Effect of low concentrations of caffeine and colchicine on microbial growth and biofilm formation

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

A study into the effect of low concentrations of caffeine and colchicine alkaloids on the growth and biofilm formation of rhizospheric microorganisms – Gram-positive Rhodococcus qingshengii and Gramnegative Rhizobium radiobacter – is presented. Alkaloids present in plants effectively protect them from being eaten by animals of various taxa, as well as from fungal and bacterial infections. Forming part of a complex, evolutionary system of plant-microbial interactions, they occur naturally in the medium at low concentrations. One of the decisive factors in the spread of microorganisms is the formation of biofilms. In the study, alkaloids were added to the bacterial suspension at time intervals corresponding to distinct phases of biofilm formation. In order to determine the level of biofilm formation, bacterial cells were stained with crystal violet. The optical density of the suspension was used to assess the effect of alkaloids on bacterial growth and biofilm formation. The effect of caffeine and colchicine in concentrations of 10-5 g/L on the growth and biofilm formation of microorganisms is revealed for the first time. Although alkaloids did not affect the growth of the suspension of Gram-positive Rhodococcus qingshengii, they effectively suppressed the suspension of Gram-negative Rhizobium radiobacter. While Rhodococcus qingshengii showed greater sensitivity to alkaloids at the stage of biofilm formation, Rhizobium radiobacter was more sensitive at the stage of "mature" biofilms. The effect of alkaloids could be expressed both in terms of suppression and enhancement of biofilm growth. It can be assumed that the mechanism of action of plant alkaloids at the level of signaling systems and bacterial quorum sensing allows the protective function to be maintained even with a significant decrease in the number of alkaloids under conditions of permanent antagonism in which they are constantly being destroyed by phytopathogens.

About the authors

L. A. Maksimova

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS

Email: VendyS@yandex.ru

Ju. A. Markova

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS

Email: juliam06@mail.ru

A. L. Turskaya

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS

Email: turskaya-anna@mail.ru

V. A. Bybin

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS

Email: godolin@mail.ru

References

  1. Seigler D. S. Basic pathways for the origin of allelopathic compounds. In: Allelopathy: a physiological process with ecological implications; Reigosa M. J., Pedrol N., González L. (eds.). Netherlands: Springer, 2006. P. 11–63.
  2. Wink M. Modes of action of alkaloids. In: Alkaloids: biochemistry, ecology and medicinal applications; Roberts M. F., Wink M. (eds.). New York: Plenum Press, 1998. P. 301–326. https://doi.org/10.1007/978-1-4757-2905-4_12.
  3. Lei Q., Liu H., Peng Y., Xiao P. In silico target fishing and pharmacological profiling for the isoquinoline alkaloids of Macleaya cordata (Bo Luo Hui) // Chinese Medicine. 2015. Vol. 10, no. 37. https://doi.org/10.1186/s13020-015-0067-4.
  4. Tiku A. R. Antimicrobial compounds and they role in plant defence. In: Molecular aspects of plantpathogen interaction; Singh A., Singh I. K. (eds.). Singapore: Springer Nature Singapore Pte Ltd., 2018. P. 283–307. https://doi.org/10.1007/978-981-10-7371-7.
  5. Lahiri D., Dash S., Dutta R., Nag M. Elucidating the effect of anti-biofilm activity of bioactive compounds extracted from plants // Journal of Biosciences. 2019. Vol. 44. Article number 52. https://doi.org/10.1007/s12038-019-9868-4.
  6. Ponzone C., Berlanda D., Donzelli F., Acquati V., Ciulla R., Negrini A., et al. Biotransformation of colchicinoids into their corresponding 3-o-glucosyl derivatives by selected strains of Bacillus megaterium // Molecular Biotechnology. 2014. Vol. 56, no. 7. P. 653– 659. https://doi.org/10.1007/s12033-014-9741-5.
  7. Dubey K. K., Jawed A., Haque Sh. Structural and metabolic correlation for Bacillus megaterium ACBT03 in response to colchicine biotransformation // Microbiology. 2011. Vol. 80, no. 6. P. 758–767. https://doi.org/10.1134/S0026261711060099.
  8. Chakraborty P., Dastidar D. G., Paul P., Dutta S., Basu D., Sharma S. R., et al. Inhibition of biofilm formation of Pseudomonas aeruginosa by caffeine: a potential approach for sustainable management of biofilm // Archives of Microbiology. 2020. Vol. 202, no. 3. P. 623–635. https://doi.org/10.1007/s00203-019-01775-0.
  9. Zorić N., Kosalec I., Tomić S., Bobnjarić I., Jug M., Vlainić T., et al. Membrane of Candida albicans as a target of berberine // BMC Complementary and Alternative Medicine. 2017. Vol. 17. Article number 268. https://doi.org/10.1186/s12906-017-1773-5.
  10. Kokkrua S., Ismail S. I., Mazlan N., Dethoup T. Efficacy of berberine in controlling foliar rice diseases // European Journal of Plant Pathology. 2020. Vol. 156, no. 1. P. 147–158. https://doi.org/10.1007/s10658-019-01871-3.
  11. Boulanger S., Mitchell G., Bouarab K., Marsault É., Cantin A., Frost E. H., et al. Bactericidal effect of tomatidine-tobramycin combination against methicillin-resistant Staphylococcus aureus and Pseudomonas aeruginosa is enhanced by interspecific small-molecule interactions // Antimicrobial Agents and Chemotherapy. 2015. Vol. 59, no. 12. P. 7458–7464. https://doi.org/10.1128/AAC.01711-15.
  12. Saxena P., Joshi Y., Rawat K., Bisht R. Biofilms: architecture, resistance, quorum sensing and control mechanismsm // Indian Journal of Microbiology. 2019. Vol. 59, no. 1. P. 3–12. https://doi.org/10.1007/s12088-018-0757-6.
  13. Dash S. S., Gummadi S. N. Catabolic pathways and biotechnological applications of microbial caffeine degradation // Biotechnology Letters. 2006. Vol. 28, no. 24. P. 1993–2002. https://doi.org/10.1007/s10529-006-9196-2.
  14. Korekar G., Kumar A., Ugale Ch. Occurrence, fate, persistence and remediation of caffeine: a review // Environmental Science and Pollution Research. 2020. Vol. 27, no. 28. P. 34715–34733. https://doi.org/10.1007/s11356-019-06998-8.
  15. Sträuber H., Müller R. H., Babel W. Evidence of Cytochrome P450-catalyzed cleavage of the ether bond of phenoxybutyrate herbicides in Rhodococcus Qingshengii K2-3 // Biodegradation. 2003. Vol. 14, no. 1. P. 41–50. https://doi.org/10.1023/A:1023550209155.
  16. Robinson T. Biochemical effects of alkaloids. In: The biochemistry of alkaloids. Molecular biology biochemistry and biophysics; Robinson T. (ed.). Berlin: Springer-Verlag Berlin Heidelberg, 1981. Vol. 3. P. 182–210. https://doi.org/10.1007/978-3-642-61830-7_15.
  17. Wang Y., Kong L., Liu L., Odah K. A., Liu Sh., Jiang X., et al. Antibacterial mode of fibrauretine and synergistic effect with kanamycin against multi-drug resistant Escherichia coli // Biotechnology Letters. 2019. Vol. 41. P. 1023–1031. https://doi.org/10.1007/s10529-019-02697-z.
  18. Banerjee S. K., Chatterjee S. N. Radiomimetic property of furazolidone and caffeine enhancement of its lethal action on the vibiros // Chemico-Biological Interactions. 1981. Vol. 37, no. 3. P. 321–335. https://doi.org/10.1016/0009-2797(81)90118-6.
  19. Khameneh B., Iranshahy M., Soheili V., Bazzaz B. S. F. Review on plant antimicrobials: a mechanistic viewpoint // Antimicrobial Resistance and Infection Control. 2019. Vol. 8. Article number 118. https://doi.org/10.1186/s13756-019-0559-6.
  20. Sledz W., Los E., Paczek A., Rischka J., Motyka A., Zoledowska S., et al. Antibacterial activity of caffeine against plant pathogenic bacteria // Acta Biochimica Polonica. 2015. Vol. 62, no. 3. P. 605–612. https://doi.org/10.18388/abp.2015_1092.
  21. Bhowmik S., Khanna Sh., Srivastava K., Hasanain M., Sarkar J., Verma S., et al. An efficient combinatorial synthesis of allocolchicine analogues via a triple cascade reaction and their evaluation as inhibitors of insulin aggregation // ChemMedChem. 2013. Vol. 8, no. 11. P. 1767–1772. https://doi.org/10.1002/cmdc.201300302.
  22. Evans M. L., Chapman M. R. Curli biogenesis: order out of disorder // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Molecular Cell Research. 2014. Vol. 1843, no. 8. P. 1551–1558. https://doi.org/10.1016/j.bbamcr.2013.09.010.
  23. Erskine E., MacPhee C. E., Stanley-Wall N. R. Functional amyloid and other protein fibers in the biofilm matrix // Journal of Molecular Biology. 2018. Vol. 430, no. 20. P. 3642–3656. https://doi.org/10.1016/j.jmb.2018.07.026.
  24. Boberek J. M., Stach J., Good L. Genetic evidence for inhibition of bacterial division protein FtsZ by berberine // PLoS ONE. 2010. Vol. 5, no. 10. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0013745.
  25. Chu M., Ding R., Chu Z., Zhang M., Liu X., Xie Sh., et al. Role of berberine in anti-bacterial as a high-affinity LPS antagonist binding to TLR4/MD-2 receptor // BMC Complementary and Alternative Medicine. 2014. Vol. 14. Article number 89. https://doi.org/10.1186/1472-6882-14-89.
  26. Jung K., Fabiani F., Hoyer E., Lassak J. Bacterial transmembrane signalling systems and their engineering for biosensing // Open Biology. 2018. Vol. 8, no. 4. https://doi.org/10.1098/rsob.180023.
  27. Chang H. J., Mayonove P., Zavala A., De Visch A., Minard P., Cohen-Gonsaud M., et al. A modular receptor platform to expand the sensing repertoire of bacteria // ACS Synthetic Biology. 2018. Vol. 7, no. 1. P. 166–175. https://doi.org/10.1021/acssynbio.7b00266.
  28. Müller C. E., Baqi Y., Namasivayam V. Agonists and antagonists for purinergic receptors. In: Purinergic signaling. Methods in molecular biology; Pelegrín P. (ed.). Humana, New York: Springer Nature, 2020. Vol. 2041. P. 45–64. https://doi.org/10.1007/978-1-4939-9717-6_3.
  29. Boison D. Regulation of extracellular adenosine. In: The adenosine receptors; Borea P. A., Varani K., Gessi S., Merighi S., Vincenzi F. (eds.). Cham: Humana Press, 2018. Vol. 34. P. 13–32. https://doi.org/10.1007/978-3-319-90808-3_2.
  30. Shpakov A. O., Derkach K. V., Uspenskaya Z. I., Pertseva M. N. Regulation by cyclic adenosine monophosphate of functional activity of the adenylyl cyclase system in the infusorian Dileptus anser // Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. 2010. Vol. 46. P. 145–152. https://doi.org/10.1134/S002209301002002X.
  31. Gersch D., Strunk Ch. Cyclic adenosine 3',5'-monophosphate as “first messenger” in Streptomyces hygroscopicus – bimodal regulation of germination and growth // Current Microbiology. 1980. Vol. 4, no. 5. P. 271–275. https://doi.org/10.1007/bf02602830.
  32. Gomelsky M. cAMP, c–di–GMP, c–di–AMP and now cGMP: bacteria use them all! // Molecular Microbiology. 2011. Vol. 79, no. 3. P. 562–565. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2010.07514.x.
  33. Batoni G., Maisetta G., Brancatisano F. L., Esin S., Campa M. Use of antimicrobial peptides against microbial biofilms: advantages and limits // Current Medicinal Chemistry. 2011. Vol. 18, no. 2. P. 256– 279. https://doi.org/10.2174/092986711794088399.
  34. Lele O. H., Maniar J. A., Chakravorty R. L., Vaidya Sh. P., Chowdharyet A. Sh. Assessment of biological activities of caffeine // International Journal of Current Microbiology and Applied Sciences. 2016. Vol. 5, no. 5. P. 45–53. http://dx.doi.org/10.20546/ijcmas.2016.505.005.
  35. Saber N., Kandala N. J. The inhibitory effect of fluphenazine decanoate and caffeine on Staphylococcus aureus efflux pumps // Current Research in Microbiology and Biotechnology. 2018. Vol. 6, no. 2. P. 1530–1535.
  36. Norizan S. N. M., Yin W.-F., Chan K.-G. Caffeine as a potential quorum sensing inhibitor // Sensors. 2013. Vol. 13, no. 4. P. 5117–5129. https://doi.org/10.3390/s130405117.
  37. Abisado R. G., Benomar S., Klaus J. R., Dandekar A. A., Chandler J. R. Bacterial quorum sensing and microbial community interactions // mBio. 2018. Vol. 9, no. 3. https://doi.org/10.1128/mBio.02331-17.
  38. Dwivedi D., Singh V. Effects of the natural compounds embelin and piperine on the biofilmproducing property of Streptococcus mutans // Journal of Traditional and Complementary Medicine. 2016. Vol. 6, no. 1. P. 57–61. https://doi.org/10.1016/j.jtcme.2014.11.025.
  39. Paluch E., Rewak-Soroczyńska J., Jędrusik I., Mazurkiewicz E., Jermakow K. Prevention of biofilm formation by quorum quenching // Applied Microbiology and Biotechnology. 2020. Vol. 104. P. 1871– 1881. https://doi.org/10.1007/s00253-020-10349-w.
  40. Bacha K., Tariku Y., Gebreyesus F., Zerihun Sh., Mohammed A., Weiland-Bräuer N., et al. Antimicrobial and anti-quorum sensing activities of selected medicinal plants of Ethiopia: implication for development of potent antimicrobial agents // BMC Microbiology. 2016. Vol. 16. Article number 139. https://doi.org/10.1186/s12866-016-0765-9.
  41. Whitacre J. M. Degeneracy: a link between evolvability, robustness and complexity in biological systems // Theoretical Biology and Medical Modelling. 2010. Vol. 7, no. 6. https://doi.org/10.1186/1742-4682-7-6.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».