State-of-the-art: применение внеклеточных везикул и препаратов на их основе для нейропротекции и стимуляции регенерации ткани головного мозга после повреждения

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Внеклеточные везикулы представляют собой макромолекулярные комплексы, продуцируемые практически всеми типами эукариотических и прокариотических клеток. Согласно современным представлениям, они позволяют клеткам обмениваться информацией, регулировать активность друг друга и координировать свои действия в процессах развития организма, поддержания гомеостаза, регенерации тканей и пр. Внеклеточные везикулы обладают рядом уникальных свойств: способностью накапливать определенные типы белков и нуклеиновых кислот, защищать их от деградации и обеспечивать их доставку в целевые клетки, что может быть использовано при создании биомиметических подходов к терапии широкого спектра заболеваний. Состав везикул, предпочтение к докингу с определенным типом клеток и, в конечном счете, их терапевтический потенциал являются очень гибкими параметрами и в высокой степени зависят от типа и свойств культуры клеток-продуцентов, а также условий культивирования. Данный обзор дает представление о состоянии и перспективности терапевтических стратегий, предполагающих использование внеклеточных везикул для нейропротекции и стимуляции регенерации ткани головного мозга после повреждения, а также рассматривает существующие клинические исследования с применением внеклеточных везикул в области неврологии и нейрохирургии. Особое внимание в обзоре уделено новым перспективным подходам к увеличению продукции внеклеточных везикул, манипуляции их содержимым и увеличению эффективности направленного докинга с целью увеличения их терапевтической активности и специфичности.

Об авторах

Н. А. Басалова

Институт регенеративной медицины, Медицинский научно-образовательный центр,
Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова; Факультет фундаментальной медицины, Московский государственный университет
имени М.В. Ломоносова

Email: nchjournal@gmail.com
Россия, Москва; Россия, Москва

С. С. Джауари

Факультет фундаментальной медицины, Московский государственный университет
имени М.В. Ломоносова

Email: nchjournal@gmail.com
Россия, Москва

Ю. А. Юршев

Факультет фундаментальной медицины, Московский государственный университет
имени М.В. Ломоносова

Email: nchjournal@gmail.com
Россия, Москва

А. Л. Примак

Факультет фундаментальной медицины, Московский государственный университет
имени М.В. Ломоносова

Email: nchjournal@gmail.com
Россия, Москва

А. Ю. Ефименко

Институт регенеративной медицины, Медицинский научно-образовательный центр,
Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова; Факультет фундаментальной медицины, Московский государственный университет
имени М.В. Ломоносова

Email: nchjournal@gmail.com
Россия, Москва; Россия, Москва

В. А. Ткачук

Институт регенеративной медицины, Медицинский научно-образовательный центр,
Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова; Факультет фундаментальной медицины, Московский государственный университет
имени М.В. Ломоносова

Email: nchjournal@gmail.com
Россия, Москва; Россия, Москва

М. Н. Карагяур

Институт регенеративной медицины, Медицинский научно-образовательный центр,
Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова; Факультет фундаментальной медицины, Московский государственный университет
имени М.В. Ломоносова

Email: nchjournal@gmail.com
Россия, Москва; Россия, Москва

Список литературы

  1. Yousufuddin M., Young N. // Aging (Albany NY). 2019. V. 11. № 9. P. 2542–2544. https://doi.org/10.18632/aging.101931
  2. Bolshakov A.P., Tret’yakova L.V., Kvichansky A.A., Gulyaeva N.V. // Biochemistry (Mosc.). 2021. V. 86. № 2. P. 156–167. https://doi.org/10.1134/S0006297921020048
  3. Gladstone D.J., Lindsay M.P., Douketis J., Smith E.E., Dowlatshahi D., Wein T., Bourgoin A., Cox J., Falconer J.B., Graham B.R., Labrie M., McDonald L., Mandzia J., Ngui D., Pageau P., Rodgerson A., Semchuk W., Tebbutt T., Tuchak C., van Gaal S., Villaluna K., Foley N., Coutts S., Mountain A., Gubitz G., Udell J.A., McGuff R., Heran MKS, Lavoie P., Poppe A.Y. // Can. J. Neurol. Sci. 2022. V. 49. № 3. P. 315–337. https://doi.org/10.1017/cjn.2021.127
  4. Tuo Q.Z., Zhang S.T., Lei P. // Med. Res. Rev. 2022. V. 42. № 1. P. 259–305. https://doi.org/10.1002/med.21817
  5. Chrostek M.R., Fellows E.G., Crane A.T., Grande A.W., Low W.C. // Brain Res. 2019. V. 1722. P. 146362. https://doi.org/10.1016/j.brainres.2019.146362
  6. Karagyaur M., Dzhauari S., Basalova N., Aleksandrushkina N., Sagaradze G., Danilova N., Malkov P., Popov V., Skryabina M., Efimenko A., Tkachuk V. // Pharmaceutics. 2021. V. 13. № 12. P. 2031. https://doi.org/10.3390/pharmaceutics13122031
  7. Pischiutta F., Caruso E., Cavaleiro H., Salgado A.J., Loane D.J., Zanier E.R. // Exp. Neurol. 2022. V. 357. P. 114199. https://doi.org/10.1016/j.expneurol.2022.114199
  8. Cunningham C.J., Redondo-Castro E., Allan S.M. // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2018. V. 38. № 8. P. 1276–1292. https://doi.org/10.1177/0271678X18776802
  9. Asgari Taei A., Nasoohi S., Hassanzadeh G., Kadivar M., Dargahi L., Farahmandfar M. // Biomed. Pharmacother. 2021. V. 140. P. 111709. https://doi.org/10.1016/j.biopha.2021.111709
  10. Muhammad S.A. // Biofactors. 2019. V. 45. № 6. P. 880–891. https://doi.org/10.1002/biof.1563
  11. Baez-Jurado E., Hidalgo-Lanussa O., Barrera-Bailón B., Sahebkar A., Ashraf G.M., Echeverria V., Barreto G.E. // Mol. Neurobiol. 2019. V. 56. № 10. P. 6902–6927. https://doi.org/10.1007/s12035-019-1570-x
  12. Dzhauari S., Litvinova S., Efimenko A., Aleksandrushkina N., Basalova N., Abakumov M., Danilova N., Malkov P., Balabanyan V., Bezuglova T., Balayants V., Mnikhovich M., Gulyaev M., Skryabina M., Popov V., Stambolsky D., Voronina T., Tkachuk V., Karagyaur M. // Biomedicines. 2022. V. 10. № 6. P. 1346. https://doi.org/10.3390/biomedicines10061346
  13. Pardridge W.M. // Adv. Exp. Med. Biol. 2002. V. 513. P. 397–430. https://doi.org/10.1007/978-1-4615-0123-7_15
  14. Nooshabadi V.T., Mardpour S., Yousefi-Ahmadipour A., Allahverdi A., Izadpanah M., Daneshimehr F., Ai J., Banafshe H.R., Ebrahimi-Barough S. // J. Cell. Biochem. 2018. V. 19. № 10. P. 8048–8073. https://doi.org/10.1002/jcb.26726
  15. Thalakiriyawa D.S., Jayasooriya P.R., Dissanayaka W.L. // Curr. Mol. Med. 2022. V. 22. № 2. P. 98–119. https://doi.org/10.2174/1566524021666210211114453
  16. Saint-Pol J., Gosselet F., Duban-Deweer S., Pottiez G., Karamanos Y. // Cells. 2020. V. 9. № 4. P. 851. https://doi.org/10.3390/cells9040851
  17. Ramos-Zaldívar H.M., Polakovicova I., Salas-Huenuleo E., Corvalán A.H., Kogan M.J., Yefi C.P., Andia M.E. // Fluids Barriers CNS. 2022. V. 19. № 1. P. 60. https://doi.org/10.1186/s12987-022-00359-3
  18. Osteikoetxea X., Silva A., Lázaro-Ibáñez E., Salmond N., Shatnyeva O., Stein J., Schick J., Wren S., Lindgren J., Firth M., Madsen A., Mayr L.M., Overman R., Davies R., Dekker N. // J. Extracell. Vesicles. 2022. V. 11. № 5. P. e12225. https://doi.org/10.1002/jev2.12225
  19. Richter M., Vader P., Fuhrmann G. // Adv. Drug Deliv. Rev. 2021. V. 173. P. 416–426. https://doi.org/10.1016/j.addr.2021.03.020
  20. Yáñez-Mó M., Siljander P.R., Andreu Z., Zavec A.B., Borràs F.E., Buzas E.I., Buzas K., Casal E., Cappello F., Carvalho J., Colás E., Cordeiro-da Silva A., Fais S., Falcon-Perez J.M., Ghobrial I.M., Giebel B., Gimona M., Graner M., Gursel I., Gursel M., Heegaard N.H., Hendrix A., Kierulf P., Kokubun K., Kosanovic M., Kralj-Iglic V., Krämer-Albers E.M., Laitinen S., Lässer C., Lener T., Ligeti E., Linē A., Lipps G., Llorente A., Lötvall J., Manček-Keber M., Marcilla A., Mittelbrunn M., Nazarenko I., Nolte-'t Hoen E.N., Nyman T.A., O’Driscoll L., Olivan M., Oliveira C., Pállinger É., Del Portillo H.A., Reventós J., Rigau M., Rohde E., Sammar M., Sánchez-Madrid F., Santarém N., Schallmoser K., Ostenfeld M.S., Stoorvogel W., Stukelj R., Van der Grein S.G., Vasconcelos M.H., Wauben M.H., De Wever O. // J. Extracell. Vesicles. 2015. V. 4. P. 27066. https://doi.org/10.3402/jev.v4.27066
  21. Kao C.Y., Papoutsakis E.T. // Curr. Opin. Biotechnol. 2019. V. 60. P. 89–98. https://doi.org/10.1016/j.copbio.2019.01.005
  22. EL Andaloussi S., Mäger I., Breakefield X.O., Wood M.J. // Nat. Rev. Drug Discov. 2013. V. 12. № 5. P. 347–357. https://doi.org/10.1038/nrd3978
  23. Bordanaba-Florit G., Royo F., Kruglik S.G., Falcón-Pérez J.M. // Nat. Protoc. 2021. V. 16. № 7. P. 3163–3185. https://doi.org/10.1038/s41596-021-00551-z
  24. Lai C.P., Kim E.Y., Badr C.E., Weissleder R., Mempel T.R., Tannous B.A., Breakefield X.O. // Nat. Commun. 2015. V. 6. P. 7029. https://doi.org/10.1038/ncomms8029
  25. van Niel G., Charrin S., Simoes S., Romao M., Rochin L., Saftig P., Marks M.S., Rubinstein E., Raposo G. // Dev. Cell. 2011. V. 21. № 4. P. 708–721. https://doi.org/10.1016/j.devcel.2011.08.019
  26. Mathieu M., Martin-Jaular L., Lavieu G., Théry C. // Nat. Cell. Biol. 2019. V. 21. № 1. P. 9–17. https://doi.org/10.1038/s41556-018-0250-9
  27. Johnstone R.M., Adam M., Hammond J.R., Orr L., Turbide C. / J. Biol. Chem. 1987. V. 262. № 19. P. 9412–9420.
  28. Colombo M., Moita C., van Niel G., Kowal J., Vigneron J., Benaroch P., Manel N., Moita L.F., Théry C., Raposo G. // J. Cell. Sci., 2013. V. 126. № 24. P. 5553–5565. https://doi.org/10.1242/jcs.128868
  29. Colombo M., Raposo G., Théry C. // Annu. Rev. Cell. Dev. Biol. 2014. V. 30. P. 255–289. https://doi.org/10.1146/annurev-cellbio-101512-122326
  30. Tang Y.T., Huang Y.Y., Zheng L., Qin S.H., Xu X.P., An T.X., Xu Y., Wu Y.S., Hu X.M., Ping B.H., Wang Q. // Int. J. Mol. Med. 2017. V. 40. № 3. P. 834–844. https://doi.org/10.3892/ijmm.2017.3080
  31. Akers J.C., Gonda D., Kim R., Carter B.S., Chen C.C. // J. Neurooncol. 2013. V. 113. № 1. P. 1–11. https://doi.org/10.1007/s11060-013-1084-8
  32. Hurley J.H. // Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2010. V. 45. № 6. P. 463–487. https://doi.org/10.3109/10409238.2010.502516
  33. Gruenberg J. // Traffic. 2020. V. 21. № 1. P. 76–93. https://doi.org/10.1111/tra.12715
  34. Liu C.C., Liu Y.Y., Zhou J.F., Chen X., Chen H., Hu J.H., Chen J., Zhang J., Sun R.C., Wei J.C., Go Y.Y., Morita E., Zhou B. // PLoS Pathog. 2022. V. 18. № 2. P. e1010294. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1010294
  35. Erpapazoglou Z., Dhaoui M., Pantazopoulou M., Giordano F., Mari M., Léon S., Raposo G., Reggiori F., Haguenauer-Tsapis R. // Mol. Biol. Cell. 2012. V. 23. № 11. P. 2170–2183. https://doi.org/10.1091/mbc.E11-10-0891
  36. Boase N.A., Kumar S. // Gene. 2015. V. 557. № 2. P. 113–122. https://doi.org/10.1016/j.gene.2014.12.020
  37. Gareau J.R., Lima C.D. // Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2010. V. 11. № 12. P. 861–871. https://doi.org/10.1038/nrm3011
  38. Marie P.P., Fan S.J., Mason J., Wells A., Mendes C.C., Wainwright S.M., Scott S., Fischer R., Harris A.L., Wilson C., Goberdhan D.C.I. // J. Extracell. Vesicles. 2023. V. 12. № 3. P. e12311. https://doi.org/10.1002/jev2.12311
  39. Villarroya-Beltri C., Gutiérrez-Vázquez C., Sánchez-Cabo F., Pérez-Hernández D., Vázquez J., Martin-Cofreces N., Martinez-Herrera D.J., Pascual-Montano A., Mittelbrunn M., Sánchez-Madrid F. // Nat. Commun. 2013. V. 4. P. 2980. https://doi.org/10.1038/ncomms3980
  40. Martínez-Lorenzo M.J., Anel A., Gamen S., Monlen I., Lasierra P., Larrad L., Piñeiro A., Alava M.A., Naval J. // J. Immunol. 1999. V. 163. № 3. P. 1274–81.
  41. Batista B.S., Eng W.S., Pilobello K.T., Hendricks-Muñoz K.D., Mahal L.K. // J. Proteome Res., 2011. V. 10. № 10. P. 4624–4633.https://doi.org/10.1021/pr200434y
  42. Skriner K., Adolph K., Jungblut P.R., Burmester G.R. // Arthritis Rheum. 2006. V. 54. № 12. P. 3809–3814. https://doi.org/10.1002/art.22276
  43. Moreno-Gonzalo O., Fernandez-Delgado I., Sanchez-Madrid F. // Cell. Mol. Life Sci. 2018. V. 75. № 1. P. 1–19. https://doi.org/10.1007/s00018-017-2690-y
  44. Anand S., Samuel M., Kumar S., Mathivanan S. // Biochim Biophys. Acta Proteins Proteom. 2019. V. 1867. № 12. P. 140203. https://doi.org/10.1016/j.bbapap.2019.02.005
  45. Seo M.D., Seok S.H., Kim J.H., Choi J.W., Park S.J., Lee B.J. // Life (Basel). 2021. V. 11. № 5. P. 379. https://doi.org/10.3390/life11050379
  46. Kunadt M., Eckermann K., Stuendl A., Gong J., Russo B., Strauss K., Rai S., Kügler S., Falomir Lockhart L., Schwalbe M., Krumova P., Oliveira L.M., Bähr M., Möbius W., Levin J., Giese A., Kruse N., Mollenhauer B., Geiss-Friedlander R., Ludolph A.C., Freischmidt A., Feiler M.S., Danzer K.M., Zweckstetter M., Jovin T.M., Simons M., Weishaupt J.H., Schneider A. // Acta Neuropathol. 2015. V. 129. № 5. P. 695–713. https://doi.org/10.1007/s00401-015-1408-1
  47. Saman S., Kim W., Raya M., Visnick Y., Miro S., Saman S., Jackson B., McKee A.C., Alvarez V.E., Lee N.C., Hall G.F. // J. Biol. Chem. 2012. V. 287. № 6. P. 3842–3849. https://doi.org/10.1074/jbc.M111.277061
  48. Verderio C., Gabrielli M., Giussani P. // J. Lipid Res. 2018. V. 59. № 8. P. 1325–1340. https://doi.org/10.1194/jlr.R083915
  49. Halova I., Draber P. // Front. Cell. Dev. Biol. 2016. V. 4. P. 43. https://doi.org/10.3389/fcell.2016.00043
  50. Fabbiano F., Corsi J., Gurrieri E., Trevisan C., Notarangelo M., D’Agostino V.G. // J. Extracell. Vesicles. 2020. V. 10(2). P. e12043. https://doi.org/10.1002/jev2.12043
  51. Wang M., Yu F., Li P., Wang K. // Mol. Ther. Nucleic Acids. 2020. V. 21. P. 367–383. https://doi.org/10.1016/j.omtn.2020.06.008
  52. Sharma P., Mesci P., Carromeu C., McClatchy D.R., Schiapparelli L., Yates J.R., Muotri A.R., Cline H.T. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2019. V. 116. P. 16 086–16 094.
  53. You Y., Borgmann K., Edara V.V., Stacy S., Ghorpade A., Ikezu T. // J. Extracell. Vesicles. 2019. V. 9. № 1. P. 1706801. https://doi.org/10.1080/20013078.2019.1706801
  54. Donoso-Quezada J., Ayala-Mar S., González-Valdez J. // Crit. Rev. Biotechnol. 2020. V. 40. № 6. P. 804–820. https://doi.org/10.1080/07388551.2020.1785385
  55. Elsharkasy O.M., Nordin J.Z., Hagey D.W., de Jong O.G., Schiffelers R.M., Andaloussi S.E., Vader P. // Adv. Drug Deliv. Rev. 2020. V. 159. P. 332–343. https://doi.org/10.1016/j.addr.2020.04.004
  56. Bulbake U., Doppalapudi S., Kommineni N., Khan W. // Pharmaceutics. 2017. V. 9. № 2. P. 12. https://doi.org/10.3390/pharmaceutics9020012
  57. Sercombe L., Veerati T., Moheimani F., Wu S.Y., Sood A.K., Hua S. // Front. Pharmacol. 2015. V. 6. P. 286. https://doi.org/10.3389/fphar.2015.00286
  58. Hoshino A., Costa-Silva B., Shen T.L., Rodrigues G., Hashimoto A., Tesic Mark M., Molina H., Kohsaka S., Di Giannatale A., Ceder S., Singh S., Williams C., Soplop N., Uryu K., Pharmer L., King T., Bojmar L., Davies A.E., Ararso Y., Zhang T., Zhang H., Hernandez J., Weiss J.M., Dumont-Cole V.D., Kramer K., Wexler L.H., Narendran A., Schwartz G.K., Healey J.H., Sandstrom P., Labori K.J., Kure E.H., Grandgenett P.M., Hollingsworth M.A., de Sousa M., Kaur S., Jain M., Mallya K., Batra S.K., Jarnagin W.R., Brady M.S., Fodstad O., Muller V., Pantel K., Minn A.J., Bissell M.J., Garcia B.A., Kang Y., Rajasekhar V.K., Ghajar C.M., Matei I., Peinado H., Bromberg J., Lyden D. // Nature. 2015. V. 527. № 7578. P. 329–335. https://doi.org/10.1038/nature15756
  59. Osawa S., Kurachi M., Yamamoto H., Yoshimoto Y., Ishizaki Y. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2017. V. 488. № 1. P. 232–238. https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2017.05.049
  60. Murphy D.E., de Jong O.G., Brouwer M., Wood M.J., Lavieu G., Schiffelers R.M., Vader P. // Exp. Mol. Med. 2019. V. 51. № 3. P. 1–12. https://doi.org/10.1038/s12276-019-0223-5
  61. Kuriakose D., Xiao Z. // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. № 20. P. 7609. https://doi.org/10.3390/ijms21207609
  62. Borgens R.B., Liu-Snyder P. // Q. Rev. Biol. 2012. V. 87. № 2. P. 89–127. https://doi.org/10.1086/665457
  63. Lopez J.A., Denkova M., Ramanathan S., Dale R.C., Brilot F. // Clin. Transl. Immunology. 2021. V. 10. № 7. P. e1316. https://doi.org/10.1002/cti2.1316
  64. Zhang Z.G., Chopp M. // Lancet Neurol. 2009. V. 8. P. 491–500.
  65. Chen J., Li Y., Wang L., Zhang Z., Lu D., Lu M., Chopp M. // Stroke. 2001. V. 32. № 4. P. 1005–1011. https://doi.org/10.1161/01.str.32.4.1005 PMID: 11283404
  66. Shariati A., Nemati R., Sadeghipour Y., Yaghoubi Y., Baghbani R., Javidi K., Zamani M., Hassanzadeh A. // Eur. J. Cell. Biol. 2020. V. 99. № 6. P. 151097. https://doi.org/10.1016/j.ejcb.2020.151097
  67. Hess D.C., Wechsler L.R., Clark W.M., Savitz S.I., Ford G.A., Chiu D., Yavagal D.R., Uchino K., Liebeskind D.S., Auchus A.P., Sen S., Sila C.A., Vest J.D., Mays R.W. // Lancet Neurol. 2017. V. 16. № 5. P. 360–368. https://doi.org/10.1016/S1474-4422(17)30046-7
  68. Chung J.W., Chang W.H., Bang O.Y., Moon G.J., Kim S.J., Kim S.K., Lee J.S., Sohn S.I., Kim Y.H. STARTING-2 Collaborators // Neurology. 2021. V. 96. № 7. P. e1012-e1023. https://doi.org/10.1212/WNL.0000000000011440
  69. Zhang S., Lachance B.B., Moiz B., Jia X. // J. Stroke. 2020. V. 22. P. 286–305.
  70. Webb R.L., Kaiser E.E., Scoville S.L., Thompson T.A., Fatima S., Pandya C., Sriram K., Swetenburg R.L., Vaibhav K., Arbab A.S., Baban B., Dhandapani K.M., Hess D.C., Hoda M.N., Stice S.L. // Transl. Stroke Res. 2018. V. 9. № 5. P. 530–539. https://doi.org/10.1007/s12975-017-0599-2
  71. Xiao Y., Tian J., Wu W.C., Gao Y.H., Guo Y.X., Song S.J., Gao R., Wang L.B., Wu X.Y., Zhang Y., Li X. // Bioact. Mater. 2021. V. 9. P. 373–384. https://doi.org/10.1016/j.bioactmat.2021.07.017
  72. Jiang Y., Wang R., Wang C., Guo Y., Xu T., Zhang Z., Yang G.Y., Xu H., Tang Y. // Adv. Healthc Mater. 2022. V. 11. № 22. P. e2201150. https://doi.org/10.1002/adhm.202201150
  73. Deng M., Xiao H., Zhang H., Peng H., Yuan H., Xu Y., Zhang G., Hu Z. // Front. Cell. Neurosci. 2017. V. 11. P. 205. https://doi.org/10.3389/fncel.2017.00205
  74. Liu X., Zhang M., Liu H., Zhu R., He H., Zhou Y., Zhang Y., Li C., Liang D., Zeng Q., Huang G. // Exp. Neurol. 2021. V. 341. P. 113700. https://doi.org/10.1016/j.expneurol.2021.113700
  75. Zhang Y., Liu J., Su M., Wang X., Xie C. // Stem. Cell. Res. Ther. 2021. V. 12. № 1. P. 111. https://doi.org/10.1186/s13287-020-02091-x
  76. Webb R.L., Kaiser E.E., Jurgielewicz B.J., Spellicy S., Scoville S.L., Thompson T.A., Swetenburg R.L., Hess D.C., West F.D., Stice S.L. // Stroke. 2018. V. 49. № 5. P. 1248–1256. https://doi.org/10.1161/STROKEAHA.117.020353
  77. Webb R.L., Kaiser E.E., Scoville S.L., Thompson T.A., Fatima S., Pandya C., Sriram K., Swetenburg R.L., Vaibhav K., Arbab A.S., Baban B., Dhandapani K.M., Hess D.C., Hoda M.N., Stice S.L. // Transl. Stroke Res. 2018. V. 9. № 5. P. 530–539. https://doi.org/10.1007/s12975-017-0599-2
  78. Pascual M., Ibáñez F., Guerri C. // Neural Regen Res., 2020. V. 15. № 5. P. 796–801. https://doi.org/10.4103/1673-5374.268893
  79. Upadhya R., Madhu L.N., Attaluri S., Gitaí D.L.G., Pinson M.R., Kodali M., Shetty G., Zanirati G., Kumar S., Shuai B., Weintraub S.T., Shetty A.K. // J. Extracell. Vesicles. 2020. V. 9. № 1. P. 1809064. https://doi.org/10.1080/20013078.2020.1809064
  80. Doeppner T.R., Herz J., Görgens A., Schlechter J., Ludwig A.K., Radtke S., de Miroschedji K., Horn P.A., Giebel B., Hermann D.M. // Stem Cells Transl. Med. 2015. V. 4. № 10. P. 1131–1143. https://doi.org/10.5966/sctm.2015-0078
  81. Xia Y., Ling X., Hu G., Zhu Q., Zhang J., Li Q., Zhao B., Wang Y., Deng Z. // Stem Cell. Res. Ther. 2020. V. 11. № 1. P. 313. https://doi.org/10.1186/s13287-020-01834-0
  82. Gao Y., Wang C., Jin F., Han G., Cui C. // Tissue Cell. 2022. V. 76. P. 101772. https://doi.org/10.1016/j.tice.2022.101772
  83. Cai J., Wu J., Wang J., Li Y., Hu X., Luo S., Xiang D. // Cell Biosci. 2020. V. 10. P. 69. https://doi.org/10.1186/s13578-020-00427-x
  84. Lemos D.R., Duffield J.S. // Sci. Transl. Med. 2018. V. 10. № 426. P. eaan5174. https://doi.org/10.1126/scitranslmed.aan5174
  85. Attar-Schneider O., Dabbah M., Drucker L., Gottfried M. // Cell Signal. 2020. V. 65. P. 109456. https://doi.org/10.1016/j.cellsig.2019.109456
  86. Harrison E.B., Hochfelder C.G., Lamberty B.G., Meays B.M., Morsey B.M., Kelso M.L., Fox H.S., Yelamanchili S.V. // FEBS Open Bio. 2016. V. 6. № 8. P. 835–846. https://doi.org/10.1002/2211-5463.12092
  87. Huang R., Qin C., Wang J., Hu Y., Zheng G., Qiu G., Ge M., Tao H., Shu Q., Xu J. // Aging (Albany NY). 2019. V. 11. № 18. P. 7996–8014. https://doi.org/10.18632/aging.102314
  88. Fafián-Labora J., Lesende-Rodriguez I., Fernández-Pernas P., Sangiao-Alvarellos S., Monserrat L., Arntz O.J., van de Loo F.J., Mateos J., Arufe M.C. // Sci. Rep. 2017. V. 7. P. 43923. https://doi.org/10.1038/srep43923
  89. Huang R., Qin C., Wang J., Hu Y., Zheng G., Qiu G., Ge M., Tao H., Shu Q., Xu J. // Aging (Albany NY). 2019. V. 11. № 18. P. 7996–8014. https://doi.org/10.18632/aging.102314
  90. Davis C., Dukes A., Drewry M., Helwa I., Johnson M.H., Isales C.M., Hill W.D., Liu Y., Shi X., Fulzele S., Hamrick M.W. // Tissue Eng. Part A. 2017. V. 23. № 21–22. P. 1231–1240. https://doi.org/10.1089/ten.TEA.2016.0525
  91. Voynova E., Kulebyakin K., Grigorieva O., Novoseletskaya E., Basalova N., Alexandrushkina N., Arbatskiy M., Vigovskiy M., Sorokina A., Zinoveva A., Bakhchinyan E., Kalinina N., Akopyan Z., Tkachuk V., Tyurin-Kuzmin P., Efimenko A. // Front. Cell. Dev. Biol. 2022. V. 10. P. 1050489. https://doi.org/10.3389/fcell.2022.1050489
  92. Guix F.X., Capitán A.M., Casadomé-Perales Á., Palomares-Pérez I., López Del Castillo I., Miguel V., Goedeke L., Martín M.G., Lamas S., Peinado H., Fernández-Hernando C., Dotti C.G. // Life Sci. Alliance. 2021. V. 4. № 8. P. e202101055. https://doi.org/10.26508/lsa.202101055
  93. Lopatina T., Bruno S., Tetta C., Kalinina N., Porta M., Camussi G. // Cell. Commun. Signal. 2014. V. 12. P. 26. https://doi.org/10.1186/1478-811X-12-26
  94. Hikita T., Kuwahara A., Watanabe R., Miyata M., Oneyama C. // Sci. Rep. 2019. V. 9. № 1. P. 3265. https://doi.org/10.1038/s41598-019-39882-z
  95. Soto-Huelin B., Babiy B., Pastor O., Díaz-García M., Toledano-Zaragoza A., Frutos M.D., Espín J.C., Tomás-Barberán F.A., Busto R., Ledesma M.D. // Neurobiol Dis. 2023. V. 182. P. 106141. https://doi.org/10.1016/j.nbd.2023.106141
  96. Soraya H., Sani N.A., Jabbari N., Rezaie J. // Arch. Med. Res. 2021. V. 52. № 2. P. 151–162. https://doi.org/10.1016/j.arcmed.2020.10.007
  97. Baietti M.F., Zhang Z., Mortier E., Melchior A., Degeest G., Geeraerts A., Ivarsson Y., Depoortere F., Coomans C., Vermeiren E., Zimmermann P., David G. // Nat. Cell. Biol. 2012. V. 14. № 7. P. 677–685. https://doi.org/10.1038/ncb2502
  98. Choi Y.J., Li W.Y., Moon G.J., Lee P.H., Ahn Y.H., Lee G., Bang O.Y. // J. Neurol. Sci. 2010. V. 298. № 1–2. P. 28–34. https://doi.org/10.1016/j.jns.2010.09.003
  99. Cha J.M., Shin E.K., Sung J.H., Moon G.J., Kim E.H., Cho Y.H., Park H.D., Bae H., Kim J., Bang O.Y. // Sci. Rep. 2018. V. 8. № 1. P. 1171. https://doi.org/10.1038/s41598-018-19211-6
  100. Casajuana Ester M., Day R.M. // Pharmaceutics. 2023. V. 15. № 2. P. 663. https://doi.org/10.3390/pharmaceutics15020663
  101. Xie L., Mao M., Zhou L., Zhang L., Jiang B. // Stem Cells Int. 2017. V. 2017. P. 2730472. https://doi.org/10.1155/2017/2730472
  102. Kim M., Yun H.W., Park D.Y., Choi B.H., Min B.H. // Tissue Eng. Regen. Med. 2018. V. 15. № 4. P. 427–436. https://doi.org/10.1007/s13770-018-0139-5
  103. Han M., Zhang Z., Liu Z., Liu Y., Zhao H., Wang B., Zhang C., Shang H., Li Y., Wang S., Xin T. // Biomater. Adv. 2023. V. 149. P. 213396. https://doi.org/10.1016/j.bioadv.2023.213396
  104. Teixeira F.G., Panchalingam K.M., Assunção-Silva R., Serra S.C., Mendes-Pinheiro B., Patrício P., Jung S., Anjo S.I., Manadas B., Pinto L., Sousa N., Behie L.A., Salgado A.J. // Sci Rep., 2016. V. 6. P. 27791. https://doi.org/10.1038/srep27791
  105. Zhang Y., Chopp M., Zhang Z.G., Katakowski M., Xin H., Qu C., Ali M., Mahmood A., Xiong Y. // Neurochem. Int. 2017. V. 111. P. 69–81. https://doi.org/10.1016/j.neuint.2016.08.003
  106. Sinha S., Hoshino D., Hong N.H., Kirkbride K.C., Grega-Larson N.E., Seiki M., Tyska M.J., Weaver A.M. // J. Cell. Biol. 2016. V. 214. № 2. P. 197–213. https://doi.org/10.1083/jcb.201601025
  107. Hsu C., Morohashi Y., Yoshimura S., Manrique-Hoyos N., Jung S., Lauterbach M.A., Bakhti M., Grønborg M., Möbius W., Rhee J., Barr F.A., Simons M. // J. Cell. Biol. 2010. V. 189. № 2. P. 223–232. https://doi.org/10.1083/jcb.200911018
  108. Song L., Tang S., Han X., Jiang Z., Dong L., Liu C., Liang X., Dong J., Qiu C., Wang Y., Du Y. // Nat. Commun. 2019. V. 10. № 1. P. 1639. https://doi.org/10.1038/s41467-019-09720-x
  109. Böker K.O., Lemus-Diaz N., Rinaldi Ferreira R., Schiller L., Schneider S., Gruber J. // Mol Ther. 2018. V. 26. № 2. P. 634–647. https://doi.org/10.1016/j.ymthe.2017.11.008
  110. Kojima R., Bojar D., Rizzi G., Hamri G.C., El-Baba M.D., Saxena P., Ausländer S., Tan K.R. & Fussenegger M. // Nat. Commun. 2018. V. 9. P. 1305. https://doi.org/10.1038/s41467-018-03733-8
  111. Sun C., Wang P., Dong W., Liu H., Sun J., Zhao L. // Aging (Albany NY). 2020. V. 12. № 11. P. 10 427–10 440. https://doi.org/10.18632/aging.103268
  112. Yang L., Peng X., Li Y., Zhang X., Ma Y., Wu C., Fan Q., Wei S., Li H., Liu J. // Mol. Cancer. 2019. V. 18. № 1. P. 78. https://doi.org/10.1186/s12943-019-0990-6
  113. Bagheri H.S., Mousavi M., Rezabakhsh A., Rezaie J., Rasta S.H., Nourazarian A., Avci Ç.B., Tajalli H., Talebi M., Oryan A., Khaksar M., Kazemi M., Nassiri S.M., Ghaderi S., Bagca B.G., Rahbarghazi R., Sokullu E. // Lasers Med. Sci. 2018. V. 33. № 5. P. 1131–1145. https://doi.org/10.1007/s10103-018-2495-8
  114. Jabbari N., Nawaz M., Rezaie J. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 15. P. 3649. https://doi.org/10.3390/ijms20153649
  115. Chiaradia E., Tancini B., Emiliani C., Delo F., Pellegrino R.M., Tognoloni A., Urbanelli L., Buratta S. // Cells. 2021. V. 10. № 7. P. 1763. https://doi.org/10.3390/cells10071763
  116. Gonzalez-King H., García N.A., Ontoria-Oviedo I., Ciria M., Montero J.A., Sepúlveda P. // Stem Cells. 2017. V. 35. № 7. P. 1747–1759. https://doi.org/10.1002/stem.2618
  117. Jeske R., Liu C., Duke L., Canonicco Castro M.L., Muok L., Arthur P., Singh M., Jung S., Sun L., Li Y. // Bioact. Mater. 2022. V. 25. P. 732–747. https://doi.org/10.1016/j.bioactmat.2022.07.004
  118. Wu B., Liu D.A., Guan L., Myint P.K., Chin L., Dang H., Xu Y., Ren J., Li T., Yu Z., Jabban S., Mills G.B., Nukpezah J., Chen Y.H., Furth E.E., Gimotty P.A., Wells R.G., Weaver V.M., Radhakrishnan R., Wang X.W., Guo W. // Nat. Cell Biol. 2023. V. 25. № 3. P. 415–424. https://doi.org/10.1038/s41556-023-01092-1
  119. Sinha S., Hoshino D., Hong N.H., Kirkbride K.C., Grega-Larson N.E., Seiki M., Tyska M.J., Weaver A.M. // J. Cell Biol. 2016. V. 214. № 2. P. 197–213. https://doi.org/10.1083/jcb.201601025
  120. Atienzar-Aroca S., Flores-Bellver M., Serrano-Heras G., Martinez-Gil N., Barcia J.M., Aparicio S., Perez-Cremades D., Garcia-Verdugo J.M., Diaz-Llopis M., Romero F.J., Sancho-Pelluz J. // J. Cell Mol. Med. 2016. V. 20. № 8. P. 1457–1466. https://doi.org/10.1111/jcmm.12834
  121. Fukuta T., Nishikawa A., Kogure K. // Biochem. Biophys. Rep. 2019. V. 21. P. 100713. https://doi.org/10.1016/j.bbrep.2019.100713
  122. Sterzenbach U., Putz U., Low L.H., Silke J., Tan S.S., Howitt J. // Mol. Ther. 2017. V. 25. № 6. P. 1269–1278. https://doi.org/10.1016/j.ymthe.2017.03.030
  123. Choi S., Yang Z., Wang Q., Qiao Z., Sun M., Wiggins J., Xiang S.H., Lu Q. // Sci. Adv. 2023. V. 9. № 4. P. eade2708. https://doi.org/10.1126/sciadv.ade2708
  124. Villarroya-Beltri C., Gutiérrez-Vázquez C., Sánchez-Cabo F., Pérez-Hernández D., Vázquez J., Martin-Cofreces N., Martinez-Herrera D.J., Pascual-Montano A., Mittelbrunn M., Sánchez-Madrid F. // Nat. Commun. 2013. V. 4. P. 2980. https://doi.org/10.1038/ncomms3980
  125. Zubarev I., Vladimirtsev D., Vorontsova M., Blatov I., Shevchenko K., Zvereva S., Lunev E.A., Faizuloev E., Barlev N. // Cells. 2021. V. 10. № 11. P. 3043. https://doi.org/10.3390/cells10113043
  126. Ginini L., Billan S., Fridman E., Gil Z. // Cells. 2022. V. 11. № 9. P. 1375. https://doi.org/10.3390/cells11091375
  127. Ohno S., Takanashi M., Sudo K., Ueda S., Ishikawa A., Matsuyama N., Fujita K., Mizutani T., Ohgi T., Ochiya T., Gotoh N., Kuroda M. // Mol. Ther. 2013. V. 21. № 1. P. 185–191. https://doi.org/10.1038/mt.2012.180
  128. Yin X., Jiang L.H. // Front. Cardiovasc. Med. 2023. V. 9. P. 1041481. https://doi.org/10.3389/fcvm.2022.1041481
  129. Salomon C., Ryan J., Sobrevia L., Kobayashi M., Ashman K., Mitchell M., Rice G.E. // PLoS One. 2013. V. 8. № 7. P. e68451. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0068451
  130. Gonzalez-King H., García N.A., Ontoria-Oviedo I., Ciria M., Montero J.A., Sepúlveda P. // Stem Cells. 2017. V. 35. № 7. P. 1747–1759. https://doi.org/10.1002/stem.2618
  131. Witwer K.W., Van Balkom B.W.M., Bruno S., Choo A., Dominici M., Gimona M., Hill A.F., De Kleijn D., Koh M., Lai R.C., Mitsialis S.A., Ortiz L.A., Rohde E., Asada T., Toh W.S., Weiss D.J., Zheng L., Giebel B., Lim S.K. // J. Extracell. Vesicles. 2019. V. 8. № 1. P. 1609206. https://doi.org/10.1080/20013078.2019.1609206
  132. Lai R.C., Tan S.S., Yeo R.W., Choo A.B., Reiner A.T., Su Y., Shen Y., Fu Z., Alexander L., Sze S.K., Lim S.K. // J. Extracell. Vesicles. 2016. V. 5. P. 29828. https://doi.org/10.3402/jev.v5.29828
  133. Dzhauari S., Basalova N., Primak A., Balabanyan V., Efimenko A., Skryabina M., Popov V., Velichko A., Bozov K., Akopyan Z., Malkov P., Stambolsky D., Tkachuk V., Karagyaur M. // Pharmaceutics. 2023. V. 15. № 6. P. 1608. https://doi.org/10.3390/pharmaceutics15061608
  134. Théry C., Kenneth W., Witwer K.W., Aikawa E. et al. // Journal of Extracellular Vesicles. 2018. V. 7. P. 1535750.https://doi.org/10.1080/20013078.2018.1535750

© Н.А. Басалова, С.С. Джауари, Ю.А. Юршев, А.Л. Примак, А.Ю. Ефименко, В.А. Ткачук, М.Н. Карагяур, 2023

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах