Effect of increased gene expression of alternative external NADH dehydrogenase of mitochondria of Arabidopsis thaliana on the generation of reactive oxygen in Nicotiana tabacum tobacco leaves at low temperatures

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Low temperature is an important factor limiting plant viability and productivity. Along with other stresses, low temperatures increase the generation of reactive oxygen species, which are signaling molecules that can damage cell components. As well as representing one of the main targets of oxidative damage during stress, mitochondria represent a significant source of reactive oxygen species. Plant mitochondria have a large number of enzymes providing alternative electron transport pathways, many of which are activated under stress. Our aim was to assess the effect of low positive temperatures and increased expression of the heterologous gene NDB2 (alternative external NADH dehydrogenase of mitochondria) on the generation of reactive oxygen species, which involve an alternative respiratory chain in mitochondria and the expression of stress proteins under lighting conditions in Nicotiana tabacum tobacco leaves. In the leaves of tobacco plants with increased expression of the Arabidopsis thaliana NDB2 (AtNDB2) gene, a decrease in reactive oxygen species production was observed under normal and low temperature conditions. The results indicate that the heterologous Arabidopsis thaliana NDB2 gene is involved in increasing the activity of the alternative electron transport chain in mitochondria, which reduces the level of reactive oxygen species generation and affects the content of stress proteins under normal and low-temperature exposure.

About the authors

G. B. Borovskii

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS

Email: borovskii@sifibr.irk.ru

E. L. Gorbyleva

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS

Email: dzubina@sifibr.irk.ru

A. I. Katyshev

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS

Email: byacky78@mail.ru

N. E. Korotaeva

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS

Email: korotaeva73@sifibr.irk.ru

E. A. Polyakova

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS

Email: polyackova.elizaveta727@yandex.ru

D. V. Pyatrikas

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS

Email: galdasova@sifibr.irk.ru

A. V. Stepanov

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS

Email: stepanov@sifibr.irk.ru

I. V. Fedoseeva

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS

Email: fedoseeva.irina2009@yandex.ru

A. M. Shigarova

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS

Email: anas_shig@mail.ru

References

  1. García-Caparrós P., De Filippis L., Gul A., Hasanuzzaman M., Ozturk M., Altay V., et al. Oxidative stress and antioxidant metabolism under adverse environmental conditions: a review // The Botanical Review. 2020. Vol. 87. P. 421–466. doi: 10.1007/s12229-020-09231-1.
  2. Bartoli C.G., Gómez F., Martínez D.E., Guiamet J.J. Mitochondria are the main target for oxidative damage in leaves of wheat (Triticum aestivum L.) // Journal of Experimental Botany. 2004. Vol. 55, no. 403. P. 1663–1669. doi: 10.1093/jxb/erh199.
  3. Liberatore K.L., Dukowic-Schulze S., Miller M.E., Chen C., Kianian S.F. The role of mitochondria in plant development and stress tolerance // Free Radical Biology and Medicine. 2016. Vol. 100. P. 238–256. doi: 10.1016/j.freeradbiomed.2016.03.033.
  4. Sachdev S., Ansari S.A., Ansari M.I., Fujita M., Hasanuzzaman M. Abiotic stress and reactive oxygen species: generation, signaling, and defense mechanisms // Antioxidants. 2021. Vol. 10, no. 2. P. 277. doi: 10.3390/antiox10020277.
  5. Møller I.M., Rasmusson A.G., Van Aken O. Plant mitochondria – past, present and future // The Plant Journal. 2021. Vol. 108, no. 4. P. 912–959. doi: 10.1111/tpj.15495.
  6. Bailey C.D., Carr T.G., Harris S.A., Hughes C.E. Characterization of angiosperm nrDNA polymorphism, paralogy, and pseudogenes // Molecular Phylogenetics and Evolution. 2003. Vol. 29, no. 3. P. 435–455. doi: 10.1016/j.ympev.2003.08.021.
  7. Saha B., Borovskii G., Panda S.K. Alternative oxidase and plant stress tolerance // Plant Signaling & Behavior. 2016. Vol. 11, no. 12. doi: 10.1080/15592324.2016.1256530.
  8. Garmash E.V. Role of mitochondrial alternative oxidase in the regulation of cellular homeostasis during development of photosynthetic function in greening leaves // Plant Biology. 2021. Vol. 23, no. 2. P. 221–228. doi: 10.1111/plb.13217.
  9. Elhafez D., Murcha M.W., Clifton R., Soole K.L., Day D.A., Whelan J. Characterization of mitochondrial alternative NAD(P)H dehydrogenases in Arabidopsis: intraorganelle location and expression // Plant & Cell Physiology. 2006. Vol. 47, no. 1. P. 43–54. doi: 10.1093/pcp/pci221.
  10. Clifton R., Lister R., Parker K.L. Sappl P.G., Elhafez D., Millar A.H., et al. Stress-induced co-expression of alternative respiratory chain components in Arabidopsis thaliana // Plant Molecular Biology. 2005. Vol. 58. P. 193–212. doi: 10.1007/s11103-005-5514-7.
  11. Wanniarachchi V.R., Dametto L., Sweetman C., Shavrukov Y., Day D.A., et al. Alternative respiratory pathway component genes (AOX and ND) in rice and barley and their response to stress // International Journal of Molecular Sciences. 2018. Vol. 19, no. 3. P. 915. doi: 10.3390/ijms19030915.
  12. Popov V.N., Syromyatnikov M.Y., Fernie A.R., Chakraborty S., Gupta K.J., Igamberdiev A.U. The uncoupling of respiration in plant mitochondria: keeping reactive oxygen and nitrogen species under control // Journal of Experimental Botany. 2021. Vol. 72, no. 3. P. 793–807. doi: 10.1093/jxb/eraa510.
  13. Yerlikaya B.A., Ates D., Abudureyimu B., Aksoy E. Effect of climate change on abiotic stress response gene networks in Arabidopsis thaliana // Principles and practices of OMICS and genome editing for crop improvement / eds C.S. Prakash, S. Fiaz, S. Fahad. Cham: Springer, 2022. P. 149–172. doi: 10.1007/978-3-030-96925-7_6.
  14. Sweetman C., Waterman C.D., Rainbird B.M., Smith P.M.C., Jenkins C.D., Day D.A., et al. AtNDB2 is the main external NADH dehydrogenase in mitochondria and is important for tolerance to environmental stress // Plant Physiology. 2019. Vol. 181, no. 2. P. 774–788. doi: 10.1104/pp.19.00877.
  15. Alizadeh R., Kumleh H.H., Rezadoost M.H. The simultaneous activity of cytosolic and mitochondrial antioxidant mechanisms in neutralizing the effect of drought stress in soybean // Plant Physiology Reports. 2023. Vol. 28, no. 1. P. 78–91. doi: 10.1007/s40502-022-00704-6.
  16. Korotaeva N.E., Shigarova A.M., Katyshev A.I., Fedoseeva I.V., Fedyaeva A.V., Sauchyn D.V., et al. Effect of expression of the NDB2 heterologous gene of Arabidopsis thaliana on growth and respiratory activity of Nicotiana tabacum // Russian Journal of Plant Physiology. 2023. Vol. 70. P. 93. doi: 10.1134/S1021443723600885.
  17. Боровский Г.Б., Горбылева Е.Л., Катышев А.И., Коротаева Н.Е., Полякова Е.А., Пятрикас Д.В.. Влияние гиперэкспрессии гена альтернативной внешней NADHдегидрогеназы арабидопсиса на устойчивость трансформированных растений табака к отрицательной температуре // Известия вузов. Прикладная химия и биотехнология. 2023. Т. 13. N 4. С. 516–522. doi: 10.21285/2227-2925-2023-13-4-516-522. EDN: FNBXUJ.
  18. Velikova V., Yordanov I., Edreva A. Oxidative stress and some antioxidant systems in acid rain-treated bean plants: protective role of exogenous polyamines // Plant Science. 2000. Vol. 151, no. 1. P. 59–66. doi: 10.1016/S0168-9452(99)00197-1.
  19. Foyer C.H., Vanacker H., Gomez L.D., Harbinson J. Regulation of photosynthesis and antioxidant metabolism in maize leaves at optimal and chilling temperatures: review // Plant Physiology and Biochemistry. 2002. Vol. 40, no. 6-8. P. 659–668. doi: 10.1016/S0981-9428(02)01425-0.
  20. Foyer C.H., Noctor G. Redox regulation in photosynthetic organisms: signaling, acclimation and practical implications // Antioxidants & Redox Signaling. 2009. Vol. 11, no. 4. P. 861–905. doi: 10.1089/ars.2008.2177.
  21. Igamberdiev A.U., Bykova N.V. Mitochondria in photosynthetic cells: coordinating redox control and energy balance // Plant Physiology. 2023. Vol. 191, no. 4. P. 2104–2119. doi: 10.1093/plphys/kiac541.
  22. Shameer S., Ratcliffe R.G., Sweetlove L.J. Leaf energy balance requires mitochondrial respiration and export of chloroplast NADPH in the light // Plant Physiology. 2019. Vol. 180, no. 4. P. 1947–1961. doi: 10.1104/pp.19.00624.
  23. Gandin A., Duffes C., Day D.A., Cousins A.B. The absence of alternative oxidase AOX1a results in altered response of photosynthetic carbon assimilation to increasing CO2 in Arabidopsis thaliana // Plant and Cell Physiology. 2012. Vol. 53, no. 9. P. 1627–1637. doi: 10.1093/pcp/pcs107.
  24. Cheng D., Gao H., Zhang L. Upregulation of mitochondrial alternative oxidase pathway protects photosynthetic apparatus against photodamage under chilling stress in Rumex K-1 leaves // Photosynthetica. 2020. Vol. 58, no. 5. P. 1116–1121. doi: 10.32615/ps.2020.060.
  25. Cheng D.D., Zhang L.T. Mitochondrial alternative oxidase pathway acts as an electron sink during photosynthetic induction in Rumex K-1 leaves // Photosynthetica. 2021. Vol. 59, no. 4. P. 615–624. doi: 10.32615/ps.2021.047.
  26. Garmash E.V., Velegzhaninov I.O., Ermolina K.V., Rybak A.V., Malyshev R.V. Altered levels of AOX1a expression result in changes in metabolic pathways in Arabidopsis thaliana plants acclimated to low dose rates of ultraviolet B radiation // Plant Science. 2020. Vol. 291. P. 110332. doi: 10.1016/j.plantsci.2019.110332.
  27. Liu Y.-J., Norberg F.E.B., Szilágyi A., De Paepe R., Åkerlund H.-E., Rasmusson A.G. The mitochondrial external NADPH dehydrogenase modulates the leaf NADPH/NADP+ ratio in transgenic Nicotiana sylvestris // Plant & Cell Physiology. 2008. Vol. 49, no. 2. P. 251–263. doi: 10.1093/pcp/pcn001.
  28. Jethva J., Lichtenauer S., Schmidt-Schippers R., Steffen-Heins A., Poschet G., Wirtz M., et al. Mitochondrial alternative NADH dehydrogenases NDA1 and NDA2 promote survival of reoxygenation stress in Arabidopsis by safeguarding photosynthesis and limiting ROS generation // New Phytologist. 2023. Vol. 238, no. 1. P. 96–112. doi: 10.1111/nph.18657.
  29. Borovskii G.B., Korotaeva N.E., Katyshev A.I., Fedoseeva I.V., Fedyaeva A.V., Kondakova M.A., et al. The overexpression of the Arabidopsis NDB2 gene in tobacco plants affects the expression of genes encoding the alternative mitochondrial electron transport pathways and stress proteins // Plant Genetics, Genomics, Bioinformatics, and Biotechnology: abstracts of the 6th International scientific conference (Novosibirsk, 14–18 June 2021). Novosibirsk: Institute of Cytology and Genetics SB RAS, 2021. P. 42. doi: 10.18699/PlantGen2021-026. EDN: NKNKPO.
  30. Elkelish A., Qari S.H., Mazrou Y.S., Abdelaal K.A., Hafez Y.M., Abu-Elsaoud A.M., et al. Exogenous ascorbic acid induced chilling tolerance in tomato plants through modulating metabolism, osmolytes, antioxidants, and transcriptional regulation of catalase and heat shock proteins // Plants. 2020. Vol. 9, no. 4. P. 431. doi: 10.3390/plants9040431.
  31. Yurina N.P. Heat shock proteins in plant protection from oxidative stress // Molecular Biology. 2023. Vol. 57. P. 951–964. doi: 10.1134/S0026893323060201.
  32. Kumar R., Khungar L., Shimphrui R., Tiwari L.D., Tripathi G., Sarkar N.K., et al. AtHsp101 research sets course of action for the genetic improvement of crops against heat stress // Journal of Plant Biochemistry and Biotechnology. 2020. Vol. 29. P. 715-732. doi: 10.1007/s13562-020-00624-2.
  33. Tiwari L.D., Kumar R., Sharma V., Sahu A.K., Sahu B., Naithani S.C., et al. Stress and development phenotyping of Hsp101 and diverse other Hsp mutants of Arabidopsis thaliana // Journal of Plant Biochemistry and Biotechnology. 2021. Vol. 30. P. 889–905. doi: 10.1007/s13562-021-00706-9.
  34. McLoughlin F., Basha E., Fowler M.E., Kim M., Bordowitz J., Katiyar-Agarwal S., et al. Class I and II small heat shock proteins together with HSP101 protect protein translation factors during heat stress // Plant Physiology. 2016. Vol. 172, no. 2. P. 1221–1236. doi: 10.1104/pp.16.00536.
  35. Kim D.H., Xu Z.-Y., Na Y.J., Yoo Y.-J., Lee J., Sohn E.-J., et al. Small heat shock protein Hsp17.8 functions as an AKR2A cofactor in the targeting of chloroplast outer membrane proteins in Arabidopsis // Plant Physiology. 2011. Vol. 157, no. 1. P. 132–146. doi: 10.1104/pp.111.178681.
  36. Leaden L., Busi M.V., Gomez-Casati D.F. The mitochondrial proteins AtHscB and AtIsu1 involved in Fe–S cluster assembly interact with the Hsp70-type chaperon AtHscA2 and modulate its catalytic activity // Mitochondrion. 2014. Vol. 19. P. 375–381. doi: 10.1016/j.mito.2014.11.002.
  37. Myouga F., Motohashi R., Kuromori T., Nagata N., Shinozaki K. An Arabidopsis chloroplast-targeted Hsp101 homologue, APG6, has an essential role in chloroplast development as well as heat-stress response // The Plant Journal. 2006. Vol. 48, no. 2. P. 249–260. doi: 10.1111/j.1365-313X.2006.02873.x.
  38. Oh S.E., Yeung C., Babaei-Rad R., Zhao R. Cosuppression of the chloroplast localized molecular chaperone HSP90.5 impairs plant development and chloroplast biogenesis in Arabidopsis // BMC Research Notes. 2014. Vol. 7. P. 643. doi: 10.1186/1756-0500-7-643.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download


Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».