Diversity of alleles of the main histocompatibility complex in the striped field mouse (Apodemus agrarius Pallas, 1971) in the Moscow parks

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Among a number of stress factors affecting mammals in urban environments, a high parasite load plays an important role. The resistance of a population to this factor can be assessed by the allelic diversity of certain genes, for example, the major histocompatibility complex (MHC), which play a key role in the immune defense. We analyzed the allelic diversity of exon 2 of the DRB gene in striped field mouse populations in four parks in Moscow. Using amplicon sequencing of the target fragment on the Illumina NovaSeq 6000 platform, 27 alleles were discovered, nine of which were common to those known for the bank vole. The largest number of alleles, including unique ones, were noted in the least urbanized of the studied areas with a multispecies community of small mammals (Bitsevsky Park). Also, the greatest diversity of individual genotypes and a relatively smaller number of alleles in the individual’s genotype were observed here. In the other three parks, located in areas with a higher degree of urbanization, the number of alleles represented in the population and the diversity of individual genotypes were smaller, but the number of alleles represented in the genotype of one individual was higher. In the most urbanized area, in the absence of other small mammal species in the community (Neskuchny Garden), the absence of neutral variability was noted – each of the alleles present in the population encoded a unique amino acid sequence with an inherent variant of the antigen-binding site. It is assumed that these differences reflect the ways of adaptation depending on the degree of anthropogenic pressure. An assessment of the similarity of populations based on the presence of common alleles showed greater similarity in pairs from the right (Neskuchny Garden and Bitsevsky Park) and from the left (Terletsky Park and the Main Botanical Garden) banks of the Moscow river which may reflect the historical connection of these territories.

Full Text

Restricted Access

About the authors

N. Y. Feoktistova

A.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: feoktistovanyu@gmail.com
Russian Federation, 33 Leninsky pr., Moscow, 119071

T. N. Karmanova

A.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution of the Russian Academy of Sciences

Email: feoktistovanyu@gmail.com
Russian Federation, 33 Leninsky pr., Moscow, 119071

I. G. Meschersky

A.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution of the Russian Academy of Sciences

Email: feoktistovanyu@gmail.com
Russian Federation, 33 Leninsky pr., Moscow, 119071

S. I. Meschersky

A.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution of the Russian Academy of Sciences

Email: feoktistovanyu@gmail.com
Russian Federation, 33 Leninsky pr., Moscow, 119071

A. V. Surov

A.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution of the Russian Academy of Sciences

Email: feoktistovanyu@gmail.com
Russian Federation, 33 Leninsky pr., Moscow, 119071

References

  1. Андреевских А.В. Эколого-физиологические и этологические адаптации полевой мыши (Apodemus agrarius Pall.) в городской среде. Автореф. дис. … канд. биол. наук. Томский государственный университет, 2012. Томск. 24 с.
  2. Баруш В. Синантропизация и синурбанизация позвоночных животных как процесс формирования связей между популяциями животных и человеком // Studia Geographica (Brno), 1980. V. 71. № 1. С. 1–25.
  3. Гливич И. Исследования процесса синурбанизации животных на примере городских популяций // Studia Geographica (Brno), 1980. V. 71. № 1. С. 95–104.
  4. Исаков Ю. Изменение условий жизни животных в Москве в связи с ростом и благоустройством города // Животное население Москвы и Подмосковья, 1967 С. 74–79.
  5. Карасева Е.В., Телицына А.Ю., Самойлов Б.Л. Млекопитающие Москвы в прошлом и настоящем. М.: Наука, 1999. 246 с.
  6. Карманова Т., Горелышева Д. Гельминтофауна мышевидных грызунов на территории г. Москвы // Поволжский экологический журнал, 2022. № 2. С. 135–149. https://doi.org/10.35885/1684-7318-2022-2-135-149
  7. Карманова Т.Н., Феоктистова Н.Ю., Фетисова Е.-Е.А., Мосалов А.А., Суров А.В. Экология города: ретроспективы и перспективы изучения // Журнал общей биологии, 2021. Т. 82. № 3. С. 163–174. https://doi.org/10.31857/S0044459621030039
  8. Клауснитцер Б. Экология городской фауны. М.: Мир, 1990. 270 с.
  9. Ключник Н., Старостина А. О несинантропных видах грызунов Ленинграда // Зоологический журнал., 1963. Т. 42. № 10. С. 1554–1560.
  10. Кузнецов Б.А. Предварительный обзор стационарного распространения позвоночных в Погонно-Лосиноостровском лесничестве // Тр. по лесн. опытн. делу, 1928. Т. 4. № 68. С. 15–36.
  11. Огнев С.И. Fauna Mosquensis. Опыт описания фауны Московской губернии.т. 1. Млекопитающие ч. 1. Chiroptera, Insectivora, Rodentia. М: Изд. Комиссии по исслед. фауны Моск. Губерн, 1913. 310 с.
  12. Паровщиков В.Я. Очерк фауны Тимирязевской c/х академии // Всерос. об-во охраны природы. Т. 8. Ч. 2. 1941. С. 304–310.
  13. Петров В., Леонтьева М., Соловьев Ю., Лисин С., Прокопьева Н. К изучению фауны и экологии грызунов большого города // Грызуны: Материалы 5-го Всесоюзного совещания, 1980. С. 434–435.
  14. Суров А.В., Карманова Т.Н., Кацман Е.А., Зайцева Е.А., Феоктистова Н.Ю. От агрофила к синурбисту: как обыкновенный хомяк (Cricetus cricetus) осваивает городскую среду // Зоологический журнал, 2023. Т. 102. № 4. С. 453–465. doi: 10.31857/S0044513423040153
  15. Терехова В.А. Биодиагностика и оценка воздействий на окружающую среду: учебное пособие. М.: ГЕОС, 2023. 102 с. doi: 10.55959/MSU0137-0944-17-2023-78-2-35-45
  16. Тихонова Г.Н., Тихонов И.А. Биотопическое распределение и особенности размножения фоновых видов грызунов на северо-востоке Московской области // Зоологический журнал, 2003. Т. 82. № 11. С. 1357–1367.
  17. Тихонова Г.Н., Тихонов И.А., Богомолов П.Л., Бодяк Н.Д., Суров А.В., Распределение мелких млекопитающих и типизация незастроенных территорий г. Москвы // Успехи современной биологии, 1997. Т. 117. № 2. С. 218–239.
  18. Тихонова Г.Н., Тихонов И.А., Суров А.В., Богомолов П.Л., Котенкова Е.В., Экологические аспекты формирования фауны мелких млекопитающих урбанистических территорий Средней полосы России. М.: Товарищество научных изданий КМК, 2012. 373 с.
  19. Транквилевский Д.В., Царенко В.А., Жуков В.И. Современное состояние эпизоотологического мониторинга за природными очагами инфекций в Российской Федерации // Медицинская паразитология и паразитарные болезни, 2016. № 2. C. 19–24.
  20. Феоктистова Н.Ю., Мещерский И.Г., Карманова Т.Н., Гуреева А.В., Суров А.В. Разнообразие аллелей главного комплекса гистосовместимости у обыкновенного хомяка (Cricetus cricetus) в городской и сельской популяциях // Известия РАН, сер. биологическая, 2022. № 5. С. 470–481. https://doi.org/10.31857/S1026347022050079
  21. Хляп Л.А., Кучерук В.В., Тупикова Н.В., Варшавский А.А. Оценка разнообразия грызунов населенных пунктов. Животные в городе. Мат-лы науч.-практ. конф. М.: ИПЭЭ РАН, 2003. С. 26–29
  22. Черноусова Н.Ф. Гельминтоценозы грызунов в трансформированных урбанизацией лесных экосистемах // Фундаментальные исследования, 2013. № 10. С. 1770–1777.
  23. Acevedo-Whitehouse K., Cunningham A.A. Is MHC enough for understanding wildlife immunogenetics? // Trends in Ecology and Evolution, 2006. V. 21. № 8. P. 433–438. 10.1016/j.tree.2006.05.010' target='_blank'>https://doi: 10.1016/j.tree.2006.05.010
  24. Adamczewska-Andrzejewska K., Mackin-Rogalska R., Nabaglo L. The effect of urbanization on density and population structure of Apodemus agrarius (Pallas, 1771) // Polish ecological studies, 1988. V. 14. № 1–2. P. 197–211.
  25. Bandelt H.-J., Forster P., Röhl A. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies // Molecular biology and evolution, 1999. V. 16. № 1. P. 37–48. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a026036
  26. Bernatchez L., Landry C. MHC studies in nonmodel vertebrates: what have we learned about natural selection in 15 years? // Journal of Evolutionary Biology, 2003. V. 16. № 3. P. 363–377. https://doi.org/10.1046/j.1420-9101.2003.00531.x
  27. Biedrzycka A., Kloch A., Buczek M., Radwan J. Major histocompatibility complex DRB genes and blood parasite loads in fragmented populations of the spotted suslik Spermophilus suslicus // Mammalian Biology, 2011. V. 76. № 6. P. 672–677. https://doi.org/10.1016/j.mambio.2011.05.002
  28. Brown, J.H., Jardetzky, T.S., Gorga, J.C., Stern, L.J., Ur ban, R.G., Strominger, J.L., Wiley, D.C., Three-dimensional structure of the human class II histocompatibility antigen HLA-DR1, Nature. 1993. vol. 364, № 6432, P. 33–39. https://doi.org/10.1038/364033a0
  29. Bushnell B., Rood J., Singer E. BBMerge–accurate paired shotgun read merging via overlap // PloS one , 2017. V. 12. № 10. e0185056. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0185056
  30. Chao A., Ma K., Hsieh T., Chiu C.-H., User’s guide for online program SpadeR (Species-richness prediction and diversity estimation in R) / National Tsing Hua University, Hsinchu, Taiwan, 2016. 88 p.
  31. Dearborn D.C., Warren S., Hailer F. Meta‐analysis of major histocompatibility complex (MHC) class IIA reveals polymorphism and positive selection in many vertebrate species // Molecular ecology,2022. V. 31. № 24. P. 6390–6406. https://doi.org/10.1111/mec.16726
  32. Doherty P.C., Zinkernagel R.M. Enhanced immunological surveillance in mice heterozygous at the H-2 gene complex // Nature,1975. V. 256. № 5512. P. 50–52. https://doi.org/10.1038/256050a0
  33. Edgar, R.C. Search and clustering orders of magnitude faster than BLAST. Bioinformatics, 2010. T. 26. № 19. P. 2460-2461. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btq461
  34. Edgar, R.C. UNOISE2: improved error-correction for Illumina 16S and ITS amplicon sequencing. BioRxiv, 2016. P. 081257. https://doi.org/10.1101/081257
  35. Figueroa F., Gúnther E., Klein J. MHC polymorphism pre-dating speciation // Nature, 1988. V. 335. № 6187. P. 265–267. https://doi.org/10.1038/335265a0
  36. Gigliotti A.K., Bowen W.D., Hammill M.O., Puryear W.B., Runstadler J., Wenzel F.W., Cammen K.M., Sequence diversity and differences at the highly duplicated MHC-I gene reflect viral susceptibility in sympatric pinniped species // Journal of Heredity, 2022 V. 113. № 5. P. 525–537. https://doi.org/10.1093/jhered/esac030
  37. Gliwicz J. Ecological aspect of synurbanization of the striped field mouse, Apodemus agrarius // Wiadomosci Ekologiczne, 1980.. V. 26. P. 117–124.
  38. Gortat T., Rutkowski R., Gryczynska-Siemiatkowska A., Kozakiewicz A., Kozakiewicz M. Genetic structure in urban and rural populations of Apodemus agrarius in Poland // Mammalian Biology, 2013. V. 78. № 3. P. 171–177. https://doi.org/10.1016/j.mambio.2012.07.155
  39. Harris S.E., Munshi-South J., Obergfell C., O’Neill R. Signatures of Rapid Evolution in Urban and Rural Transcriptomes of White-Footed Mice (Peromyscus leucopus) in the New York Metropolitan Area // Plos One, 2013. V. 8. № 8. 10.1371/journal.pone.0074938. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0074938
  40. Harris S.E., Munshi‐South J. Signatures of positive selection and local adaptation to urbanization in white‐footed mice (Peromyscus leucopus) // Molecular Ecology, 2017. V. 26. № 22. P. 6336–6350. https://doi.org/10.1111/mec.14369
  41. Janeway C.A. How the immune system works to protect the host from infection: a personal view // Proceedings of the National Academy of Sciences , 2001. V. 98. № 13. P. 7461–7468. https://doi.org/10.1073/pnas.13120299
  42. Johnson M.T.J., Munshi-South J. Evolution of life in urban environments // Science , 2017. V. 358. № 6363. https://doi.org/10.1126/science.aam8327
  43. Jones D.T., Taylor W.R., Thornton J.M. The rapid generation of mutation data matrices from protein sequences. Computer Applications in the Biosciences, 1992. V. 8. № 3. P. 275–282. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/8.3.275
  44. Khlyap L., Glass G., Kosoy M., Rodents in urban ecosystems of Russia and the USA //Rodents: Habitat, Pathology and Environmental Impact S.D. / Ed. Triunveri A., Scalise D . Nova Science Pub Inc. 2012. P. 1–22.
  45. Klawitter J. Zur Verbreitung der Fledermamause in Berlin (West) von 1945-1976 // Myotis, 1976. № 14. S. 3–14.
  46. Klein J. Origin of major histocompatibility complex polymorphism: the trans-species hypothesis // Human immunology,1987. V. 19. № 3. P. 155–162.
  47. Klein J., Sato A., Nikolaidis N.MHC, TSP, and the origin of species: from immunogenetics to evolutionary genetics // Annu. Rev. Genet., 2007. V. 41. № 1. P. 281–304. https://doi.org/10.1146/annurev.genet.41.110306.130137
  48. Klenke R. Okofaunistische Unterschiedlicher Habitatinsein in Leipzig // Wiss. Karl-Marx-Univ. Leipzig. Math.-naturwiss., 1986. R. Bd. 34. № 6. S. 607–618. https://doi.org/10.1089/vbz.2014.1629
  49. Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz C., Tamura K. MEGA X: molecular evolutionary genetics analysis across computing platforms // Molecular biology and evolution, 2018. V. 35. № 6. P. 1547. doi: 10.1093/molbev/msy096
  50. Lahr E.C., Dunn R.R., Frank S.D. Getting ahead of the curve: cities as surrogates for global change // Proc. R. Soc. B-Biol. Sci., 2018. V. 285. №. 1882. P. 20180643. https://doi.org/10.1098/rspb.2018.0643
  51. Lighten J., Papadopulos A.S., Mohammed R.S., Ward B.J., G. Paterson I., Baillie L., Bradbury I.R., Hendry A.P., Bentzen P., Oosterhaut C., Evolutionary genetics of immunological supertypes reveals two faces of the Red Queen // Nature communications, 2017. V. 8. № 1. P. 1294. https://doi.org/10.1038/s41467-017-01183-2
  52. Luniak M. Synurbization – adaptation of animal wildlife to urban development. 4th International Urban Wildlife Symposium Tucson, Univ. of Arizona, 2004. P. 50–55.
  53. Matzaraki, V., Kumar, V., Wijmenga, C., Zhernakova, A. The MHC locus and genetic susceptibility to autoimmune and infectious diseases. Genome biology, 2017. T. 18. P. 1–21. https://doi.org/10.1186/s13059-017-1207-1McDonnell M.J., MacGregor-Fors I. The ecological future of cities // Science, 2016. V. 352. № 6288. P. 936–938. https://doi.org/:10.1126/science.aaf3630
  54. Migalska M., Przesmycka K., Alsarraf M., Bajer A., Behnke‐Borowczyk J., Grzybek M., Behnke J.M., Radwan J. Long term patterns of association between MHC and helminth burdens in the bank vole support Red Queen dynamics // Molecular Ecology, 2022. V. 31. № 12. P. 3400–3415. https://doi.org/10.1111/mec.16486
  55. Nei M, Gojobori T. Simple methods for estimating the numbers of synonymous and nonsynonymous nucleotide substitutions // Molecular Biology and Evolution, 1986. V. 3 № 8. P. 418–426. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a040410
  56. Pelikan J., Homolka M., Zeida J. Мелкие млекопитающие городской агломерации на примере города Брно // Studia geographica, 1980. V. 71. № 1. P. 95–105.
  57. Petrosyan V., Dinets V., Osipov F., Dergunova N., Khlyap L. Range Dynamics of Striped Field Mouse (Apodemus agrarius) in Northern Eurasia under Global Climate Change Based on Ensemble Species Distribution Models // Biology, 2023. V. 12. № 7. http://10.3390/biology12071034.
  58. Radwan J., Biedrzycka A., Babik W. Does reduced MHC diversity decrease viability of vertebrate populations? // Biological conservation, 2010. V. 143. № 3. P. 537–544. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2009.07.026
  59. Richman A.D., Herrera L.G., Nash D., Schierup M.H. Relative roles of mutation and recombination in generating allelic polymorphism at an MHC class II locus in Peromyscus maniculatus // Genetics Research, 2003. V. 82. № 2. P. 89–99. https://doi.org/10.1017/S0016672303006347
  60. Schilthuizen M. Darwin comes to town. How the Urban Jungle Drives Evolution, 2018. London: Quercus Edition Ltd. 344 p.
  61. Shiina T., Yamada Y., Aarnink A., Suzuki S., Masuya A., Ito S., Ido D., Yamanaka H., Iwatani C., Tsuchiya H., Ishigaki H., Itoh Y., Ogasawara K., Kulski J.K., Blancher A., 2015. Discovery of novel MHC-class I alleles and haplotypes in Filipino cynomolgus macaques (Macaca fascicularis) by pyrosequencing and Sanger sequencing // Immunogenetics. V. 67. № 10. P. 563–578. https://doi.org/10.1007/s00251-015-0867-9
  62. Smulders M.J.M., Snoek L.B., Booy G., Vosman B. Complete loss of MHC genetic diversity in the Common Hamster (Cricetus cricetus) population in The Netherlands. Consequences for conservation strategies // Conserv Genet., 2003. № 4. P. 441–451. https://doi.org/10.1023/A:1024767114707
  63. Sommer S. The importance of immune gene variability (MHC) in evolutionary ecology and conservation // Frontiers in zoology, 2005. V. 2. № 1. P. 1–18. https://doi.org/10.1186/1742-9994-2-16
  64. Sutherland W.J., Freckleton R.P., Godfray H.C.J., Beissinger S.R., Benton T., Cameron D.D., Carmel Y., Coomes D.A., Coulson T. ,Emmerson M. C. , Hails R.S., Hays G.C., Hodgson D.J. , Hutchings M.J., Johnson D., Jones J.P. G., Keeling M.J., Kokko H., Kunin W.E., Lambin X. , Lewis O.T., Malhi Y., Mieszkowska N., Milner-Gulland E. J., Norris K., Phillimore A.B., Purves D.W., Reid J.M. , Reuman D.C.,Thompson K., Travis J.M. J., Turnbull L.A., Wardle D.A., Wiegand T. Identification of 100 fundamental ecological questions // Journal of Ecology, 2013. V. 101. № 1. P. 58–67. https://doi.org/10.1111/1365-2745.12025
  65. United Nations World Urbanization Prospects: The 2018 Revision, 2018.
  66. Villesen P. FaBox: an online toolbox for fasta sequences // Mol Ecol Notes, 2007. V. 7. № 6. P. 965–968. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2007.01821.x
  67. Winternitz J.C., Wares J.P. Duplication and population dynamics shape historic patterns of selection and genetic variation at the major histocompatibility complex in rodents // Ecology and Evolution, 2013. V. 3. № 6. P. 1552–1568. https://doi.org/10.1002/ece3.567
  68. Zhou J., Zhang X., Shen L. Urbanization bubble: Four quadrants measurement model // Cities , 2015. V. 46. P. 8–15. https://doi.org/10.1016/j.cities.2015.04.007

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Map of Moscow. Concentric circles indicate urbanization zones from the center to the periphery (I-VI zones). Circular diagrams show the diversity of alleles of exon 2 of the DRB gene in field mice in four parks of the city. The size of the diagrams corresponds to the number of alleles found in each park. The proportion of common alleles in all four parks is shown in black. The proportion of unique alleles in each park is shown in the corresponding color: Neskuchny Garden - red, Terletsky Park - yellow, Tsitsin Main Botanical Garden - pink, Bitsevsky Forest Park - green. The proportion of common alleles between two parks is shown in gray.

Download (949KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Median network of alleles of exon 2 of the DRB gene of field mice in four parks of Moscow. The alleles found in Neskuchny Garden are shown in red, in Terletsky Park in yellow, in the Main Botanical Garden named after N.V. Tsitsin in pink, and in Bitsevsky Forest Park in green. Alleles common to two parks are shown in two colors, those common to three parks are shown in three colors, and those common to four parks are shown in four colors.

Download (115KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Median network of amino acid sequences of field mice in four parks of Moscow. Color legend – see Fig. 2.

Download (111KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».