Antioxidant properties of supercritical extracts of brown algae

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

   Macroalgae is a unique feedstock capable of producing significant biomass in a fairly short time and synthesizing various chemical compounds, including specific biologically active substances that exhibit different biological activity. The study of antioxidant, antibacterial, antiviral, anti-inflammatory, and other properties of the biologically active substances of brown algae constitutes a relevant problem.   The present study aims to evaluate the antioxidant properties of supercritical extracts of the brown algae Saccharina japonica and Ascophyllum nodosum.   The content of carotenoids, phenolic compounds, and mannitol was determined using a spectrophotometric method. The metal content was analyzed using atomic absorption spectrometry. The antioxidant activity was evaluated according to antiradical activity using a 2,2-diphenyl-1-picrylhydrazyl radical, hydroxyl ion binding activity, and Fe+2 chelating activity, as well as the superoxide radical scavenging activity. The studies on the supercritical extracts of brown algae revealed a rather high content of fatty acids and phenolic compounds, with fatty acids most abundantly present in the supercritical extract of Ascophyllum nodosum; phenols, mannitol, and pigments, in the extract of Saccharina japonica. The predominant macroelement in the supercritical extracts of brown algae is potassium, with the maximum content found in the extract of Saccharina japonica. The supercritical extracts of brown algae are safe in terms of the contents of nitrosamines, polychlorinated biphenyls, toxic elements, and radionuclides. The most pronounced antiradical properties were shown by the supercritical extract of Saccharina japonica. The highest hydroxyl ion binding activity was noted in the supercritical extract of Saccharina japonica. In terms of superoxide radical scavenging activity, the maximum activity was exhibited by the extract of Ascophyllum nodosum. The Fe+2 chelating activity was about the same for the supercritical extracts of brown algae, with the maximum activity (38.7 %) observed for the extract of Ascophyllum nodosum.

About the authors

O. V. Tabakaeva

Far Eastern Federal University

Email: yankovskaya68@mail.ru

A. V. Tabakaev

Far Eastern Federal University; Research Institute of Epidemiology and Microbiology named after G.P. Somov Federal Service for Supervision in the Field of Protection of Consumer Rights and Human Well-Being

Email: tabakaev92@mail.ru

V. E. Silant’ev

Far Eastern Federal University

Email: silantev.ve@dvfu.ru

S. V. Kapusta

Far Eastern Federal University

Email: kapusta.sv@dvfu.ru

References

  1. Lopez-Santamarina A., Cardelle-Cobas A., Mondragon A.C., Sinisterra-Loaiza L., Miranda J.M., Cepeda A. Evaluation of the potential prebiotic effect of Himanthalia elongata, an Atlantic brown seaweed, in an in vitro model of the human distal colon // Food Research International. 2022. Vol. 156. P. 111156. doi: 10.1016/j.foodres.2022.111156.
  2. Meng W., Mu T., Sun H., Garcia-Vaquero M. Evaluation of the chemical composition and nutritional potential of brown macroalgae commercialised in China // Algal Research. 2022. Vol. 64. P. 102683. doi: 10.1016/j.algal.2022.102683.
  3. Ghosh S., Sarkar T., Pati S., Kari Z.A., Edinur H.A., Chakraborty R. Novel bioactive compounds from marine sources as a tool for functional food development // Frontiers in Marine Science. 2022. Vol. 9. P. 835927. doi: 10.3389/fmars.2022.832957.
  4. Jagtap A.S., Manohar C.S., Ayyapankutty A.M., Meena S.N. Antioxidant and antiglycemic properties of macroalgae, an underutilized blue economy bioresource in India // Russian Journal of Marine Biology. 2021. Vol. 47. P. 489–497. doi: 10.1134/S1063074021060067.
  5. Meresse S., Fodil M., Fleury F., Chénais B. Fucoxanthin, a marine-derived carotenoid from brown seaweeds and microalgae: a promising bioactive compound for cancer therapy // International Journal of Molecular Sciences. 2020. Vol. 21, no. 23. P. 9273. doi: 10.3390/ijms21239273.
  6. Synytsya A., Kim W.-J., Kim S.-M., Pohl R., Synytsya A., Kvasnička F., et al. Structure and antitumour activity of fucoidan isolated from sporophyll of Korean brown seaweed Undaria pinnatifida // Carbohydrate Polymers. 2010. Vol. 81, no. 1. P. 41–48. doi: 10.1016/j.carbpol.2010.01.052.
  7. Lee J.-B., Takeshita A., Hayashi K., Hayashi T. Structures and antiviral activities of polysaccharides from Sargassum trichophyllum // Carbohydrate Polymers. 2011. Vol. 86, no. 2. P. 995–999. doi: 10.1016/j.carbpol.2011.05.059.
  8. Gager L., Connan S., Molla M., Couteau C., Arbona J.-F., Coiffard L., et al. Active phlorotannins from seven brown seaweeds commercially harvested in Brittany (France) detected by 1H NMR and in vitro assays: temporal variation and potential valorization in cosmetic applications // Journal of Applied Phycology. 2020. Vol. 32. P. 2375–2386. doi: 10.1007/s10811-019-02022-1.
  9. Bogolitsyn K., Druzhinina A., Kaplitsin P., Ovchinnikov D., Parshina A. Kuznetsova M. Relationship between radical scavenging activity and polymolecular properties of brown algae polyphenols // Chemical Papers. 2019. Vol. 73. P. 2377–2385. doi: 10.1007/s11696-019-00760-7.
  10. Corsetto P.A., Montorfano G., Zava S., Colombo I., Ingadottir B., Jonsdottir R., et al. Characterization of antioxidant potential of seaweed extracts for enrichment of convenience food // Antioxidants. 2020. Vol. 9, no. 3. P. 249. doi: 10.3390/antiox9030249.
  11. D’Orazio N., Gemello E., Gammone M., de Girolamo M., Ficoneri C., Riccioni G. Fucoxantin: a treasure from the sea // Marine Drugs. 2012. Vol. 10, no. 12. P. 604–616. doi: 10.3390/md10030604.
  12. Fung A., Hamid N., Lu J. Fucoxanthin content and antioxidant properties of Undaria pinnatifida // Food Chemistry. 2013. Vol. 136, no. 2. P. 1055–1062. doi: 10.1016/j.foodchem.2012.09.024.
  13. Cong Q., Xiao F., Liao W., Dong Q., Ding K. Structure and biological activities of an alginate from Sargassum fusiforme, and its sulfated derivative // International Journal of Biological Macromolecules. 2014. Vol. 69. P. 252–259. doi: 10.1016/j.ijbiomac.2014.05.056.
  14. Ajisaka K., Yokoyama T., Matsuo K. Structural characteristics and antioxidant activities of fucoidans from five brown seaweeds // Journal of Applied Glycoscience. 2016. Vol. 63, no. 2. P. 31–37. doi: 10.5458/jag.jag.JAG-2015_024.
  15. Mak W., Hamid N., Liu T., Lu J., White W.L. Fucoidan from New Zealand Undaria pinnatifida: monthly variations and determination of antioxidant activities // Carbohydrate Polymers. 2013. Vol. 95, no. 1. P. 606–614. doi: 10.1016/j.carbpol.2013.02.047.
  16. Wang J., Zhang Q., Zhang Z., Song H., Li P. Potential antioxidant and anticoagulant capacity of low molecular weight fucoidan fractions extracted from Laminaria japonica // International Journal of Biological Macromolecules. 2010. Vol. 46, no. 1. P. 6–12. doi: 10.1016/j.ijbiomac.2009.10.015.
  17. Jin W., Zhang W., Wang J., Ren S., Song N., Duan D., Zhang Q. Characterization of laminaran and a highly sulfated polysaccharide from Sargassum fusiforme // Carbohydrate Research. 2014. Vol. 385. P. 58–64. doi: 10.1016/j.carres.2013.12.009.
  18. Kadam S., O’Donnell C., Rai D., Hossain M., Burgess C., Walsh D., et al. Laminarin from Irish brown seaweeds Ascophyllum nodosum and Laminaria hyperborea: ultrasound assisted extraction, characterization and bioactivity // Marine Drugs. 2015. Vol. 13, no. 7. P. 4270–4280. doi: 10.3390/md13074270.
  19. Боголицын К.Г., Дружинина А.С., Овчинников Д.В., Паршина А.Э., Шульгина Е.В., Турова П.Н.. Полифенолы арктических бурых водорослей: выделение, полимолекулярный состав // Химия растительного сырья. 2019. N 4. С. 65–75. doi: 10.14258/jcprm.2019045135. EDN: JVYVTN.
  20. Боголицын К.Г., Дружинина А.С., Каплицин П.А., Овчинников Д.В., Паршина А.Э., Шульгина Е.В. Взаимосвязь антиоксидантной активности и полимолекулярных свойств полифенолов арктических бурых водорослей // Химия и химическая технология переработки растительного сырья : материалы докл. Междунар. науч.-техн. конф., посвящ. 100-летию со дня рождения В.М. Резникова (г. Минск, 10–12 октября 2018 г.). Минск: Изд-во БГТУ, 2018. С. 257–262. EDN: VKCHWS.
  21. Salehi B., Sharifi-Rad J., Seca A.M.L., Pinto D.C.G.A., Michalak I., Trincone A., et al. Current trends on seaweeds: looking at chemical composition, phytopharmacology, and cosmetic applications // Molecules. 2019. Vol. 24, no. 22. P. 4182. doi: 10.3390/molecules24224182.
  22. Пат. № 2676271, Российская Федерация, A61K 36/03, C08B 37/00, C08B 37/18. Способ комплексной переработки бурых водорослей / К.Г. Боголицын, П.А. Каплицин, А.С. Дружинина, Д.В. Овчинников, Е.В. Шульгина, А.Э. Паршина. Заявл. 14. 03. 2018; опубл. 27. 12. 2018. Бюл. № 36.
  23. Пат. № 2741634, Российская Федерация, A23L 17/60. Способ получения биологически активного полифенольного комплекса из арктических бурых водорослей / К.Г. Боголицын, А.Э. Паршина, А.С. Дружинина, Д.В. Овчинников.Заявл. 24. 07. 2020; опубл. 28. 01. 2021. Бюл. № 36.
  24. Herrero M., Mendiola J.A., Cifuentes A., Ibáñez E. Supercritical fluid extraction: recent advances and applications // Journal of Chromatography A. 2010. Vol. 1217, no. 16. P. 2495–2511. doi: 10.1016/j.chroma.2009.12.019.
  25. Herrero M., Cifuentes A., Ibañez E. Sub- and supercritical fluid extraction of functional ingredients from different natural sources: plants, food-by-products, algae and microalgae : a review // Food Chemistry. 2006. Vol. 98, no. 1. P. 136–148 doi: 10.1016/j.foodchem.2005.05.058.
  26. Bogolitsyn K.G., Kaplitsin P.A., Dobrodeeva L.K., Druzhinina A.S., Ovchinnikov D.V., Parshina A.E., et al. Fatty acid composition and biological activity of supercritical extracts from arctic brown algae Fucus vesiculosus // Russian Journal of Physical Chemistry B. 2017. Vol. 11. P. 1144–1152. doi: 10.1134/S1990793117070065.
  27. Дружинина А.С., Боголицын К.Г., Каплицин П.А., Овчинников Д.В., Паршина А.Э. Сверхкритическая флюидная экстракция арктических бурых водорослей вида Fucus vesiculosus // Сверхкритические флюиды (СКФ): фундаментальные основы, технологии, инновации : тезисы докл. IX науч.-практ. конф. с междунар. уч. (г. Сочи, 9–14 октября 2017 г.). М.: Изд-во ЗАО «Шаг», 2017. С. 218–220. EDN: XPEWHR.
  28. Каплицын П.А., Боголицын К.Г., Дружинина А.С., Овчинников Д.В., Шульгина Е.В., Паршина А.Э. Комплексная схема выделения биологически активных веществ из арктических бурых водорослей с применением метода сверхкритической флюидной экстракции // Сверхкритические флюидные технологии в решении экологических проблем: создание перспективных материалов : тезисы докл. VII Всерос. школы-конф. мол. уч. (г. Архангельск, 13–15 сентября 2016 г.). Архангельск: Белый ветер, 2016. С. 115–120. EDN: XSMGNR.
  29. Суховеева М.В., Подкорытова А.В. Промысловые водоросли и травы морей Дальнего Востока: биология, распространение, запасы, технология переработки : монография. Владивосток: ТИНРО-центр, 2006. 243 с. EDN: QKYIZV.
  30. Камнев А.Н. Структура и функции бурых водорослей : монография. М.: Изд-во МГУ, 1989. 200 с. EDN: YZHLRR.
  31. Britton G., Liaaen-Jensen S., Pfander H. Carotenoids. Vol. 1A. Isolation and analysis. Basel: Birkhäuser Verlag, 1995. 328 p.
  32. Ozel M.Z., Gogus F., Yagci S., Hamilton J.F., Lewis A.C. Determination of volatile nitrosamines in various meat products using comprehensive gas chromatographynitrogen chemiluminescence detection // Food and Chemical Toxicology. 2010. Vol. 48, no. 11. P. 3268–3273. doi: 10.1016/j.fct.2010.08.036.
  33. Zabelina O.N., Saloutin V.I., Chupakhin O.N. Analysis of polychlorinated biphenyl mixtures by gas chromatography // Journal of Analytical Chemistry. 2010. Vol. 65. P. 1098–1108. doi: 10.1134/S106193481011002X.
  34. Molyneux P. The use of the stable free radical diphenylpicrylhydrazyl (DPPH) for estimating antioxidant activity // Songklanakarin Journal of Science and Technology. 2004. Vol. 26, no. 2. P. 211–219.
  35. Smirnoff N., Cumbes Q.J. Hydroxyl radical scavenging activity of compatible solutes // Phytochemistry. 1989. Vol. 28, no. 4. P. 1057–1060. doi: 10.1016/0031-9422(89)80182-7.
  36. Ruch R.J., Cheng S.-J., Klaunig J.E. Prevention of cytotoxicity and inhibition of intercellular communication by antioxidant catechins isolated from Chinese green tea // Carcinogenesis. 1989. Vol. 10, no. 6. P. 1003–1008. doi: 10.1093/carcin/10.6.1003.
  37. Patel D.S., Shah P.B., Managoli N.B. Evaluation of in vitro anti-oxidant and free radical scavenging activities of Withania somnifera and Aloe vera // Asian Journal of Pharmacy and Technology. 2012. Vol. 2, no. 4. P. 143–147.
  38. Табакаева О.В., Табакаев А.В. Сверхкритический экстракт из бурой водоросли Японского моря Undaria pinnatifida как источник биологически активных веществ // Известия вузов. Прикладная химия и биотехнология. 2023. Т. 13. N 3. С. 416–424. doi: 10.21285/2227-2925-2023-13-3-416-424. EDN: JRWASG.
  39. Papitha R., Selvaraj C.I., Palanichamy V., Arunachalam P., Roopan S.M. In vitro antioxidant and cytotoxic capacity of Kappaphycus alvarezii successive extracts // Current Science. 2020. Vol. 119, no. 5. P. 790–798. doi: 10.18520/cs/v119/i5/790-798.
  40. Sathya R., Kanaga N., Sankar P., Jeeva S. Antioxidant properties of phlorotannins from brown seaweed Cystoseira trinodis (Forsskål) C. Agardh // Arabian Journal of Chemistry. 2017. Vol. 10. P. S2608–S2614. doi: 10.1016/j.arabjc.2013.09.039.
  41. Wang L., Oh J.Y., Hwang J., Ko J.Y., Jeon Y.-J., Ryu B. In vitro and in vivo antioxidant activities of polysaccharides isolated from celluclast-assisted extract of an edible brown seaweed, Sargassum fulvellum // Antioxidants. 2019. Vol. 8, no. 10. P. 493. doi: 10.3390/antiox8100493.
  42. Gomez-Zavaglia A., Lage M.A.P., Jimenez-Lopez C., Mejuto J.C., Simal-Gandara J. The potential of seaweeds as a source of functional ingredients of prebiotic and antioxidant value // Antioxidants. 2019. Vol. 8, no. 9. P. 406. doi: 10.3390/antiox8090406.
  43. Valdés F.A., Lobos M.G., Díaz P., Sáez C.A. Metal assessment and cellular accumulation dynamics in the green macroalga Ulva lactuca // Journal of Applied Phycology. 2018. Vol. 30. P. 663–671. doi: 10.1007/s10811-017-1244-x.
  44. Saravana P.S., Getachew A.T., Cho Y.-J., Choi J.H., Park Y.B., Woo H.C., et al. Influence of co-solvents on fucoxanthin and phlorotannin recovery from brown seaweed using supercritical CO2 // Journal of Supercritical Fluids. 2017. Vol. 120. P. 295–303. doi: 10.1016/j.supflu.2016.05.037.
  45. Tabakaeva O.V., Tabakaev A.V. Carotenoid profile and antiradical properties of brown seaweed Sargassum miyabei extracts // Chemistry of Natural Compounds. 2019. Vol. 55. P. 364–366. doi: 10.1007/s10600-019-02692-w.
  46. Jridi M., Mezhoudi M., Abdelhedi O., Boughriba S., Elfalleh W., Souissi N., et al. Bioactive potential and structural characterization of sulfated polysaccharides from Bullet tuna (Auxis Rochei) by-products // Carbohydrate Polymers. 2018. Vol. 194. P. 319–327. doi: 10.1016/j.carbpol.2018.04.038.
  47. Bogolitsyn K., Dobrodeeva L., Druzhinina A., Ovchinnikov D., Parshina A., Shulgina E. Biological activity of a polyphenolic complex of Arctic brown algae // Journal of Applied Phycology. 2019. Vol. 31. P. 3341–3348. doi: 10.1007/s10811-019-01840-7.
  48. Layana P., Martin Xavier K.A., Lekshmi S., Deshmukhe G., Nayak B.B., Balange A.K. Antioxidant and antimicrobial potential of hydroethanolic extracts of Padina tetrastromatica from North-west Coast of India // Fishery Technology. 2019. Vol. 56. P. 199–204.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».