Morphometric characteristics of intramural autonomic nerve ganglia of the myenteric and submucosal plexuses of the small and large intestines in rats during postnatal ontogenesis

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

BACKGROUND: The morphology of intramural autonomic nerve ganglia of the myenteric (MP) and submucosal (SP) plexuses of the intestine in adult animals has been studied in sufficient detail, whereas data on age-related features of these structures remain limited.

AIM: This study aimed to investigate the morphometric characteristics of intramural autonomic nerve ganglia of the myenteric and submucosal plexuses of the small and large intestines in rats during postnatal ontogenesis.

METHODS: The study used male Wistar rats of different age groups: newborns; 10, 20, 30, and 60 days after birth; and 12 and 24 months of age. Immunohistochemical analysis was performed using fluorescently labeled antibodies to protein gene product 9.5 (PGP9.5).

RESULTS: During postnatal ontogenesis, the number of ganglia per 1 mm2 decreases, whereas the ganglion area increases in both the small and large intestines. The mean area of nerve ganglia in the MP of the small and large intestines increases from birth up to day 60, whereas in the SP, this increase occurs during the first 30 days of life. The mean density of ganglia per 1 mm2 in the MP decreases during the first 60 days in the small intestine and during 12 months in the large intestine. In the SP, this parameter decreased in both the small and large intestines during the first 60 days of life. The mean number of PGP9.5-immunoreactive neurons per ganglion in the MP remains unchanged during postnatal ontogenesis, whereas in the SP, it increases during the first 10 days after birth.

CONCLUSION: In postnatal ontogenesis, during the first 30 days of life, the size of ganglia in the MP and SP increases, whereas their density per unit surface of the small and large intestines decreases. The shape of ganglia and the number of neurons in the MP ganglia do not change during postnatal ontogenesis. In contrast to the MP of the small and large intestines in rats, the SP ganglia remain immature at birth, with the formation of the SP ganglion network during the first 10 days after birth.

About the authors

Petr M. Masliukov

Yaroslavl State Medical University

Author for correspondence.
Email: mpm@ysmu.ru
ORCID iD: 0000-0002-6230-5024
SPIN-code: 7676-0849

Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Yaroslavl

Antonina F. Budnik

Kabardino-Balkarian State University

Email: budnik74@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-3333-5865
SPIN-code: 3691-4817

Cand. Sci. (Medicine), Assistant Professor

Russian Federation, Nalchik

References

  1. Nozdrachev AD. A brief history of Russian research on the autonomic nervous system. Anat Rec (Hoboken). 2023;306(9):2230–2248. doi: 10.1002/ar.24944 EDN: JOOKZP
  2. Furness JB. Comparative and evolutionary aspects of the digestive system and its enteric nervous system control. Adv Exp Med Biol. 2022;1383:165–177. doi: 10.1007/978-3-031-05843-1_16
  3. Fung C, Vanden Berghe P. Functional circuits and signal processing in the enteric nervous system. Cell Mol Life Sci. 2020;77(22):4505–4522. doi: 10.1007/s00018-020-03543-6 EDN: FJKRTL
  4. Furness JB, Stebbing MJ. The first brain: Species comparisons and evolutionary implications for the enteric and central nervous systems. Neurogastroenterol Motil. 2018;30(2). doi: 10.1111/nmo.13234 EDN: YDLCEX
  5. Eisenberg JD, Bradley RP, Graham KD, et al. Three-dimensional imaging of the enteric nervous system in human pediatric colon reveals new features of Hirschsprung’s disease. Gastroenterology. 2024;167(3):547–559. doi: 10.1053/j.gastro.2024.02.045 EDN: MGRGXW
  6. Fujiwara N, Miyahara K, Lee D, et al. A novel mouse model of intestinal neuronal dysplasia: Visualization of the enteric nervous system. Pediatr Surg Int. 2023;39(1):298. doi: 10.1007/s00383-023-05585-w EDN: KTKTQC
  7. Tikhonov EA, Makarova OV, Golichenkov VA. Age-dependent changes of myenteric nervous plexus histoarchitectonics in proximal and distal colon of Wistar rats. Journal of Anatomy and Histopathology. 2017;6(3):75–81. doi: 10.18499/2225-7357-2017-6-3-75-81 EDN: ZPDAQZ
  8. Chumasov EI, Maistrenko NA, Romashchenko PN, et al. Immunohistochemical study of the sympathetic innervation of the colon in chronic slow-transit constipation. Experimental and Clinical Gastroenterology. 2022;11(207):191–197. doi: 10.31146/1682-8658-ecg-207-11-191-197 EDN: PXTDXG
  9. Chumasov EI, Petrova ES, Korzhevskii DE. Study of the rat duodenal innervation using neural immunohistochemical markers. I.M. Sechenov Russian Journal of Physiology. 2020;106(7):853–865. doi: 10.31857/S086981392007002X EDN: XGGZHF
  10. Masliukov PM. Sympathetic neurons of the cat stellate ganglion in postnatal ontogenesis: morphometric analysis. Auton Neurosci. 2001;89(1-2):48–53. doi: 10.1016/S1566-0702(01)00246-6 EDN: LGSPQN
  11. Nagy N, Goldstein AM. Enteric nervous system development: A crest cell’s journey from neural tube to colon. Semin Cell Dev Biol. 2017;66:94–106. doi: 10.1016/j.semcdb.2017.01.006
  12. Masliukov PM, Budnik AF, Nozdrachev AD. Neurochemical features of metasympathetic system ganglia in the course of ontogenesis. Advances in Gerontology. 2017;30(3):347–355. (In Russ.)
  13. Rao M, Gershon MD. Enteric nervous system development: what could possibly go wrong? Nat Rev Neurosci. 2018;19(9):552–565. doi: 10.1038/s41583-018-0041-0
  14. Wallace AS, Burns AJ. Development of the enteric nervous system, smooth muscle and interstitial cells of Cajal in the human gastrointestinal tract. Cell Tissue Res. 2005;319(3):367–382. doi: 10.1007/s00441-004-1023-2 EDN: QSBYRU
  15. Budnik AF, Aryaeva D, Vyshnyakova P, Masliukov PM. Age related changes of neuropeptide Y-ergic system in the rat duodenum. Neuropeptides. 2020;80:101982. doi: 10.1016/j.npep.2019.101982 EDN: HLIGYM
  16. Festing MF, Overend P, Gaines Das R, et al. The design of animal experiments: reducing the use of animals in research through better experimental design (Laboratory Animal Handbooks). London: Royal Society of Medicine Press Limited; 2002.
  17. Avtandilov GG. Medical morphometry. A Practical Guide. Moscow: Meditsina; 1990. (In Russ.)
  18. Schäfer KH, Hänsgen A, Mestres P. Morphological changes of the myenteric plexus during early postnatal development of the rat. Anat Rec. 1999;256(1):20–28. doi: 10.1002/(SICI)1097-0185(19990901)256:1<20::AID-AR4>3.0.CO;2-8
  19. Saffrey MJ. Cellular changes in the enteric nervous system during ageing. Dev Biol. 2013;382(1):344–355. doi: 10.1016/j.ydbio.2013.03.015
  20. Peck CJ, Samsuria SD, Harrington AM, et al. Fall in density, but not number of myenteric neurons and circular muscle nerve fibres in guinea-pig colon with ageing. Neurogastroenterol Motil. 2009;21(10):1075-e90. doi: 10.1111/j.1365-2982.2009.01349.x
  21. Phillips RJ, Kieffer EJ, Powley TL. Aging of the myenteric plexus: neuronal loss is specific to cholinergic neurons. Auton Neurosci. 2003;106(2):69–83. doi: 10.1016/S1566-0702(03)00072-9
  22. Budnik AF, Masliukov PM. Postnatal development of the enteric neurons expressing neuronal nitric oxide synthase. Anat Rec (Hoboken). 2023;306(9):2276–2291. doi: 10.1002/ar.24947 EDN: FDQLJQ

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. PGP9.5-immunoreactive neurons in the myenteric plexus ganglia of the small intestine in rats: a, newborn; b, postnatal day 10; c, postnatal day 30; d, 24 months of age. Cy3 fluorescence, scale bar: 50 μm.

Download (269KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. PGP9.5-immunoreactive neurons in the submucosal plexus ganglia of the small intestine in rats: a, newborn; b, postnatal day 10; c, postnatal day 30; d, 24 months of age. Cy3 fluorescence, scale bar: 50 μm.

Download (233KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Diagram of changes in mean ganglion area (μm2) in the myenteric and submucosal plexuses of the small and large intestines in rats during postnatal ontogenesis. *p < 0.05 compared with the myenteric plexus of the small intestine; #p < 0.05 compared with the submucosal plexus of the small intestine.

Download (214KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Diagram of changes in ganglion density (N/mm2) in the myenteric and submucosal plexuses of the small and large intestines in rats during postnatal ontogenesis: MP, myenteric plexus; SP, submucosal plexus; *p < 0.05 compared with the myenteric plexus of the small intestine; #p < 0.05 compared with the submucosal plexus of the small intestine.

Download (177KB)
Indexing metadata
6. Fig. 5. Diagram of changes in the number of neurons per ganglion in the myenteric and submucosal plexuses of the small and large intestines in rats during postnatal ontogenesis: MP, myenteric plexus; SP, submucosal plexus; *p < 0.05 compared with the myenteric plexus of the small intestine; #p < 0.05 compared with the submucosal plexus of the small intestine.

Download (258KB)
Indexing metadata
7. Fig. 6. Diagram of changes in mean neuronal cross-sectional area in the myenteric and submucosal plexuses of the small and large intestines in rats during postnatal ontogenesis: MP, myenteric plexus; SP, submucosal plexus; *p < 0.05 compared with the myenteric plexus.

Download (263KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Eco-Vector

License URL: https://eco-vector.com/for_authors.php#07

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».