Synthesis of grafted copolymers of cod collagen and acrylamides in the presence of alkylborane – p-quinone system

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

The graft polymerization of acrylamide and N-isopropylacrylamide onto collagen in the presence of triethylborohexamethylenediamine complex and a number of p-quinones, including benzoquinone, naphthoquinone, 2,5-di-tretbutyl-p-benzoquinone, and duroquinone, was studied. In all cases, p-quinones act as polymerization retarders, reducing monomer conversion. An exception is the graft polymerization of acrylamide onto collagen in the presence of benzoquinone, which acts as a polymerization inhibitor. The proportion of the synthetic fragment in the obtained copolymers is determined by the structure of the monomer and p-quinone. The molecular weight distribution curves contain modes related to unreacted collagen, which differ significantly from those of the initial collagen in terms of intensity. This is related to the formation of a grafted copolymer of cross-linked structure, which cannot be analyzed by gel permeation chromatography. The degradation of copolymers under the action of enzymes was controlled by gel permeation chromatography. Enzymatic hydrolysis of copolymers proceeds slower than that of collagen, which confirms the formation of a copolymer. Following three hours after the onset of hydrolysis, the molecular weight distribution curves contain low-molecular weight modes of collagen and low-intensity modes related to polyacrylamide. The morphology of copolymers differs from that of collagen and polyacrylamides. Cytotoxicity evaluation of copolymers is an important research stage, determining their prospects as the basis of materials for regenerative medicine. An analysis of extracts obtained from the copolymers using culture medium by MTT assay showed a high rank of their toxicity, which can be reduced by dilution of collagen and N-isopropylacrylamide copolymer extracts with aqueous solutions. For the copolymers of collagen and acrylamide, the toxicity is maintained due to the high toxicity of the monomer. Their toxicity can be reduced by extraction of unreacted acrylamide with chloroform.

About the authors

Yu. L. Kuznetsova

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Email: kyul@yandex.ru

K. S. Gushchina

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Email: ksesha.gushchina@gmail.com

K. S. Lobanova

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Email: kariandrs2101@yandex.ru

V. O. Rumyantseva

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Email: 11.04.96@mail.ru

M. N. Egorikhina

Privolzhsky Research Medical University

Email: egorihina.marfa@yandex.ru

E. A. Farafontova

Privolzhsky Research Medical University

Email: ekaterina_farafontova@mail.ru

Yu. P. Rubtsova

Privolzhsky Research Medical University

Email: rubincherry@yandex.ru

L. L. Semenycheva

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Email: llsem@yandex.ru

References

  1. Jagtap J.S., Labhade S.D., Chitlange S.S., Mahadevan S. Biopolymer conjugated protein based hydrogel scaffolds for tissue engineering application // International Journal of Pharmacy & Pharmaceutical Research. 2020. Vol. 17, no. 2. P. 284–316.
  2. Kirillova A., Yeazel T.R., Asheghali D., Petersen S.R., Dort S., Gall K., et al. Fabrication of biomedical scaffolds using biodegradable polymers // Chemical Reviews. 2021. Vol. 121, no. 18. P. 11238–11304. doi: 10.1021/acs.chemrev.0c01200.
  3. Wang Y., Wang Z., Dong Y. Collagen-based biomaterials for tissue engineering // ACS Biomaterials Science & Engineering. 2023. Vol. 9, no. 3. P. 132–1150. doi: 10.1021/acsbiomaterials.2c00730.
  4. Dewle A., Pathak N., Rakshasmare P., Srivastava A. Multifarious fabrication approaches of producing aligned collagen scaffolds for tissue engineering applications // ACS Biomaterials Science & Engineering. 2020. Vol. 6, no. 2. P. 779–797. doi: 10.1021/acsbiomaterials.9b01225.
  5. Sundar G., Joseph J., Prabhakumari C., John A., Abraham A. Natural collagen bioscaffolds for skin tissue engineering strategies in burns: a critical review // International Journal of Polymeric Materials and Polymeric Biomaterials. 2021. Vol. 70, no. 9. P. 593–604. doi: 10.1080/00914037.2020.1740991.
  6. Subhan F., Hussain Z., Tauseef I., Shehzad A., Wahid F. A review on recent advances and applications of fish collagen // Critical Reviews in Food Science and Nutrition. 2021. Vol. 61, no. 6. P. 1027–1037. doi: 10.1080/10408398.2020.1751585.
  7. Lin K., Zhang D., Macedo M.H., Cui W., Sarmento B., Shen G. Advanced collagen-based biomaterials for regenerative biomedicine // Advanced Functional Materials. 2019. Vol. 29, no. 3. P. 1804943. doi: 10.1002/adfm.201804943.
  8. Zheng M., Wang X., Chen Y., Yue O., Bai Z., Cui B., et al. A review of recent progress on collagen-based biomaterials // Advanced Healthcare Materials. 2023. Vol. 12, no. 16. P. 2202042. doi: 10.1002/adhm.202202042.
  9. Rico-Llanos G.A., Borrego-González S., Moncayo-Donoso M., Becerra J., Visser R. Collagen type I biomaterials as scaffolds for bone tissue engineering // Polymers. 2021. Vol. 13, no. 4. P. 599. doi: 10.3390/polym13040599.
  10. Vijayalekha A., Anandasadagopan S.K., Pandurangan A.K. An overview of collagen‑based composite scaffold for bone tissue engineering // Applied Biochemistry and Biotechnology. 2023. Vol. 195. P. 4617–4636. doi: 10.1007/s12010-023-04318-y.
  11. Shekhter A.B., Fayzullin A.L., Vukolova M.N., Rudenko T.G., Osipycheva V.D., Litvitsky P.F. Medical applications of collagen and collagen-based materials // Current Medicinal Chemistry. 2019. Vol. 26, no. 3. P. 506–516. doi: 10.2174/0929867325666171205170339.
  12. Fassini D., Wilkie I.C., Pozzolini M., Ferrario C., Sugni M., Rocha M.S., et al. Diverse and productive source of biopolymer inspiration: marine collagens // Biomacromolecules. 2021. Vol. 22, no. 5. P. 1815–1834. doi: 10.1021/acs.biomac.1c00013.
  13. Rahman M.A. Collagen of extracellular matrix from marine invertebrates and its medical applications // Marine Drugs. 2019. Vol. 17, no. 2. P. 118. doi: 10.3390/md17020118.
  14. Coppola D., Oliviero M., Vitale G.A., Lauritano C., D’Ambra I., Iannace S., et al. Marine collagen from alternative and sustainable sources: extraction, processing and applications // Marine Drugs. 2020. Vol. 18, no. 4. P. 214. doi: 10.3390/md18040214.
  15. Jafari H., Lista A., Siekapen M.M., Ghaffari-Bohlouli P., Nie L., Alimoradi H., et al. Fish collagen: extraction, characterization, and applications for biomaterials engineering // Polymers. 2020. Vol. 12, no. 10. P. 2230. doi: 10.3390/polym12102230.
  16. Rajabimashhadi Z., Gallo N., Salvatore L., Lionetto F. Collagen derived from fish industry waste: progresses and challenges // Polymers. 2023. Vol. 15, no. 3. P. 544. doi: 10.3390/polym15030544.
  17. Salvatore L., Gallo N., Natali M.L., Campa L., Lunetti P., Madaghiele M., et al. Marine collagen and its derivatives: versatile and sustainable bio-resources for healthcare // Materials Science & Engineering C. 2020. Vol. 113. P. 110963. doi: 10.1016/j.msec.2020.110963.
  18. Hu Y., Liu L., Gu Z., Dan W., Dan N., Yu X. Modification of collagen with a natural derived cross-linker, alginate dialdehyde // Carbohydrate Polymers. 2014. Vol. 102. P. 324–332. doi: 10.1016/j.carbpol.2013.11.050.
  19. Fathima N.N., Rao J.R., Nair B.U. Effect of UV irradiation on the physico-chemical properties of iron crosslinked collagen // Journal of Photochemistry and Photobiology B: Biology. 2011. Vol. 105, no. 3. P. 203–206. doi: 10.1016/j.jphotobiol.2011.09.003.
  20. Cao S., Li H., Li K., Lu J., Zhang L. A dense and strong bonding collagen film for carbon/carbon composites // Applied Surface Science. 2015. Vol. 347. P. 307–314. doi: 10.1016/j.apsusc.2015.04.081.
  21. Zeugolis D.I., Paul G.R., Attenburrow G. Crosslinking of extruded collagen fibers – a biomimetic three-dimensional scaffold for tissue engineering applications // Journal of Biomedical Materials Research Part A. 2009. Vol. 89A, no. 4. P. 895–908. doi: 10.1002/jbm.a.32031.
  22. Zhou X., Wang J., Fang W., Tao Y., Zhao T., Xia K., et al. Genipin cross-linked type II collagen/chondroitin sulfate composite hydrogel-like cell delivery system induces differentiation of adipose-derived stem cells and regenerates degenerated nucleus pulposus // Acta Biomaterialia. 2018. Vol. 71. P. 496–509. doi: 10.1016/j.actbio.2018.03.019.
  23. Goodarzi H., Jadidi K., Pourmotabed S., Sharifi E., Aghamollaei H. Preparation and in vitro characterization of cross-linked collagen–gelatin hydrogel using EDC/NHS for corneal tissue engineering applications // International Journal of Biological Macromolecules. 2019. Vol. 126. P. 620–632. doi: 10.1016/j.ijbiomac.2018.12.125.
  24. Mu C., Liu F., Cheng Q., Li H., Wu B., Zhang G., et al. Collagen cryogel cross-linked by dialdehyde starch // Macromolecular Materials and Engineering. 2010. Vol. 295, no. 2. P. 100–107. doi: 10.1002/mame.200900292.
  25. Chen Z.G., Wang P.W., Wei B., Mo X.M., Cui F.Z. Electrospun collagen–chitosan nanofiber: a biomimetic extracellular matrix for endothelial cell and smooth muscle cell // Acta Biomaterialia. 2010. Vol. 6, no. 2. P. 372–382. doi: 10.1016/j.actbio.2009.07.024.
  26. Kaur S., Jindal R. Synthesis of interpenetrating network hydrogel from (gum copal alcohols-collagen)-co-poly(acrylamide) and acrylic acid: Isotherms and kinetics study for removal of methylene blue dye from aqueous solution // Materials Chemistry and Physics. 2018. Vol. 220. P. 75–86. doi: 10.1016/j.matchemphys.2018.08.008.
  27. Ding C., Zhang M., Ma M., Zheng J., Yang Q., Feng R. Thermal and pH dual-responsive hydrogels based on semi-interpenetrating network of poly(N-isopropylacryl-amide) and collagen nanofibrils // Polymer International. 2019. Vol. 68, no. 8. P. 1468–1477. doi: 10.1002/pi.5852.
  28. Luneva O.V., Fateev A.D., Kashurin A.I., Uspenskaya M.V. Study of the properties of semi-interpenetrating networks based on acrylic hydrogel and collagen // Журнал Сибирского федерального университета. Серия: Химия. 2022. Т. 15. N 3. С. 318–328. doi: 10.17516/1998-2836-0295. EDN: DQGEBR.
  29. Zhang M., Deng F., Tang L., Wu H., Ni Y., Chen L., et al. Super-ductile, injectable, fast self-healing collagen-based hydrogels with multi-responsive and accelerated woundrepair properties // Chemical Engineering Journal. 2021. Vol. 405. P. 126756. doi: 10.1016/j.cej.2020.126756.
  30. Ullah K., Khan S.A., Murtaza G., Sohail M., Azizullah, Manan A., et al. Gelatin-based hydrogels as potential biomaterials for colonic delivery of oxaliplatin // International Journal of Pharmaceutics. 2019. Vol. 556. P. 236–245. doi: 10.1016/j.ijpharm.2018.12.020.
  31. Baek K., Clay N.E., Qin E.C., Sullivan K.M., Kim D.H., Kong H. In situ assembly of the collagen–polyacrylamide interpenetrating network hydrogel: Enabling decoupled control of stiffness and degree of swelling // European Polymer Journal. 2015. Vol. 72. P. 413–422. doi: 10.1016/j.eurpolymj.2015.07.044.
  32. Khanna N.D., Kaur I., Bhalla T.C., Gautam N. Effect of biodegradation on thermal and crystalline behavior of polypropylene–gelatin based copolymers // Journal of Applied Polymer Science. 2010. Vol. 118, no. 3. P. 1476–1488. doi: 10.1002/app.32434.
  33. Bas O., De-Juan-Pardo E.M., Chhaya M.P., Wunner F.M., Jeon J.E., Klein T.J., et al. Enhancing structural integrity of hydrogels by using highly organised melt electrospun fibre constructs // European Polymer Journal. 2015. Vol. 72. P. 451–463. doi: 10.1016/j.eurpolymj.2015.07.034.
  34. Fujisawa S., Kadoma Y. Tri-n-butylborane/watercomplex-mediated copolymerization of methyl methacrylate with proteinaceous materials and proteins: a review // Polymers. 2010. Vol. 2, no. 4. P. 575–595. doi: 10.3390/polym2040575.
  35. Okamura H., Sudo A., Endo T. Generation of radical species on polypropylene by alkylborane-oxygen system and its application to graft polymerization // Journal of Polymer Science: Part A: Polymer Chemistry. 2009. Vol. 47, no. 22. P. 6163–6167. doi: 10.1002/pola.23659.
  36. Liu S., Zheng Z., Li M., Wang X. Effect of oxidation progress of tributylborane on the grafting of polyolefins // Journal of Applied Polymer Science. 2012. Vol. 125, no. 5. P. 3335–3344. doi: 10.1002/app.34232.
  37. Komabayashi T., Zhu Q., Eberhart R., Imai Y. Current status of direct pulp-capping materials for permanent teeth // Dental Materials Journal. 2016. Vol. 35, no. 1. P. 1–12. doi: 10.4012/dmj.2015-013.
  38. Sonnenschein M.F., Redwine O.D., Wendt B.L., Kastl P.E. Colloidal encapsulation of hydrolytically and oxidatively unstable organoborane catalysts and their use in waterborne acrylic polymerization // Langmuir. 2009. Vol. 25, no. 21. P. 12488–12494. doi: 10.1021/la9017079.
  39. Dodonov V.A., Starostina T.I. Radical bonding thermoplastics and materials with low surface energy using acrylate compositions // Polymer Science, Series D. 2018. Vol. 11. P. 60–66. doi: 10.1134/S1995421218010069.
  40. Wilson O.R., Borrelli D.J., Magenau A.J.D. Simple and rapid adhesion of commodity polymer substrates under ambient conditions using complexed alkylboranes. ACS Omega. 2022. Vol. 7, no. 32. P. 28636–28645. doi: 10.1021/acsomega.2c03740.
  41. Kuznetsova Yu.L., Morozova E.A., Sustaeva K.S., Markin A.V., Mitin A.V., Baten’kin M.A., et al. Tributylborane in the synthesis of graft copolymers of collagen and polymethyl methacrylate // Russian Chemical Bulletin. 2022. Vol. 71. P. 389–398. doi: 10.1007/s11172-022-3424-3.
  42. Kuznetsova Yu.L., Sustaeva K.S., Mitin A.V., Zakharychev E.A., Egorikhina M.N., Chasova V.O., et al. Graft polymerization of acrylamide in an aqueous dispersion of collagen in the presence of tributylborane // Polymers. 2022. Vol. 14, no. 22. P. 4900. doi: 10.3390/polym14224900.
  43. Uromicheva M.A., Kuznetsova Y.L., Valetova N.B., Mitin A.V., Semenycheva L.L., Smirnova O.N. Synthesis of grafted polybutyl acrylate copolymer on fish collagen // Известия вузов. Прикладная химия и биотехнология. 2021. Т. 11. N 1. С. 16–25. doi: 10.21285/2227-2925-2021-11-1-16-25. EDN: IJBJHH.
  44. Semenycheva L., Chasova V.O., Pegeev N.L., Uromicheva M.A., Mitin A.V., Kuznetsova Yu.L., et al. Production of graft copolymers of cod collagen with butyl acrylate and vinyl butyl ether in the presence of triethylborane – prospects for use in regenerative medicine // Polymers. 2023. Vol. 15, no. 15. P. 3159. doi: 10.3390/polym15153159.
  45. Kuznetsova Yu.L., Gushchina K.S., Lobanova K.S., Chasova V.O., Egorikhina M.N., Grigoryeva A.O., et al. Scaffold chemical model based on collagen–methyl methacrylate graft copolymers // Polymers. 2023. Vol. 15, no. 12. P. 2618. doi: 10.3390/polym15122618.
  46. Kuznetsova Yu., Gushchina K., Sustaeva K., Mitin A., Egorikhina M., Chasova V., et al. Grafting of methyl methacrylate onto gelatin initiated by tri-butylborane–2,5-di-tert-butyl-p-benzoquinone system // Polymers. 2022. Vol. 14, no. 16. P. 3290. doi: 10.3390/polym14163290.
  47. Kuznetsova Yu.L., Morozova E.A., Vavilova A.S., Markin A.V., Smirnova O.N., Zakharycheva N.S., et al. Synthesis of biodegradable grafted copolymers of gelatin and polymethyl methacrylate // Polymer Science, Series D. 2020. Vol. 13. P. 453–459. doi: 10.1134/S1995421220040115.
  48. Kuznetsova Yu.L., Sustaeva K.S., Vavilova A.S., Markin A.V., Lyakaev D.V., Mitin A.V., et al. Tributylborane in the synthesis of graft-copolymers of gelatin and acrylamide // Journal of Organometallic Chemistry. 2020. Vol. 924. P. 121431. doi: 10.1016/j.jorganchem.2020.121431.
  49. Пат. № 2567171, Российская Федерация, МПК C08H 1/06, A23J 1/04. Способ получения уксусной дисперсии высокомолекулярного рыбного коллагена / Л.Л. Семенычева, М.В. Астанина, Ю.Л. Кузнецова, Н.Б. Валетова, Е.В. Гераськина, О.А. Таранкова. Заявл. 06.10.2014; опубл. 10.11.2015. Бюл. № 31.
  50. Simándi T.L., Tüdös F. Kinetics of radical polymerization–XLV. Steric effects in the radical reactivity of quinones // European Polymer Journal. 1985. Vol. 21, no. 10. P. 865–869. doi: 10.1016/0014-3057(85)90165-X.
  51. Nistor M.-T., Pamfil D., Schick C., Vasile C. Study of the heat-induced denaturation and water state of hybrid hydrogels based on collagen and poly (N-isopropyl acrylamide) in hydrated conditions // Thermochimica Acta. 2014. Vol. 589. P. 114–122. doi: 10.1016/j.tca.2014.05.020.
  52. Kalinina E.A., Vavilova A.S., Sustaeva K.S., Kuznetsova Yu.L. Polymerization of alkyl (meth)acrylates in the presence of p-quinones // Russian Chemical Bulletin. 2021. Vol. 70. P. 1775–1783. doi: 10.1007/s11172-021-3282-4.
  53. Dodonov V.A., Kuznetsova Yu.L., Vilkova A.I., Skuchilina A.S., Nevodchikov V.I., Beloded L.N. Uncontrolled pseudoliving free-radical polymerization of methyl methacrylate in the presence of butyl-p-benzoquinones // Russian Chemical Bulletin. 2007. Vol. 56. P. 1162–1165. doi: 10.1007/s11172-007-0176-z.
  54. Semenycheva L.L., Egorikhina M.N., Chasova V.O., Valetova N.B., Podguzkova M.V., Astanina M.V., et al. Enzymatic hydrolysis of collagen by pancreatin and thrombin as a step in the formation of scaffolds // Russian Chemical Bulletin. 2020. Vol. 69. P. 164–168. doi: 10.1007/s11172-020-2738-2.
  55. Bender M.L., Bergeron R.J., Komiyama M. The bioorganic chemistry of enzymatic catalysis. New York. Wiley-Interscience, 1984. 312 p.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download


Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».