Филогенетическая структура глобальной популяции Helicobacter Pylori

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

По мнению большинства исследователей Helicobacter pylori (H. pylori) является одной из самых древних бактерий в микробиоме человека. В ходе коэволюционных отношений человека и H. pylori, насчитывающих не менее 100 тыс. лет, высокая скорость адаптивных мутаций и рекомбинационных событий привели к необычайно высокому уровню геномного полиморфизма вида H. pylori. Несмотря на это, штаммы H. pylori были структурированы и разделены на различные популяции и субпопуляции в зависимости от их географического происхождения. На сегодняшний день определены семь современных популяций H. pylori: hpAfrica1, hpAfrica2, hpEastAsia, hpEurope, hpAsia2, hpNEAfrica и hspSahul, которые происходят по крайней мере от шести предковых популяций (ancestral European 1, ancestral European 2, ancestral EastAsia, ancestral Africa1, ancestral Africa2, ancestral Sahul). Многочисленные исследования позволили установить, что «прародиной» вида H. pylori является африканский континент. Глобальный филогенетический анализ последовательностей H. pylori выявил две суперлинии, одна из которых включала популяцию hpAfrica2, вторая — остальные популяции в единой монофилетической кладе. Это свидетельствует о том, что из всех популяций H. pylori, hpAfrica2 является самой древней, тогда как остальные продолжили свое эволюционное развитие по мере расселения человечества за пределы Африканского континента. Таким образом, популяционная диверсификация вида H. pylori, которая происходила параллельно с их хозяевами, позволила использовать генетические варианты H. pylori в качестве биологических маркеров, отражающих этнические и географические миграционные процессы в истории человека. Кроме того, быстрая и динамичная эволюция H. pylori информирует нас о продолжающихся до настоящего времени рекомбинационных событиях, что позволяет использовать H. pylori в качестве модели как для совместной эволюции патогенных бактерий и человека, так и для микроэволюции патогена в пределах одного индивидуума. В настоящем обзоре приводятся данные многочисленных исследований, касающихся эволюции и филогенетической структуры глобальной популяции H. pylori. Подробно описаны взаимоотношения между известными на сегодняшний день бактериальными популяциями и субпопуляциями, их географическое распределение, эволюционные траектории предковых популяций и пути появления новых субпопуляций патогена. Представлены новые данные о популяционной структуре российских штаммов H. pylori, а также штаммов, циркулирующих на территориях Северной, Центральной и Южной Америки. В ходе филогенетического анализа структуры популяции H. pylori представлена реконструкция тысячелетних миграционных и демографических процессов человека, а также сложного эволюционного пути бактериального вида H. pylori.

Об авторах

Дарья Андреевна Старкова

ФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера

Email: dariastarkova13@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-3199-8689

к.б.н., старший научный сотрудник лаборатории идентификации патогенов, старший научный сотрудник лаборатории молекулярной эпидемиологии и эволюционной генетики

Россия, 197101, Санкт-Петербург, ул. Мира, 14

А. В. Сварваль

ФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера

Автор, ответственный за переписку.
Email: alena.svarval@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-9340-4132

к.м.н., старший научный сотрудник, зав. лабораторией идентификации патогенов

Россия, 197101, Санкт-Петербург, ул. Мира, 14

Список литературы

  1. Борисова Т.В., Готовцев Н.Н., Барашков Н.А., Пак М.В., Алексеева М.П., Иннокентьева Н.Н., Морозов И.В., Бондарь А.А., Лоскутова К.С., Соловьев А.В., Пшенникова В.Г., Рафаилов А.М., Леханова С.Н., Федорова С.А. Филогенетический анализ штаммов Helicobacter pylori, циркулирующих в Якутии, по данным трех генов домашнего хозяйства atpA, mutY, ppa // Вестник Северо-Восточного федерального университета имени М.К. Аммосова. 2018. № 5. C. 15–24. [Borisova T.V., Gotovtsev N.N., Barashkov N.A., Pak M.V., Alekseyeva M.P., Innokent’yeva N.N., Morozov I.V., Bondar’ A.A., Loskutova K.S., Solov’yev A.V., Pshennikova V.G., Rafailov A.M., Lekhanova S.N., Fedorova S.A. Phylogenetic analysis of Helicobacter pylori strains circulating in Yakutia by three housekeeping genes atpA, mutY, ppa. Vestnik Severo-Vostochnogo federal’nogo universiteta imeni M.K. Ammosova = Vestnik of North-Eastern Federal University, 2018, no. 5, pp. 15–24. (In Russ.)] doi: 10.25587/SVFU.2018.67.18653
  2. Сорокин В.М., Сварваль А.В., Водопьянов А.С., Писанов Р.В. Географическое разнообразие штаммов Helicobacter pylori, циркулирующих в европейской части РФ // Инфекция и иммунитет. 2021. Т. 11, № 4. C. 701–706. [Sorokin V.M., Svarval A.V., Vodop’janov A.S., Pisanov R.V. Geographical diversity of Helicobacter pylori strains circulating in the European Part of the Russian Federation. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2021, vol. 11, no. 4, pp. 701–706. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-GDO-1590
  3. Achtman M., Azuma T., Berg D.E., Ito Y., Morelli G., Pan Z.J., Suerbaum S., Thompson S.A., van der Ende A., van Doorn L.J. Recombination and clonal groupings within Helicobacter pylori from different geographical regions. Mol. Microbiol., 1999, vol. 32, no. 3, pp. 459–470. doi: 10.1046/j.1365-2958.1999.01382.x
  4. Adhikari K., Chacón-Duque J.C., Mendoza-Revilla J., Fuentes-Guajardo M., Ruiz-Linares A. The genetic diversity of the Americas. Annu. Rev. Genomics Hum. Genet., 2017, no. 18, pp. 277–296. doi: 10.1146/annurev-genom-083115-022331
  5. Alexander S.M., Retnakumar R.J., Chouhan D., Devi T.N.B., Dharmaseelan S., Devadas K., Thapa N., Tamang J.P., Lamtha S.C., Chattopadhyay S. Helicobacter pylori in human stomach: the inconsistencies in clinical outcomes and the probable causes. Front. Microbiol., 2021, no. 12: e713955. doi: 10.3389/fmicb.2021.713955
  6. Allen J., O’Connell J. Both half right: updating the evidence for dating first human arrivals in Sahul. Aust. Archaeol., 2014, vol. 78, no. 1, pp. 86–108. doi: 10.1080/03122417.2014.11682025
  7. Baj J., Forma A., Sitarz M., Portincasa P., Garruti G., Krasowska D., Maciejewski R. Helicobacter pylori virulence factors — mechanisms of bacterial pathogenicity in the gastric microenvironment. Cells, 2020, vol. 10, no. 1: 27. doi: 10.3390/cells10010027
  8. Breurec S., Guillard B., Hem S., Brisse S., Dieye F.B., Huerre M., Oung C., Raymond J., Tan T.S., Thiberge J.M., Vong S., Monchy D., Linz B. Evolutionary history of Helicobacter pylori sequences reflect past human migrations in Southeast Asia. PLoS One, 2011, vol. 6, no. 7: e22058. doi: 10.1371/journal.pone.0022058
  9. Falush D., Wirth T., Linz B., Pritchard J.K., Stephens M., Kidd M., Blaser M.J., Graham D.Y., Vacher S., Perez-Perez G.I., Yamaoka Y., Mégraud F., Otto K., Reichard U., Katzowitsch E., Wang X., Achtman M., Suerbaum S. Traces of human migrations in Helicobacter pylori populations. Science, 2003, vol. 299, no. 5612, pp. 1582–1585. doi: 10.1126/science.1080857
  10. Guevara A.A., Torres R.C., Castro-Valencia F.L., Suárez J.J., Criollo-Rayo A., Bravo M.M., Carmona L.C., Echeverry de Polanco M.M., Bohórquez M.E., Torres J. Selective pressure on membrane proteins drives the evolution of Helicobacter pylori Colombian subpopulations. bioRxiv, 2021: 12.14.472690. doi: 10.1101/2021.12.14.472690
  11. Guevara T.A.A. A systematic review of genetic coevolution of homo sapiens and helicobacter pylori: implications for development of gastric cancer. Revista Colombiana de Gastroenterol., 2017, no. 31, pp. 376–390. doi: 10.22516/25007440.113
  12. Gutiérrez-Escobar A.J., Velapatiño B., Borda V., Rabkin C.S., Tarazona-Santos E., Cabrera L., Cok J., Hooper C.C., Jahuira-Arias H., Herrera P., Noureen M., Wang D., Romero-Gallo J., Tran B., Peek R.M. Jr., Berg D.E., Gilman R.H., Camargo M.C. Identification of new Helicobacter pylori subpopulations in native americans and mestizos from Peru. Front. Microbiol., 2020, no. 11: 601839. doi: 10.3389/fmicb.2020.601839
  13. Hanafiah A., Lopes B.S. Genetic diversity and virulence characteristics of Helicobacter pylori isolates in different human ethnic groups. Infect. Genet. Evol., 2020, vol. 78: 104135. doi: 10.1016/j.meegid.2019.104135
  14. Kersulyte D., Kalia A., Gilman R.H., Mendez M., Herrera P., Cabrera L., Velapatiño B., Balqui J., Paredes Puente de la Vega F., Rodriguez Ulloa C.A., Cok J., Hooper C.C., Dailide G., Tamma S., Berg D.E. Helicobacter pylori from Peruvian amerindians: traces of human migrations in strains from remote Amazon, and genome sequence of an Amerind strain. PLoS One, 2010, vol. 5, no. 11: e15076. doi: 10.1371/journal.pone.0015076
  15. Linz B., Balloux F., Moodley Y., Manica A., Liu H., Roumagnac P., Falush D., Stamer C., Prugnolle F., van der Merwe S.W., Yamaoka Y., Graham D.Y., Perez-Trallero E., Wadstrom T., Suerbaum S., Achtman M. An African origin for the intimate association between humans and Helicobacter pylori. Nature, 2007, vol. 445, no. 7130, pp. 915–918. doi: 10.1038/nature05562
  16. Linz B., Vololonantenainab C.R., Seck A., Carod J.F., Dia D., Garin B., Ramanampamonjy R.M., Thiberge J.M., Raymond J., Breurec S. Population genetic structure and isolation by distance of Helicobacter pylori in Senegal and Madagascar. PLoS One, 2014, vol. 9, no. 1: e87355. doi: 10.1371/journal.pone.0087355
  17. Maixner F., Krause-Kyora B., Turaev D., Herbig A., Hoopmann M.R., Hallows J.L., Kusebauch U., Vigl E.E., Malfertheiner P., Megraud F., O’Sullivan N., Cipollini G., Coia V., Samadelli M., Engstrand L., Linz B., Moritz R.L., Grimm R., Krause J., Nebel A., Moodley Y., Rattei T., Zink A. The 5300-year-old Helicobacter pylori genome of the Iceman. Science, 2016, vol. 351, no. 6269, pp. 162–165. doi: 10.1126/science.aad2545
  18. Maixner F., Thorell K., Granehäll L., Linz B., Moodley Y., Rattei T., Engstrand L., Zink A. Helicobacter pylori in ancient human remains. World J. Gastroenterol., 2019, vol. 25, no. 42, pp. 6289–6298. doi: 10.3748/wjg.v25.i42.6289
  19. Marshall B.J., Warren J.R. Unidentified curved bacilli in the stomach of patients with gastritis and peptic ulceration. Lancet, 1984, vol. 1, no. 8390, pp. 1311–1315. doi: 10.1016/s0140-6736(84)91816-6
  20. McNeill W.H. Plagues and peoples. New York: Anchor Books, 1976. 365 p.
  21. Mégraud F., Lehours P., Vale F.F. The history of Helicobacter pylori: from phylogeography to paleomicrobiology. Clin. Microbiol. Infect., 2016, vol. 22, no. 11, pp. 922–927. doi: 10.1016/j.cmi.2016.07.013
  22. Moodley Y. Helicobacter pylori: genetics, recombination, population structure, and human migrations. Helicobacter pylori Research. J., 2016, pp. 3–27. doi: 10.1007/978-4-431-55936-8_1
  23. Moodley Y., Brunelli A., Ghirotto S., Klyubin A., Maady A.S., Tyne W., Muñoz-Ramirez Z.Y., Zhou Z., Manica A., Linz B., Achtman M. Helicobacter pylori’s historical journey through Siberia and the Americas. Proc. Natl Acad. Sci. USA, 2021, vol. 118, no. 25: e2015523118. doi: 10.1073/pnas.2015523118
  24. Moodley Y., Linz B. Helicobacter pylori sequences reflect past human migrations. Genome Dyn., 2009, no. 6, pp. 62–74. doi: 10.1159/000235763
  25. Moodley Y., Linz B., Bond R.P., Nieuwoudt M., Soodyall H., Schlebusch C.M., Bernhöft S., Hale J., Suerbaum S., Mugisha L., van der Merwe S.W., Achtman M. Age of the association between Helicobacter pylori and man. PLoS Pathog., 2012, vol. 8, no. 5: e1002693. doi: 10.1371/journal.ppat.1002693
  26. Muñoz-Ramírez Z.Y., Mendez-Tenorio A., Kato I., Bravo M.M., Rizzato C., Thorell K., Torres R., Aviles-Jimenez F., Camorlinga M., Canzian F., Torres J. Whole genome sequence and phylogenetic analysis show helicobacter pylori strains from latin america have followed a unique evolution pathway. Front. Cell. Infect. Microbiol., 2017, no. 7: 50. doi: 10.3389/fcimb.2017.00050
  27. Muñoz-Ramirez Z.Y., Pascoe B., Mendez-Tenorio A., Mourkas E., Sandoval-Motta S., Perez-Perez G., Morgan D.R., Dominguez R.L., Ortiz-Princz D., Cavazza M.E., Rocha G., Queiroz D.M.M., Catalano M., Palma G.Z., Goldman C.G., Venegas A., Alarcon T., Oleastro M., Vale F.F., Goodman K.J., Torres R.C., Berthenet E., Hitchings M.D., Blaser M.J., Sheppard S.K., Thorell K., Torres J. A 500-year tale of co-evolution, adaptation, and virulence: Helicobacter pylori in the Americas. ISME J., 2021, vol. 15, no. 1, pp. 78–92. doi: 10.1038/s41396-020-00758-0
  28. Nell S., Eibach D., Montano V., Maady A., Nkwescheu A., Siri J., Elamin W.F., Falush D., Linz B., Achtman M., Moodley Y., Suerbaum S. Recent acquisition of Helicobacter pylori by Baka pygmies. PLoS Genet., 2013, vol. 9, no. 9: e1003775. doi: 10.1371/journal.pgen.1003775
  29. Oleastro M., Rocha R., Vale F.F. Population genetic structure of Helicobacter pylori strains from portuguese-speaking countries. Helicobacter, 2017, vol. 22, no. 4. doi: 10.1111/hel.12382
  30. Pakendorf B., Bostoen K., de Filippo C. Molecular perspectives on the Bantu expansion: a synthesis. Lang Dyn. Chang., 2011, no. 1, pp. 50–88. doi: 10.1163/221058211X570349
  31. Pugach I., Matveev R., Spitsyn V., Makarov S., Novgorodov I., Osakovsky V., Stoneking M., Pakendorf B. The complex admixture history and recent southern origins of siberian populations. Mol. Biol. Evol., 2016, vol. 33, no. 7, pp. 1777–1195. doi: 10.1093/molbev/msw055
  32. Reshetnyak V.I., Burnistrov A.I., Maev I.V. Helicobacter pylori: commensals, symbiont or pathogens? World J. Gastroenterol., 2021, vol. 27, no. 7, pp. 545–560. doi: 10.3748/wjg.v27.i7.545
  33. Subsomwong P., Miftahussurur M., Vilaichone R.K., Ratanachu-Ek T., Suzuki R., Akada J., Uchida T., Mahachai V., Yamaoka Y. Helicobacter pylori virulence genes of minor ethnic groups in North Thailand. Gut Pathog., 2017, vol. 9, no. 56. doi: 10.1186/s13099-017-0205-x
  34. Suerbaum S., Achtman M. Helicobacter pylori: recombination, population structure and human migrations. Int. J. Med. Microbiol., 2004, no. 294, pp. 133–139. doi: 10.1016/j.ijmm.2004.06.014
  35. Tay C.Y., Mitchell H., Dong Q., Goh K.L., Dawes I.W., Lan R. Population structure of Helicobacter pylori among ethnic groups in Malaysia: recent acquisition of the bacterium by the Malay population. BMC Microbiol., 2009, vol. 9, no. 126, pp. 1–13. doi: 10.1186/1471-2180-9-126
  36. Thorell K., Yahara K., Berthenet E., Lawson D.J., Mikhail J., Kato I., Mendez A., Rizzato C., Bravo M.M., Suzuki R., Yamaoka Y., Torres J., Sheppard S.K., Falush D. Rapid evolution of distinct Helicobacter pylori subpopulations in the Americas. PLoS Genet., 2017, vol. 13, no. 2: e1006546. doi: 10.1371/journal.pgen.1006546
  37. Vale F.F., Vadivelu J., Oleastro M., Breurec S., Engstrand L., Perets T.T., Mégraud F., Lehours P. Dormant phages of Helicobacter pylori reveal distinct populations in Europe. Sci. Rep., 2015, vol. 5: 14333. doi: 10.1038/srep14333
  38. Waskito L.A., Yamaoka Y. The story of Helicobacter pylori: depicting human migrations from the phylogeography. Adv. Exp. Med. Biol., 2019, no. 1149, pp. 1–16. doi: 10.1007/5584_2019_356
  39. Yamaoka Y. Helicobacter pylori typing as a tool for tracking human migration. Clin. Microbiol. Infect., 2009, vol. 15, no. 9, pp. 829–834. doi: 10.1111/j.1469-0691.2009.02967.x
  40. Yunusbayev B., Metspalu M., Metspalu E., Valeev A., Litvinov S., Valiev R., Akhmetova V., Balanovska E., Balanovsky O., Turdikulova S., Dalimova D., Nymadawa P., Bahmanimehr A., Sahakyan H., Tambets K., Fedorova S., Barashkov N., Khidiyatova I., Mihailov E., Khusainova R., Damba L., Derenko M., Malyarchuk B., Osipova L., Voevoda M., Yepiskoposyan L., Kivisild T., Khusnutdinova E., Villems R. The genetic legacy of the expansion of Turkic-speaking nomads across Eurasia. PLoS Genet., 2015, vol. 11, no. 4: e1005068. doi: 10.1371/journal.pgen.1005068

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Рисунок 1. Структура глобальной популяции H. pylori

Скачать (117KB)

© Старкова Д.А., Сварваль А.В., 2022

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».