Morphological features of hedgehogs Erinaceus europaeus and E. roumanicus from the contact zone of the Moscow region

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

The variability of cranial traits of genotyped hedgehogs Erinaceus europaeus and E. roumanicus was studied in the contact zone of Moscow region, where both species interbreed, producing viable offspring. Discriminant analysis and principal component analysis showed that the distribution of the genetically pure individuals of E. roumanicus and E. europaeus in the contact zone is close to that of pure allopatric populations. Hedgehogs with a mixed genotype in craniological traits look like E. roumanicus, which correlates with the predominance of the genes of the latter species in their genotypes; in particular, most of them are backcrosses to E. roumanicus. Thus, reliable morphological identification of hedgehogs in the hybridization zone is impossible, since backcrosses to E. roumanicus are extremely close to genetically pure representatives of this species.

Full Text

Restricted Access

About the authors

Е. I. Zolotareva

Federal State Budgetary Institution of Science Federal Research Centre Southern Scientific Centre of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: kate.matthews@yandex.ru
Russian Federation, Rostov-on-Don

V. S. Lebedev

Moscow State University

Email: kate.matthews@yandex.ru

Zoological Museum

Russian Federation, Moscow

M. V. Rutovskaya

Severtsov Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of Sciences

Email: kate.matthews@yandex.ru
Russian Federation, Moscow

N. Y. Feoktistova

Severtsov Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of Sciences

Email: kate.matthews@yandex.ru
Russian Federation, Moscow

A. V. Surov

Severtsov Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of Sciences

Email: kate.matthews@yandex.ru
Russian Federation, Moscow

A. A. Bannikova

Lomonosov Moscow State University

Email: kate.matthews@yandex.ru

Биологический факультет

Russian Federation, Moscow

References

  1. Бажанов В. С. Гибриды сусликов (к вопросу о межвидовой гибридизации в природе) // Доклады АН СССР. 1944. Т. 13. № 7. С. 321–322.
  2. Богданов А. С., Банникова А. А., Пирусский Ю. М., Формозов Н. А. Первое генетическое свидетельство гибридизации обыкновенного и южного ежей (Erinaceus europaeus и Erinaceus roumanicus) в Подмосковье // Известия РАН. Серия биологическая. 2009. № 6. С. 760–765.
  3. Боркин Л. Я., Литвинчук С. Н. Гибридизация, видообразование и систематика животных // Труды Зоологического института РАН. 2013. Приложение № 2. С. 83–139.
  4. Зайцев М. В. Географическая изменчивость краниологических признаков и некоторые вопросы систематики ежей подрода Erinaceus (Mamallia, Erinaceinae) // Тр.ЗИН АН СССР. 1982. № 115. С. 92–117.
  5. Зайцев М. В. К систематике и диагностике ежей подрода Erinaceus (MAMMALIA, ERINACEINAE) фауны CCCP // Зоологический журнал. 1984. Т. 63. № 5. С. 720–730.
  6. Лавренченко Л. А. Гибридогенное видообразование у млекопитающих: иллюзия или реальность? // Журнал Общей биологии. 2013. Т. 74. № 4. С. 53–267.
  7. Лисенкова А. А., Лебедев В. С., Ундрахбаяр Э., Богатырева В. Ю., Мельникова М. Н., Назаров Р. А., Роговин К. А., Суров А. В., Шенброт Г. И., Банникова А. А. Филогения видового комплекса Dipus saggita по результатам секвенирования ядерных генов // Доклады Российской академии наук. Науки о жизни. 2023. Т. 509. № 1. С. 155–160. doi: 10.31857/S2686738922700159
  8. Монахов В. Г. Видоспецифичность строения фронтальной части черепа у соболя (Martes zibellina) и куницы лесной (Martes martes). Зоологический журнал. 2020. Т. 99. № 11. С. 1298–1306. doi: 10.31857/S0044513420080073
  9. Монахов В. Г., Успенская О. Д. К морфологической определенности гибрида соболя и лесной куницы //Доклады Академии Наук. 2013. Т. 448. № 6. С. 732–736. doi: 10.7868/S0869565213060261
  10. Павлинин В. Н. Тобольский соболь. Свердловск: Б. и., 1963. 112 с.
  11. Рожнов В. В., Пищулина С. Л., Мещерский И. Г., Симакин Л. В. О соотношении фенотипа и генотипа соболя и лесной куницы в зоне симпатрии на северном Урале // Вестник Московского Университета, сер. 16, Биология. 2013. № 3. С. 23–26. https://doi.org/10.1234/XXXX-XXXX-2013-3-23-26
  12. Саварин А. А. Об изменчивости брегматической кости в черепе северного белогрудого ежа (Erinaceus concolor roumanicus) с территории Беларуси // Экосистемы, их оптимизация и охрана. 2013. № 8. С. 114–122.
  13. Темботова Ф. А. Сверхкомплектность черепа ежей (ERINACEIDAE, INSECTIVORA) России и прилежащих территорий // Зоологический журнал. 1999. Т. 78. № 1. С. 69–77.
  14. Юргенсон И. Б. Кидас – гибрид соболя и куницы // Тр. Печоро-Илычского заповедника. 1947. № 5. С. 145–179.
  15. Eliášová K., Lucas Lledó J. I., Grau J. H., Loudová M., Bannikova A. A., Zolotareva K. I., Beneš V, Hulva P, Černá Bolfíková B. Contrasting levels of hybridization acrossthe two contact zones between two hedgehog species revealed by genome-wide SNP data // Heredity. 2022. V. 129. № 5. P. 305–315. doi: 10.1038/s41437-022-00567-5.
  16. Anderson E. C., Thompson E. A. A model-based method for identifying species hybrids using multilocus genetic data // Genetics. 2002. V. 160. P. 1217–1229. doi: 10.1093/genetics/160.3.1217
  17. Ermakov O. A., Surin V. L., Titov S. V., Tagiev A. F., Luk’yanenko A.V., Formozov N. A. A molecular genetic study of hybridization in four species of ground squirrels (Spermophillus: Rodentia, Sciuridae) // Russian Jornal of Genetics. 2002. V. 38. №7. P. 950–964. doi: 10.1023/A:1016395722664
  18. Ferreira M. S., Jones M. R., Callahan C. M., Farelo L., Tolesa Z., Suchentrunk F., Boursot P., Mills L. S., Alves P. C., Good J. M., Melo- Ferreira J. The legacy of recurrent introgression during the radiation of hares // Systematic Biology. 2021. V. 70. P. 593–607. https:// doi. org/ 10. 1093/ sysbio/ syaa088
  19. Hrabe V. Variation in cranial measurements of Erinaceus europaeus occidentalis (Insectivora, Mammalia) // Ibidem. 1976. V. 25. № 4. P. 303–314.
  20. Kratochvil J. Zur Kenntnis der Igel der Gattung Erinaceus inder SSR (Insectivora, Mamm.) // Zoologicke Listy. 1975. V. 24. P. 297–312.
  21. Liu J., Yu L., Arnold M. L., Wu C. H., Wu S. F., Lu X., Zhang Y. P. Reticulate evolution: Frequent introgressive hy-bridization among Chinese hares (genus Lepus) revealed by analyses of multiple mitochondrial and nuclear DNA loci // BMC Evolutionary Biology. 2011. V. 11. P. 223. https:// doi. Org/ 10. 1186/ 1471–2148–11–223
  22. Poduschka W, Poduschka C. Kreuzungsversuche an mitteleuroäischen // Igeln Saügetierkdl Mitt. 1983. V. 3. P. 1–12.
  23. Rodl P. Unterscheidungsmerkmale am Schädel bei Erinaceus europaeus Linne 1758 und Erinaceus roumanicus Barret-Hamilton 1900 // Lynx. 1966. V. 6. № 1. P. 131–138.
  24. Shan W.-J., Li Z.-R., Dai H.-Y., P.-C. Dong, Y.-C. Zhang, Taxonomic status of hares (Lepus spp.) in Xinjiang, China (Lagomorpha: Leporidae): An integrative approach // Zoologica Scripta. 2024. V. 53. P. 282–298. doi: 10.1002/adma.201803144
  25. Weiß C. H. StatSoft, Inc. Tulsa, OK.: STATISTICA, version 8 // AstA. 2007. V. 91. P. 339–341.
  26. www.statsoft.com
  27. Wolf P. Unterscheidungsmerkmale am Unterkiefer von Erinaceus europaeus L. und Erinaceus concolor Martin // Ann, Natur. Mus. Wien. 1976. V. 80. № 4. P. 337–341.
  28. Zolotareva K. I., Belokon M. M., Belokon Y. S., Rutovskaya M. V., Hlyap L. A., Starykov V. P., Politov D. V., Lebedev V. S., Bannikova A. A. Genetic diversity and structure of the hedgehogs Erinaceus europaeus and Erinaceus roumanicus: evidence for ongoing hybridization in Eastern Europe // Biological Journal of the Linnean Society. 2021. V.132. P. 174–195. doi: 10.1093/biolinnean/blaa135

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Localities and species affiliation of typed samples (based on molecular and morphological data). Erinaceus roumanicus – Bryansk region (1, 3, 18, 19), Volgograd region (84), Voronezh region (53, 54, 62, 68, 69), Kaluga region (27, 28, 30–31, 36, 37), Kirov region (91–94, 97), Krasnodar region (45, 50, 51, 65), Kurgan region (108–111, 113), Kursk region (22, 23, 26), Lipetsk region (55), Moscow region (39–44, 46–48, 57), Novosibirsk region (117), Omsk region (116), Orenburg region (99), Oryol region (35, 82), Penza region (79, 83, 87), Perm Krai (103, 106), Republic of Adygea (66), Republic of Bashkortostan (104, 105, 107), Republic of Dagestan (90), Republic of Kabardino-Balkaria (80), Republic of Kazakhstan (115), Republic of Kalmykia (85), Republic of Crimea (4, 5, 11–15, 17, 24, 25, 29), Republic of Chuvashia (89), Rostov Oblast (52, 61, 63, 64, 73, 77), Ryazan Oblast (59, 60, 71, 72, 96), Samara Oblast (95), Saratov Oblast (86, 88), Stavropol Krai (74–76), Tomsk Oblast (118), Tula Oblast (49), Tyumen Oblast (112), Udmurt Republic (100–102). Erinaceus europaeus – Vladimir region (58, 67), Kostroma region (70, 78), Moscow region (39, 40, 42, 43, 48, 57), Nizhny Novgorod region (81), Novgorod region (7), Smolensk region (2, 9, 21), Tver region (6, 8, 10, 16, 20, 33, 34, 38), Tyumen region (114), Udmurt Republic (98), Yaroslavl region (56). Individuals with mixed genotype – Moscow region (39–41, 44, 46, 48).

Download (876KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Cranial features of the hedgehogs E. europaeus and E. roumanicus from the Moscow region. With mixed genotype (a): A – S206824, B – S207253, C – S207259, G – S207260, D – S207261, E – S207263. 1 – nasal bones: wide, straight nasal bones without constrictions, correspond to types 2b, 3 and 4 according to Zaitsev (1984), characteristic of E. roumanicus. 2 – maxillary-premaxillary suture: A – suture at an angle of < 45°, B, E – serrated suture, G – serrated on one side and < 45° on the other, B, D – > 45°. Wormius bone is present in all presented skulls. Pure species of hedgehogs (b): A, B, C – E. europaeus, G, D, E – E. roumanicus. 1 – nasal bones: A, B, B – thin bones with an interception (types 1 and 2a according to Zaitsev, 1984) in E. europaeus, wide straight nasal bones without interceptions (types 2b, 3 and 4 according to Zaitsev, 1984) in E. roumanicus. 2 – maxillary-premaxillary suture: A, B, C – different sutures on the left and right: serrated or < 45° in E. europaeus; serrated (G, E) and > 45° (d) in E. roumanicus. Wormian bone: absent in E. europaeus (A, B, C) and present in E. roumanicus (G, D, E)

Download (1MB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Results of discriminant analysis. Distribution of individuals in the space of the first two discriminant axes.

Download (292KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Results of the principal component analysis. Distribution of individuals in the space of the first two principal components.

Download (321KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».