ESCHERICHIA COLI phenotypic characteristics and antagonistic activity in opisthorchiasis invasion

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Opisthorchis felineus invasion in human causes inflammatory and dyskinetic disorders of the gastrointestinal tract accompanied by altered phenotypic characteristics in colon microbiota. The aim of research — study an impact of the Escherichia coli isolate phenotypic characteristics on Klebsiella spp. bacteria, isolated from colonic contents of patients with diagnosed opisthorchiasis as well as E. coli antagonistic activity. Materials and methods. The phenotypic properties of 54 E. coli isolates and 8 genus Klebsiella isolates obtained from colonic contents of patients with diagnosed opisthorchiasis were assessed. Identification of isolates and analysis of proteomic profiles were performed using Maldi BioTyper 3.0 software. 204 co-cultivation datasets were analyzed investigating antagonistic activity of E. coli isolates with varying properties on Klebsiella spp. E. coli and Klebsiella spp. isolates were examined by whole genome sequencing. Results. E. coli bacteria with typical phenotypic characteristics showed significantly more prominent antagonistic activity against Klebsiella spp. A significantly higher level of antagonistic activity against K. oxytoca bacteria vs K. pneumoniae strains. The proteomic bacterial strain profiles were divided into clusters depending on the level of antagonistic activity. E. coli molecular serotyping for O- and H-antigens revealed the genes of enterotoxigenic, enteroinvasive and extraintestinal pathogens in 60.0% of cases. Strains with the highest antagonistic activity index, which are carriers of the genes typical to enterotoxigenic E. coli sequence serotypes O6:H1 and O6:H5, were identified. The genome of such strains consisted of the largest number of virulence gene complexes: adhesins, invasins, toxins, bacteriocins. Multilocus sequence typing and sequence serotyping of E. coli and K. pneumoniae strains established their heterogeneity; K. oxytoca isolates were identified as ST242 and ST176. All strains were characterized by homology of antibiotic resistance markers (oqxA, oqxB, fosA) and a variety of beta-lactam resistance gene variants. Conclusion. It was found that E. coli isolates with typical phenotypic characteristics and carriers of virulence gene complexes exhibited significantly more pronounced antagonistic activity against Klebsiella spp. isolated from colonic contents of patients with diagnosed opisthorchiasis.

About the authors

L. V. Kataeva

Tyumen Region Infection Pathology Research Institute

Author for correspondence.
Email: KataevaLV@Tniikip.rospotrebnadzor.ru

DSc (Medicine), Head Researcher, Head of the Bacteriogical Laboratory

Russian Federation, Tyumen

N. F. Karpukhina

Tyumen Region Infection Pathology Research Institute

Email: KataevaLV@Tniikip.rospotrebnadzor.ru

Biologist, Bacteriogical Laboratory

Russian Federation, Tyumen

A. A. Vakarina

Tyumen Region Infection Pathology Research Institute

Email: KataevaLV@Tniikip.rospotrebnadzor.ru

PhD (Medicine), Senior Researcher, Bacteriogical Laboratory

Russian Federation, Tyumen

O. N. Kolotova

Tyumen Region Infection Pathology Research Institute

Email: KataevaLV@Tniikip.rospotrebnadzor.ru

Junior Researcher, Bacteriological Laboratory

Russian Federation, Tyumen

T. F. Stepanova

Tyumen Region Infection Pathology Research Institute

Email: info@Tniikip.rospotrebnadzor.ru

DSc (Medicine), Professor, Director

Russian Federation, Tyumen

K. B. Stepanova

Tyumen Region Infection Pathology Research Institute

Email: KataevaLV@Tniikip.rospotrebnadzor.ru

PhD (Medicine), Leading Researcher, Laboratory of Clinics and Immunology of Biohelminthiasis

Russian Federation, Tyumen

References

  1. Андрюков Б.Г., Тимченко Н.Ф., Ляпун И.Н., Бынина М.П., Матосова Е.В. Гетерогенность в изогенных популяциях бактерий и современные технологии клеточного фенотипирования // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2021. Т. 98, № 1. C. 73–83. [Andryukov B.G., Timchenko N.F., Lyapun I.N., Bynina M.P., Matosova E.V. Heterogeneity in isogenic bacteria populations and modern technologies of cell phenotyping. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2021, vol. 98, no. 1, pp. 73–83. (In Russ.)] doi: 10.36233/0372-9311-33
  2. Афонюшкин В.Н., Донченко Н.А., Козлова Ю.Н., Давыдова Н.В., Коптев В.Ю., Черепушкина В.С. Роль биопленок в адаптации микроорганизмов к неблагоприятным факторам окружающей среды на примере Pseudomonas aeruginosa (обзор литературы) // Гигиена и санитария. 2020. Т. 99, № 4. С. 379–383. [Afonyushkin V.N., Donchenko N.A., Kozlova J.N., Davidova N.A., Koptev V.Yu., Cherepushkina V.S. Questions on the role of biofilms for the adaptation of microorganisms to unfavorable environmental factors by the example of Pseudomonas aeruginosa. Gigiena i sanitariya = Hygiene and Sanitation, 2020, vol. 99, no. 4, pp. 379–383. (In Russ.)] doi: 10.47470/0016-9900-2020-99-4-379-383
  3. Бибик О.И. Описторхоз — актуальная проблема здравоохранения (обзор и анализ проблемы) // Российский паразитологический журнал. 2020. Т. 14, № 4. С. 38–49. [Bibik O.I. Opisthorchosis is a topical health problem (problem overview and analysis). Rossiiskii parazitologicheskii zhurnal = Russian Journal of Parasitology, 2020, vol. 14, no. 4, pp. 38–49. (In Russ.)] doi: 10.31016/1998-8435-2020-14-4-38-49
  4. Бухарин О.В., Перунова Н.Б. Роль микробиоты в регуляции гомеостаза организма человека при инфекции // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунологии. 2020. Т. 97, № 5. С. 458–467. [Bukharin O.V., Perunova N.B. The role of microbiota in the regulation of homeostasis in the human body during infection. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2020, vol. 97, no. 5, pp. 458–467. (In Russ.)] doi: 10.36233/0372-9311-2020-97-5-8
  5. Годовалова А.П., Ожгибесов Г.П., Никулина Е.А. Особенности штаммов Escherichia coli, выделенных при воспалительных заболеваниях // Вестник современной клинической медицины. 2019. Т. 12, № 4. С. 7–10. [Godovalov A.P., Ozhgibesov G.P., Nikulina E.A. The properties of Escherichia coli strains isolated in human inflammatory diseases. Vestnik sovremennoi klinicheskoi meditsiny = The Bulletin of Contemporary Clinical Medicine, 2019, vol. 12, no. 4, pp. 7–10. (In Russ.)] doi: 10.20969/VSKM.2019.12(4).7-10
  6. Дружинин В.Г., Буслаев В.Ю., Баранова Е.Д., Начева Л.В. Роль микробиоты в поддержании гомеостаза и индукции мутагенеза в соматических клетках человека // Фундаментальная и клиническая медицина. 2018. Т. 3, № 4. С. 83–92. [Druzhinin V.G., Buslaev V.Y., Baranova E.D., Nacheva L.V. The role of microbiota in cellular homeostasis and mutagenesis. Fundamental’naya i klinicheskaya meditsina = Fundamental and Clinical Medicine, 2018, vol. 3, no. 4, pp. 83–92. (In Russ.)] doi: 10.23946/2500-0764-2018-3-4-83-92
  7. Заславская М.И., Махрова Т.В., Александрова Н.А., Игнатова Н.И., Белова И.В., Точилина А.Г., Соловьева И.В. Перспективы использования бактериоцинов нормальной микробиоты в антибактериальной терапии (обзор) // Современные технологии в медицине. 2019. Т. 11, вып. 3. С. 136–145. [Zaslavskaya M.I., Makhrova T.V., Aleksandrova N.A., Ignatova N.I., Belova I.V., Tochilina A.G., Solovyeva I.V. Prospects for using bacteriocins of normal microbiota in antibacterial therapy (review). Sovremennye tekhnologii v meditsine = Modern Tehnologies in Medicine, 2019, vol. 11, no. 3, pp. 136–145. (In Russ.)] doi: 10.17691/stm2019.11.3.17
  8. Захаренко С.М. Токсин-продуцирующие Klebsiella oxytoca как причина антибиотик-ассоциированного колита // Альманах клинической медицины. 2018. Т. 46, № 5. С. 497–503. [Zakharenko S.M. Toxin-producing Klebsiella oxytoca as a cause of antibiotic-associated colitis. Al’manakh klinicheskoi meditsiny = Almanac of Clinical Medicine, 2018, vol. 46, no. 5, pp. 497–503. (In Russ.)] doi: 10.18786/2072-0505-2018-46-5-497-503
  9. Караулов А.В., Афанасьев С.С., Алешкин В.А., Бондаренко Н.Л., Воропаева Е.А., Афанасьев М.С., Несвижский Ю.В., Алешкин А.В., Борисова О.Ю., Овсянникова Е.Г., Рубальский О.В., Пылев А.Л., Бочкарева С.С., Сердюков В.Г., Рубальская Е.Е., Воропаев А.Д., Махмудов Р.С. Механизмы приобретения вирулентности условно-патогенными микроорганизмами и формирования пула нозокомиальных штаммов в микробиоценозах слизистых открытых полостей организма // Астраханский медицинский журнал. 2018. Т. 13, № 2. С. 17–31. [Karaulov A.V., Afanas’ev S.S., Aleshkin V.A., Bondarenko N.L., Voropaeva E.A., Afanas’ev M.S., Nesvizhskii Yu.V., Aleshkin A.V., Borisova O.Yu., Ovsyannikova E.G., Rubal’skii O.V., Pylev A.L., Bochkareva S.S., Serdyukov V.G., Rubal’skaya E.E., Voropaev A.D., Makhmudov R.S. Mechanisms of virulence acquisition of opportunistic microorganisms and nosocomial strains pool formation in mucosal microbiocenoses of open cavities of the body. Astrakhanskii meditsinskii zhurnal = Astrakhan Medical Journal, 2018, vol. 13, no. 2, pp. 17–31. (In Russ.)] doi: 10.17021/2018.13.2.17.31
  10. Лазарева И.В., Старкова П.С., Агеевец В.А., Волкова М.О., Лебедева М.С., Навацкая А.С., Мясникова Е.Б., Митрошина Г.В., Сидоренко С.В. Оценка распространения ректального носительства генов вирулентности и карбапенемаз у пациентов, поступивших на плановую госпитализацию // Антибиотики и химиотерапия. 2018. Т. 63, № 11–12. С. 18–23. [Lazareva I.V., Starkova P.S., Ageevets V.A., Volkova M.O., Lebedeva M.S., Navatskaya A.S., Myasnikova E.B., Mitroshina G.V., Sidorenko S.V. Assessment of the distribution of rectal carriage of virulence and carbapenemases genes in patients enrolled for planned hospitalization. Antibiotiki i khimioterapiya = Antibiotics and Chemotherapy, 2018, vol. 63, no. 11–12, pp. 18–23. (In Russ.)]
  11. Пай Г.В., Ракитина Д.В., Сухина М.А., Юдин С.М., Макаров В.В., Мания Т.Р., Загайнова А.В. Оценка наличия генов, связанных с вирулентностью, у изолятов Klebsiella pneumoniae, выделенных из микробиоты больных и «практически» здоровых людей, с применением метода мультиплексной полимеразной цепной реакции // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2022. Т. 99, № 4. C. 436–444. [Pay G.V., Rakitina D.V., Sukhina M.A., Yudin S.M., Makarov V.V., Maniya T.R., Zagaynova A.V. Multiplex PCR screening for virulence genes of Klebsiella pneumoniae isolated from microbiota of diseased and healthy people. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2022, vol. 99, no. 4, pp. 436–444. (In Russ.)] doi: 10.36233/0372-9311-237
  12. Семенов А.В. Антагонизм как результат межмикробных отношений // Бюллетень оренбургского научного центра УРО РАН. 2013. № 1: 8. [Semenov A.V. Antagonism as a result cross-species interaction between microorganisms. Byulleten’ orenburgskogo nauchnogo tsentra URO RAN = Bulletin of the Orenburg Scientific Center of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences, 2023, no. 1: 8. (In Russ.)] URL: http://elmag.uran.ru:9673/magazine/Numbers/2013-1/Articles/SemenovAV(2013-1).pdf (05.06.2023)
  13. Семенова Д.Р., Николева И.В., Фиалкина С.В., Хаертынов Х.С., Анохин В.А., Валиуллина И.Р. Частота колонизации «гипервирулентными» штаммами Klebsiella pneumoniae новорожденных и грудных детей с внебольничной и нозокомиальной клебсиеллезной инфекцией // Российский вестник перинатологии и педиатрии. 2020. Т. 65, № 5. С. 158–163. [Semenova D.R., Nikolaeva I.V., Fialkina S.V., Khaertynov Kh.S., Anohin V.A., Valiullina I.R. Frequency of colonization with “hypervirulent” Klebsiella pneumoniae strains of newborns and infants with community-acquired and nosocomial klebsiella infection. Rossiiskii vestnik perinatologii i pediatrii = Russian Bulletin of Perinatology and Pediatrics, 2020, vol. 65, no. 5, pp. 158–163. (In Russ.)] doi: 10.21508/1027-4065-2020-65-5-158-163
  14. Синягина М.Н., Лайков А.В., Маркелова М.И., Булыгина Е.А., Хуснутдинова Д.Р., Абдулхаков С.Р., Григорьева Т.В. Физиолого-биохимическая и генетическая характеристика конкурентных свойств штаммов Escherichia coli в кишечной микрофлоре пациентов с болезнью Крона и здоровых добровольцев // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2022. Т. 99, № 6. C. 669–681. [Siniagina M.N., Laikov A.V., Markelova M.I., Boulygina E.A., Khusnutdinova D.R., Abdulkhakov S.R., Grigoryeva T.V. Competitive ability of Escherichia coli strains in the intestinal microbiota of patients with Crohn’s disease and healthy volunteers: physiological, biochemical and genetic characteristics. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2022, vol. 99, no. 6, pp. 669–681. (In Russ.)] doi: 10.36233/0372-9311-192
  15. Степанова К.Б., Катаева Л.В., Степанова Т.Ф., Колотова О.Н. Молекулярно-генетическая характеристика представителей микропаразитоценоза при описторхозе // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2022. № 1. С. 3–10. [Stepanova K.B., Kataeva L.V., Stepanova T.F., Kolotova O.N. Molecular-genetic characteristics of microparasitocenosis members in opistorchiasis. Meditsinskaya parazitologiya i parazitarnye bolezni = Medical Parasitology and Parasitic Diseases, 2022, vol. 1, pp. 3–10. (In Russ.)] doi: 10.33092/0025-8326mp2022.1.3-10
  16. Топол И.А., Полякова И.С., Елыкова А.В. Роль кишечной микробиоты в регуляции иммунных реакций в иммунной системе кишечника в условиях стресса и при модуляции ее состава путем введения антибиотиков и пробиотиков // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2022. Т. 99, № 6. C. 722–733. [Topol I.A., Polyakova I.S., Elykova A.V. Role of intestinal microbiota in regulation of immune reactions of gut-associated lymphoid tissue under stress and following the modulation of its composition by antibiotics and probiotics administration. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2022, vol. 99, no. 6, pp. 722–733. (In Russ.)] doi: 10.36233/0372-9311-270
  17. Хаертынов Х.С., Анохин В.А., Ризванов А.А., Давидюк Ю.Н., Халиуллина С.В., Любин С.А., Казакова Ф.М., Сатрутдинов М.А., Фаттахов М.Г. Вирулентность и антибиотикорезистентность изолятов Klebsiella pneumoniae у новорожденных с локализованными и генерализованными формами клебсиеллезной инфекции // Российский вестник перинатологии и педиатрии. 2018. Т. 63, № 5. С. 139–146. [Khaertynov K.S., Anohin V.A., Rizvanov A.A., Davidyuk Yu.N., Khaliullina S.V., Lyubin S.A., Kazakova F.M., Satrutdinov M.A., Fattahov M.G. Virulence and antibiotic resistance of isolates of Klebsiella pneumoniae in newborns with localized and generalized forms of infection. Rossiiskii vestnik perinatologii i pediatrii = Russian Bulletin of Perinatology and Pediatrics, 2018, vol. 63, no. 5, pp. 139–146. (In Russ.)] doi: 10.21508/1027-4065-2018-63-5-139-146
  18. Baquero F., Lanza V.F., Baquero M.R., Del Campo R., Bravo-Vázquez D.A . Microcins in Enterobacteriaceae: peptide antimicrobials in the eco-active intestinal chemosphere. Front. Microbiol., 2019, vol. 10: 2261. doi: 10.3389/fmicb.2019.02261
  19. Marković K.G., Grujović M.Ž., Koraćević M.G., Nikodijević D.D., Milutinović M.G., Semedo-Lemsaddek T., Djilas M.D. Colicins and microcins produced by Enterobacteriaceae: characterization, mode of action, and putative applications. Int. J. Environ. Res. Public Health., 2022, vol. 19, no. 18: 11825. doi: 10.3390/ijerph191811825
  20. Pakharukova M.Y., Lishai E.A., Zaparina O., Baginskaya N.V., Hong S.J., Sripa B., Mordvinov V.A. Opisthorchis viverrini, Clonorchis sinensis and Opisthorchis felineus liver flukes affect mammalian host microbiome in a species-specific manner. PLoS Negl. Trop. Dis., 2023, vol. 17, no. 2: e0011111. doi: 10.1371/journal.pntd.0011111
  21. Sun L., Bai Y., Zhang X., Zhou C., Zhang J., Su X., Luo H., Yao B., Wang Y., Tu T. Characterization of three glutamate decarboxylases from Bacillus spp. for efficient γ-aminobutyric acid production. Microb. Cell Fact., 2021, vol. 20, no. 1: 153. doi: 10.1186/s12934-021-01646-8
  22. Yogeswara I.B.A., Maneerat S., Haltrich D. Glutamate decarboxylase from lactic acid bacteria — a key enzyme in GABA Synthesis. Microorganisms, 2020, vol. 8, no. 12: 1923. doi: 10.3390/microorganisms8121923

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2. Figure 1. The pattern of E. coli isolates obtained from large intestine contents of patients with diagnosed opisthorchiasis based on phenotypic characteristics, %

Download (61KB)
3. Figure 2. Comparative characteristics of IAA of E. coli isolates differing in phenotypic properties, daily dynamics, %

Download (78KB)
4. Figure 3. Dendrograms of E. coli strains with low IAA 20 (A) and high — IAA > 70 (B) Примечание. *Цифрами обозначены отдельные кластеры E. coli.

Download (82KB)

Copyright (c) 2023 Kataeva L.V., Karpukhina N.F., Vakarina A.A., Kolotova O.N., Stepanova T.F., Stepanova K.B.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies