Antigenic features of the strains SARS-CoV-2 of omicron sublines assessed by hyperimmune mouse serum neutralisation

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Introduction. The emergence and spread of new genetic variants of SARS-CoV-2 underlies periodic upsurge in COVID-19 incidence. It has been shown that the most rapidly spreading genetic variants of SARS-CoV-2 are resistant to antibodies specific to the previous variant of the SARS-CoV-2, thereby necessitating to analyze the antibody evasion ability of previously circulating variants for newly emerging subvariants. The aim of this work was to assess SARS-CoV-2 cross-reactivity of coronavirus strains belonging to different genetic subvariants of Omicron isolated in the territory of the Russian Federation in the period 2020–2023 in microneutralization reaction using hyperimmune mouse sera. Materials and methods. Mouse hyperimmune sera were obtained against 10 SARS-CoV-2 strains belonging to subvariants BA.1, BA.2, CH.1.1, BN.1, BA.5.1, CL.1.2, BA.5.2, BQ.1.2.1 XBB.1.5 and XBB.3. BALB/c mice were immunized with inactivated concentrated antigen mixed at 1:1 ratio with an adjuvant representing Quillaja saponaria saponin-based virus-like immunostimulatory complex. The antibody titer was determined by neutralization test. The neutralizing activity of the hyperimmune sera was analyzed against the relevant viruses as well as against previous genetic variants of SARS-CoV-2 (Wuhan, Alpha, Beta, Gamma, Delta). Results. Cross-reactivity for all Omicron-variant strains analyzed here was shown; the degree of cross-reactivity depended on the degree of inter-strain relatedness. A prominent cross-reactivity was observed for subvariants of BA.5 so that their neutralizing activity against recombinant SARS-CoV-2 lineages was markedly reduced. Neutralizing serum titers obtained for subvariants of BA.5 against genetic variants of SARS-CoV-2 isolated during the early periods of the pandemic are reduced more than 60-fold. Conclusion. The presented method for obtaining and using hyperimmune mouse sera for neutralization reaction allows the assessment of cross-reactivity for strains belonging to different SARS-CoV-2 subvariants.

About the authors

Anna V. Zaykovskaya

State Research Center of Virology and Biotechnology “Vector”

Author for correspondence.
Email: zaykovskaya_av@vector.nsc.ru

PhD (Biology), Senior Researcher, Microorganisms Collection Department

Russian Federation, Novosibirsk Region, Koltsovo

V. A. Evseenko

State Research Center of Virology and Biotechnology “Vector”

Email: zaykovskaya_av@vector.nsc.ru

PhD (Biology), Leading Researcher, Department of Zoonotic Infections and Influenza

Russian Federation, Novosibirsk Region, Koltsovo

S. E. Olkin

State Research Center of Virology and Biotechnology “Vector”

Email: zaykovskaya_av@vector.nsc.ru

Leading Researcher, Department of Biophysics and Environmental Studies

Russian Federation, Novosibirsk Region, Koltsovo

O. V. Pyankov

State Research Center of Virology and Biotechnology “Vector”

Email: zaykovskaya_av@vector.nsc.ru

PhD (Biology), Head of the Microorganisms Collection Department

Russian Federation, Novosibirsk Region, Koltsovo

References

  1. Зайковская А.В., Евсеенко В.А., Олькин С.Е., Пьянков О.В. Изучение антигенных свойств штаммов коронавируса SARS-CoV-2, выделенных на территории РФ В 2020–2022 гг., в реакции нейтрализации с использованием гипериммунных сывороток мышей // Инфекция и иммунитет. 2023. Т. 13, № 1. C. 37–45. [Zaykovskaya A.V., Evseenko V.A., Olkin S.E., Pyankov O.V. Investigating antigenic features of the SARS-CoV-2 isolated In Russian Federation in 2021–2022 by hyperimmune mouse serum neutralisation. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2023, vol. 13, no. 1, pp. 37–45. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-IAF-1998
  2. Евсеенко В.А., Зайковская А.В., Гудымо А.С., Таранов О.C., Олькин С.Е., Иматдинов А.Р., Прудникова Е.Ю., Данильченко Н.В., Шульгина И.С., Косенко М.Н., Даниленко Е.И., Пьянков С.А., Рыжиков А.Б. Оценка гуморального иммунного ответа экспериментальных животных на введение рекомбинантного эктодомена поверхностного S-гликопротеина вируса SARS-CoV-2 с ИСКОМ-адъювантом // БИОпрепараты. Профилактика, диагностика, лечение. 2023. Т. 23, № 5. С. 530–543. [Evseenko V.A., Zaykovskaya A.V., Gudymo A.S., Taranov O.S., Olkin S.E., Imatdinov A.R., Prudnikova E.Yu., Danilchenko N.V., Shulgina I.S., Kosenko M.N., Danilenko E.I., Pyankov S.A., Ryzhikov A.B. Evaluation of humoral immune responses of experimental animals to the recombinant SARS-CoV-2 spike ectodomain with the ISCOM adjuvant. Biopreparaty. Profilaktika, diagnostika, lečenie = Biological Products. Prevention, Diagnosis, Treatment, 2023, vol. 23, no. 4, pp. 530–543. (In Russ.)] doi: 10.30895/2221-996X-2023-23-4-530-543
  3. Ao D., He X., Hong W., Wei X. The rapid rise of SARS-CoV-2 Omicron subvariants with immune evasion properties: XBB.1.5 and BQ.1.1 subvariants. MedComm., 2023, no. 4: e239. doi: 10.1002/mco2.239
  4. Bazzani L., Imperia E., Scarpa F., Sanna D., Casu M., Borsetti A., Pascarella S., Petrosillo N., Cella E., Giovanetti M., Ciccozzi M. SARS-CoV C.H.1.1 Variant: Genomic and Structural Insight. Infect. Dis. Rep., 2023, vol. 15, no. 3, pp. 292–298. doi: 10.3390/idr15030029
  5. Cao Y., Jian F., Wang J., Yu Y., Song W., Yisimayi A., Wang J., An R., Chen X., Zhang N., Wang Y., Wang P., Zhao L., Sun H., Yu L., Yang S., Niu X., Xiao T., Gu Q., Shao F., Hao X., Xu Y., Jin R., Shen Z., Wang Y., Xie X.S. Imprinted SARS-CoV-2 humoral immunity induces convergent Omicron RBD evolution. Nature, 2023, vol. 614, no. 7948, pp. 521–529. doi: 10.1038/s41586-022-05644-7
  6. Cao Y., Yisimayi A., Jian F., Song W., Xiao T., Wang L., Du S., Wang J., Li Q., Chen X., Yu Y., Wang P., Zhang Z., Liu P., An R., Hao X., Wang Y., Wang J., Feng R., Sun H., Zhao L., Zhang W., Zhao D., Zheng J., Yu L., Li C., Zhang N., Wang R., Niu X., Yang S., Song X., Chai Y., Hu Y., Shi Y., Zheng L., Li Z., Gu Q., Shao F., Huang W., Jin R., Shen Z., Wang Y., Wang X., Xiao J., Xie X.S. BA.2.12.1, BA.4 and BA.5 escape antibodies elicited by Omicron infection. Nature, 2022, vol. 608, no. 7923, pp. 593–602. doi: 10.1038/s41586-022-04980-y
  7. Chen J., Wang R., Hozumi Y., Liu G., Qiu Y., Wei X., Wei G.W. Emerging Dominant SARS-CoV-2 Variants. J. Chem. Inf. Model., 2023, vol. 63, no. 1, pp. 335–342. doi: 10.1021/acs.jcim.2c01352
  8. Firouzabadi N., Ghasemiyeh P., Moradishooli F., Mohammadi-Samani S. Update on the effectiveness of COVID-19 vaccines on different variants of SARS-CoV-2. Int. Immunopharmacol., 2023, vol. 17: 109968. doi: 10.1016/j.intimp.2023.109968
  9. Hachmann N.P., Miller .J, Collier A.Y., Ventura J.D., Yu J., Rowe M., Bondzie E.A., Powers O., Surve N., Hall K., Barouch D.H. Neutralization Escape by SARS-CoV-2 Omicron Subvariants B.A.2.12.1, BA.4, and BA.5. N. Engl. J. Med., 2022, vol. 387, no. 1, pp. 86–88. doi: 10.1056/NEJMc2206576
  10. Hay A.J., McCauley J.W. The WHO global influenza surveillance and response system (GISRS)-A future perspective. Influenza. Other. Respir. Viruses, 2018, vol. 12, no. 5, pp. 551–557. doi: 10.1111/irv.12565
  11. Hu Y., Zou J., Kurhade C., Deng X., Chang H.C., Kim D.K., Shi P.Y., Ren P., Xie X. Less neutralization evasion of SARS-CoV-2 BA.2.86 than XBB sublineages and CH.1.1. Emerg. Microbes Infect., 2023, vol. 12, no. 2: 2271089. doi: 10.1080/22221751.2023.2271089
  12. Iketani S., Liu L., Guo Y., Liu L., Chan J.F., Huang Y., Wang M., Luo Y., Yu J., Chu H., Chik K.K., Yuen T.T., Yin M.T., Sobieszczyk M.E., Huang Y., Yuen K.Y., Wang H.H., Sheng Z., Ho D.D. Antibody evasion properties of SARS-CoV-2 Omicron sublineages. Nature, 2022, vol. 604, no. 7906, pp. 553–556. doi: 10.1038/s41586-022-04594-4
  13. Jiang X.L., Zhu K.L., Wang X.J., Wang G.L., Li Y.K., He X.J., Sun W.K., Huang P.X., Zhang J.Z., Gao H.X., Dai E.H., Ma M.J. Omicron B.Q.1 and BQ.1.1 escape neutralisation by omicron subvariant breakthrough infection. Lancet. Infect. Dis., 2023, vol.23, no. 1, pp. 28–30. doi: 10.1016/S1473-3099(22)00805-2
  14. Kurhade C., Zou J., Xia H., Liu M., Chang H.C., Ren P., Xie X., Shi P.Y. Low neutralization of SARS-CoV-2 Omicron B.A.2.75.2, BQ.1.1 and XBB.1 by parental mRNA vaccine or a BA.5 bivalent booster. Nat. Med., 2023, vol. 29, no. 2, pp. 344–347. doi: 10.1038/s41591-022-02162-x
  15. Lavezzo E., Pacenti M., Manuto L., Boldrin C., Cattai M., Grazioli M., Bianca F., Sartori M., Caldart F., Castelli G., Nicoletti M., Nieddu E., Salvadoretti E., Labella B., Fava L., Vanuzzo M.C., Lisi V., Antonello M., Grimaldi C.I., Zulian C., Del Vecchio C., Plebani M., Padoan A., Cirillo D.M., Brazzale A.R., Tonon G., Toppo S., Dorigatti I., Crisanti A. Neutralising reactivity against SARS-CoV-2 Delta and Omicron variants by vaccination and infection history. Genome Med., 2022, vol. 14, no. 1: 61. doi: 10.1186/s13073-022-01066-2
  16. Li C., Huang J., Yu Y., Wan Z., Chiu M.C., Liu X., Zhang S., Cai J.P., Chu H., Li G., Chan J.F., To K.K., Yang Z., Jiang S., Yuen K.Y., Clevers H., Zhou J. Human airway and nasal organoids reveal escalating replicative fitness of SARS-CoV-2 emerging variants. Proc. Natl Acad. Sci. USA, 2023, vol. 120, no. 17: e2300376120. doi: 10.1073/pnas.2300376120
  17. Lineage List. URL: https://cov-lineages.org/lineage_list.html
  18. Liu S., Liang Z., Nie J., Gao W.B., Li X., Zhang L., Yu Y., Wang Y., Huang W. Sera from breakthrough infections with SARS-CoV-2 BA.5 or BF.7 showed lower neutralization activity against XBB.1.5 and CH.1.1. Emerg. Microbes Infect., 2023, vol. 12, no. 2: 2225638. doi: 10.1080/22221751.2023.2225638
  19. Planas D., Saunders N., Maes P., Guivel-Benhassine F., Planchais C., Buchrieser J., Bolland W.H., Porrot F., Staropoli I., Lemoine F., Péré H., Veyer D., Puech J., Rodary J., Baele G., Dellicour S., Raymenants J., Gorissen S., Geenen C., Vanmechelen B., Wawina-Bokalanga T., Martí-Carreras J., Cuypers L., Sève A., Hocqueloux L., Prazuck T., Rey F.A., Simon-Loriere E., Bruel T., Mouquet H., André E., Schwartz O. Considerable escape of SARS-CoV-2 Omicron to antibody neutralization. Nature, 2022, vol. 602, no. 7898, pp. 671–675. doi: 10.1038/s41586-021-04389-z
  20. Pochtovyi A.A., Kustova D.D., Siniavin A.E., Dolzhikova I.V., Shidlovskaya E.V., Shpakova O.G., Vasilchenko L.A., Glavatskaya A.A., Kuznetsova N.A., Iliukhina A.A., Shelkov A.Y., Grinkevich O.M., Komarov A.G., Logunov D.Y., Gushchin V.A., Gintsburg A.L. In vitro efficacy of antivirals and monoclonal antibodies against SARS-CoV-2 Omicron lineages XBB.1.9.1, XBB.1.9.3, XBB.1.5, XBB.1.16, XBB.2.4, BQ.1.1.45, CH.1.1, and CL.1. Vaccines (Basel)., 2023, vol. 11, no. 10: 1533. doi: 10.3390/vaccines11101533
  21. Qu P., Evans J.P., Faraone J.N., Zheng Y.M., Carlin C., Anghelina M., Stevens P., Fernandez S., Jones D., Lozanski G., Panchal A., Saif L.J., Oltz E.M., Xu K., Gumina R.J., Liu S.L. Enhanced neutralization resistance of SARS-CoV-2 Omicron subvariants BQ.1, BQ.1.1, BA.4.6, BF.7, and BA.2.75.2. Cell. Host. Microbe., 2023, vol. 31, no. 1, pp. 9–17.e3. doi: 10.1016/j.chom.2022.11.012
  22. Qu P., Faraone J.N., Evans J.P., Zheng Y.M., Carlin C., Anghelina M., Stevens P., Fernandez S., Jones D., Panchal A.R., Saif L.J., Oltz E.M., Zhang B., Zhou T., Xu K., Gumina R.J., Liu S.L. Enhanced evasion of neutralizing antibody response by Omicron XBB.1.5, CH.1.1, and CA.3.1 variants. Cell. Rep., 2023, vol. 42, no. 5: 112443. doi: 10.1016/j.celrep.2023.112443
  23. Roy A., Saade C., Josset L., Clément B., Morfin F., Destras G., Valette M., Icard V., Billaud G., Oblette A., Debombourg M., Garrigou C., Brengel-Pesce K., Generenaz L., Saker K., Hernu R., Pozzetto B., Lina B., Trabaud M.A., Trouillet-Assant S., Bal A. Determinants of protection against SARS-CoV-2 Omicron B.A.1 and Delta infections in fully vaccinated outpatients. J. Med. Virol., 2023, vol. 95, no. 8: e28984. doi: 10.1002/jmv.28984
  24. Saito A., Tamura T., Zahradnik J., Deguchi S., Tabata K., Anraku Y., Kimura I., Ito J., Yamasoba D., Nasser H., Toyoda M., Nagata K., Uriu K., Kosugi Y., Fujita S., Shofa M., Monira Begum M., Shimizu R., Oda Y., Suzuki R., Ito H., Nao N., Wang L., Tsuda M., Yoshimatsu K., Kuramochi J., Kita S., Sasaki-Tabata K., Fukuhara H., Maenaka K., Yamamoto Y., Nagamoto T., Asakura H., Nagashima M., Sadamasu K., Yoshimura K., Ueno T., Schreiber G., Takaori-Kondo A., Genotype to Phenotype Japan (G2P-Japan) Consortium; Shirakawa K., Sawa H., Irie T., Hashiguchi T., Takayama K., Matsuno K., Tanaka S., Ikeda T., Fukuhara T., Sato K.,. Virological characteristics of the SARS-CoV-2 Omicron B.A.2.75 variant. Cell. Host. Microbe, 2022, vol. 30, no. 11, pp. 1540–1555.e15. doi: 10.1016/j.chom.2022.10.003
  25. SARS-CoV-2 Variant Classifications and Definitions. URL: https://www.cdc.gov/coronavirus/2019-ncov/variants/variant-classifications.html#anchor_1633452601085
  26. Tian D., Sun Y., Xu H., Ye Q. The emergence and epidemic characteristics of the highly mutated SARS-CoV-2 Omicron variant. J. Med. Virol., 2022, vol. 94, no. 6, pp. 2376–2383. doi: 10.1002/jmv.27643
  27. Uraki R., Ito M., Furusawa Y., Yamayoshi S., Iwatsuki-Horimoto K., Adachi E., Saito M., Koga M., Tsutsumi T., Yamamoto S., Otani A., Kiso M., Sakai-Tagawa Y., Ueki H., Yotsuyanagi H., Imai M., Kawaoka Y. Humoral immune evasion of the omicron subvariants BQ.1.1 and XBB. Lancet Infect. Dis., 2023, vol. 23, no. 1, pp. 30–32. doi: 10.1016/S1473-3099(22)00816-7
  28. Wang Q., Iketani S., Li Z., Liu L., Guo Y., Huang Y., Bowen A.D., Liu M., Wang M., Yu J., Valdez R., Lauring A.S., Sheng Z., Wang H.H., Gordon A., Liu L., Ho D.D. Alarming antibody evasion properties of rising SARS-CoV-2 BQ and XBB subvariants. Cell, 2023, vol. 186, no. 2, pp. 279–286.e8. doi: 10.1016/j.cell.2022.12.018
  29. Wang Q., Iketani S., Li Z., Guo Y., Yeh A.Y., Liu M., Yu J., Sheng Z., Huang Y., Liu L., Ho D.D. Antigenic characterization of the SARS-CoV-2 Omicron subvariant BA.2.75. Cell. Host. Microbe., 2022, vol. 30, no. 11, pp. 1512–1517.e4. doi: 10.1016/j.chom.2022.09.002

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2024 Zaykovskaya A.V., Evseenko V.A., Olkin S.E., Pyankov O.V.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».