivery. J Perinat Med. 2012;(4):329–343. https://doi.org/10.1515/jpm-2012-0034.
  16. Goffau MC, Lager S, Sovio U, et al. Human placenta has no microbiome but can contain potential pathogens. Nature. 2019;(572):1–21. https://doi.org/10.1038/s41586-019-1451-5.
  17. Goldenberg RL, Hauth JC, Andrews WW. Intrauterine infection and preterm delivery. N Engl J Med. 2000;(342):1500–1507. https://doi.org/10.1056/NEJM200005183422007.
  18. Han YW, Shen T, Chung P, et al. Uncultivated bacteria as etiologic agents of intra-amniotic inflammation leading to preterm birth. J Clin Microbiol. 2009;(47):38–47. https://doi.org/10.1128/JCM.01206-08.
  19. Tuominen H, Rautava S, Syrjänen S, et al. HPV infection and bacterial microbiota in the placenta, uterine cervix and oral mucosa. Sci Rep. 2018;8(1):9787. https://doi.org/10.1038/s41598-018-27980-3.
  20. Ren H, Du M. Role of maternal periodontitis in preterm birth. Front Immunol. 2017;(8):139. https://doi.org/10.3389/fimmu.2017.00139.
  21. Theis KR, Romero R, Greenberg JM, et al. No consistent evidence for microbiota in murine placental and fetal tissues. mSphere. 2020;5(1):e00933-19. https://doi.org/10.1128/mSphere.00933-19.
  22. Theis KR, Romero R, Winters AD, et al. Does the human placenta delivered at term have a microbiota? Results of cultivation, quantitative real-time PCR, 16S rRNA gene sequencing, and metagenomics. J Matern Fetal Neonatal Med. 2019;29:1–16. https://doi.org/10.1016/ j.ajog.2018.10.018.
  23. Lauder AP, Roche AM, Sherrill-Mix S, et al. Comparison of placenta samples with contamination controls does not provide evidence for a distinct placenta microbiota. Microbiome. 2016;(4):29. https://doi.org/10.1186/s40168-016-0172-3.
  24. Leiby JS, McCormick K, Sherrill-Mix S, et al. Lack of detection of a human placenta microbiome in samples from preterm and term deliveries. Microbiome. 2018;(6):196. https://doi.org/10.1186/s40168-018-0575-4.
  25. Lihong Zhu, Fei Luo, Wenjing Hu, et al. Bacterial communities in the womb during healthy pregnancy. Front Microbiol. 2018;(9):2163. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.02163.
  26. Lim ES, Rodriguez C, Holtz LR. Amniotic fluid from healthy term pregnancies does not harbor a detectable microbial community. Microbiome. 2018;(6):87. https://doi.org/10.1186/s40168-018-0475-7.
  27. Sanz M, Kornman K. Periodontitis and adverse pregnancy outcomes: Consensus report of the joint EFP/AAP workshop on periodontitis and systemic diseases. J Periodontol. 2013;84(4 Suppl.):164–169. https://doi.org/ 10.1902/jop.2013. 1340016.
  28. Martinez KA, Romano-Keeler J, Zackular JP, et al. Bacterial DNA is present in the fetal intestine and overlaps with that in the placenta in mice. PLoS One. 2018;13(5):e0197439. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0197439.
  29. Neuman H, Koren O. The pregnancy microbiome. Nestle Nutr Inst Workshop Ser. 2017;(88):1–9. https://doi.org/10.1159/000455207.
  30. Parnell LA, Briggs CM, Cao B, et al. Microbial communities in placentas from term normal pregnancy exhibit spatially variable profiles. Sci Rep. 2017;(7):11200. https://doi.org/10.1038/s41598-017-11514-4.
  31. Pelzer E, Gomez-Arango LF, Barrett HL, et al. Maternal health and the placental microbiome. Placenta. 2017;54:30–37. https://doi.org/10.1016/j.placenta.2016.12.003.
  32. Peterson J, Garges S, Giovanni M, et al. The NIH human microbiome project. Genome Res. 2009;(12):2317–2323. https://doi.org/10.1101/gr.096651.109.
  33. Prince AL, Ma J, Kannan PS, et al. The placental membrane microbiome is altered among subjects with spontaneous preterm birth with and without chorioamnionitis. Am J Obstet Gynecol. 2016;214(5):627.e1–627.e16. https://doi.org/10.1016/j.ajog.2016.01.193.
  34. Romero R. Prenatal medicine: The child is the father of the man. J Matern Fetal Neonatal Med. 2009;(22):636–639. https://doi.org/ 10.1080/14767050902784171.
  35. Satokari R, Gronroos T, Laitinen K, et al. Bifidobacterium and Lactobacillus DNA in the human placenta. Lett Appl Microbiol. 2009;48(1):8–12. https://doi.org/10.1111/j.1472-765X.2008.02475.x.
  36. Solt I. The human microbiome and the great obstetrical syndromes: A new frontier in maternal-fetal medicine. Best Pract Res Clin Obstet Gynaecol. 2015;29(2):165–175. https://doi.org/10.1016/j.bpobgyn.2014.04.024.
  37. Steel JH, Malatos S, Kennea N, et al. Bacteria and inflammatory cells in fetal membranes do not always cause preterm labor. Pediatr Res. 2005;(57):404–411. https://doi.org/10.1203/01.PDR.0000153869.96 337.90.
  38. Stout MJ, Conlon B, Landeau M, et al. Identification of intracellular bacteria in the basal plate of the human placenta in term and preterm gestations. Am J Obstet Gynecol. 2013;208(3):226.e1–7. https://doi.org/ 10.1016/j.ajog.2013.01.018.
  39. Vanterpool SF, Been JV, Houben ML, et al. Porphyromonas gingivalis within placental villous mesenchyme and umbilical cord stroma is associated with adverse pregnancy outcome. PLoS One. 2016;11(1):e0146157. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0146157.
  40. Wang YL, Liou JD, Pan WL. Association between maternal periodontal disease and preterm delivery and low birth weight. Taiwan J Obstet Gynecol. 2013;52(1):71–76. https://doi.org/10.1016/j.tjog.2013. 01.011.
  41. Younes JA, Lievens E, Hummelen R, et al. Women and their microbes: The unexpected friendship. Trends Microbiol. 2017;26(1):16–32. https://doi.org/10.1016/ j.tim.2017.07.008.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Figure. Detection rate of microorganisms in the placental tissues in full-term pregnancy

Download (47KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2020 Bezrukova A.A., Spiridonova N.V., Kaganova M.A., Galkina D.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».