New smart thermosensitive biomaterials on the basis of collagen modified by ethylene glycol vinyl glycidyl ether for 4D bioprinting

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

In this study, collagen reactive under UV radiation was obtained for the first time via the functionalization of the side amino groups of lysine moieties with unsaturated ethylene glycol vinyl glycidyl ether (Vinylox) containing, similarly to glycidyl methacrylate, an epoxy group. The presence of this group having a moderate reactivity provides selective grafting of the side amino groups of collagen in a neutral or weakly alkaline medium and excludes the formation of by-products in the Michael reaction and hydrolysis characteristic of the analog—glycidyl methacrylate. Photometry data indicate that with modification in a weakly basic aqueous solution at room temperature and a significant excess of Vinylox, a grafting degree of 23.4% can be achieved. For the first time, film-forming composites capable of photocuring were obtained by adding polyethylene glycol diacrylate and poly(N-isopropylacrylamide) to a weakly acidic aqueous solution of collagen. The presence of vinyl oxide groups provided satisfactory mechanical characteristics of films as the result of UV-initiated collagen cross-linking, while the presence of poly(N-isopropylacrylamide) ensured hydrophilic-hydrophobic smart sensitivity. The films have a well-developed fibrillar structure, and the size of voids enables the free movement of nutrients and other compounds. According to MTT assay data, the films release no cytotoxic components and maintain the metabolic activity of stem cells, providing sufficient density of stem cells on their surface. All of the factors mentioned above determine the prospects of using the films both as an artificial extracellular matrix scaffold and as smart thermosensitive scaffolds used to grow stem cells on their surfaces for subsequent laser transfer bioprinting.

About the authors

I. A. Farion

Baikal Institute of Nature Management SB RAS

Email: fariv@mail.ru

A. S. Buinov

Baikal Institute of Nature Management SB RAS

Email: buinov.aleksandr.96@mail.ru

A. N. Nikishina

Baikal Institute of Nature Management SB RAS

Email: alenaniknikishina@yandex.ru

V. F. Burdukovskii

Baikal Institute of Nature Management SB RAS

Email: burdvit@mail.ru

References

  1. Blaeser A., Heilshorn S.C., Campos D.F.D. Smartas de novo building blocks to bioengineer living tissues. Gels. 2019;5(2):29. doi: 10.3390/gels5020029.
  2. Ohya S., Matsuda T. Poly(N-isopropylacrylamide) (PNIPAM)-grafted gelatin as thermoresponsive three-dimensional artificial extracellular matrix: Molecular and formulation parameters vs. cell proliferation potential. Journal of Biomaterials Science. Polymer edition. 2005;16(7):809-827. doi: 10.1163/1568562054255736.
  3. Parenteau-Bareil R., Gauvin R., Berthod F. Collagenbased biomaterials for tissue engineering applications. Materials. 2010;3(3):1863-1887. doi: 10.3390/ma3031863.
  4. Kanagaraj J., Panda R.C., Jayakumar G.C. Interaction of glyoxal with collagenous matrix and its behavioral aspects for non-toxic and sustainable tanning system. International Journal of Environmental Science and Technology. 2020;17:879-890. doi: 10.1007/s13762-019-02327-1.
  5. He L., Lan W., Zhao Y., Chen S., Liu S., Cen L., et al. Characterization of biocompatible pig skin collagen and application of collagen-based films for enzyme immobilization. RSC Advances. 2020;10(12):7170– 7180. doi: 10.1039/C9RA10794K.
  6. Liu B., Wang J., Ji L., Bai T., Zhang Y., Liu D. Structure validation of oxidized poly(2-hydroxyethyl acrylate) with multiple aldehyde groups and its application for collagen modification. Royal Society Open Science. 2021;8(2):201892. doi: 10.1098/rsos.201892.
  7. Adamiak K., Sionkowska A. Current methods of collagen cross-linking: review. International Journal of Biological Macromolecules. 2020;161:550-560. doi: 10.1016/j.ijbiomac.2020.06.075.
  8. Nashchekina Yu.A., Sirotkina M.Yu., Darvish D.M., Barsuk I.A., Moskalyuk O.A., Mikhailova N.A. The effect of carbodiimide on the structural, mechanical and biological properties of collagen films. Cell and Tissue Biology. 2021;15:586-593. doi: 10.1134/S1990519X21060079.
  9. Riacci L., Sorriento A., Ricotti L. Genipin-based crosslinking of jellyfish collagen 3D hydrogels. Gels. 2021;7(4):238. doi: 10.3390/gels7040238.
  10. Murueva A.V., Shershneva A.M., Nemtsev I.V. Shishatskaya E.I., Volova T.G. Collagen conjugation to carboxyl-modified poly(3-hydroxybutyrate) microparticles: preparation, characterization and evaluation in vitro. Journal of Polymer Research. 2022;29:324. doi: 10.1007/s10965-022-03181-5.
  11. Ng W.L., Chua C.K., Shen Y.-F. Print me an organ! Why we are not there yet. Progress in Polymer Science. 2019;97:101145. doi: 10.1016/j.progpolymsci.2019.101145.
  12. Ravichandran R., Islam M.M., Alarcon E.I., Samanta A., Wang S., Lundström P., et al. Functionalised type-I collagen as a hydrogel building block for bioorthogonal tissue engineering applications. Journal of Materials Chemistry. B. 2016;4(2):318-326. doi: 10.1039/c5tb02035b.
  13. Behan K., Dufour A., Garcia O., Kelly D. Methacrylated cartilage ECM-based hydrogels as injectables and bioinks for cartilage tissue engineering. Biomolecules. 2022;12(2):216. doi: 10.3390/biom12020216.
  14. Tronci G., Russell S.J., Wood D.J. Photo-active collagen systems with controlled triple helix architecture. Journal of Materials Chemistry. B. 2013;1(30):37053715. doi: 10.1039/c3tb20720j.
  15. Buttafoco L., Kolkman N.G., Engbers- Buijtenhuijs P., Poot A.A., Dijkstra P.J., Vermes I., Feijen J. Electrospinning of collagen and elastin for tissue engineering applications. Biomaterials. 2006;27(5):724734. doi: 10.1016/j.biomaterials.2005.06.024.
  16. Huang G.P., Shanmugasundaram S., Masih P., Pandya D., Amara S., Collins G., Arinzeh T.L. An investigation of common crosslinking agents on the stability of electrospun collagen scaffolds. Journal of Biomedical Materials Research. Part A. 2015;103(2):762-771. doi: 10.1002/jbm.a.35222.
  17. Tu R., Shen S.-H., Lin D., Hata C., Thyagarajan K., Noishiki Y., Quijano R.C. Fixation of bioprosthetic tissues with monofunctional and multifunctional polyepoxy compounds. Journal of Biomedical Materials Research. 1994;28(6):677-684. doi: 10.1002/JBM.820280604.
  18. Bubnis W.A., Ofner III C.M. The determination of -amino groups in soluble and poorly soluble proteinaceous materials by a spectrophotometric method using trinitrobenzenesulfonic acid. Analytical Biochemistry. 1992;207(1):129-133. doi: 10.1016/0003-2697(92)90513-7.
  19. Parfenov V.A., Khesuani Y.D., Petrov S.V., Karalkin P.A., Koudan E.V., Nezhurina E.K., et al. Magnetic levitational bioassembly of 3D tissue construct in space. Science Advances. 2020;6(29):eaba4174. doi: 10.1126/sciadv.aba4174.
  20. Grinberg V.Y., Burova T.V., Grinberg N.V., Buyanovskaya A.G., Khokhlov A.R., Kozhunova E.Yu., et al. Functionalized thermoresponsive microgels based on N-isopropylacrylamide: energetics and mechanism of phase transitions. European Polymer Journal. 2020;133:109722. doi: 10.1016/j.eurpolymj.2020.109722.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download


Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».