The presence and microstructure of down compartments of feathers in representatives of nineteen orders of birds (Aves)

Full Text

Перьевой покров птиц отличается полиморфностью, и перья подразделяются на два основных типа – летательные (маховые и рулевые) и покровные (контурные, полупуховые и пуховые). Полупуховое перо имеет небольшую контурную часть, а пуховой участок занимает не менее двух третей площади опахала, т.е. в этих перьях доля пуховой части может составлять около 70% площади опахала (Nitzsch, 1840, Lucas, Stettenheim, 1972; Spearman, Hardy, 1985; Чернова и др., 2006). Пуховые бородки снабжены лучами (термин, применяемый нами; синоним терминов “бородочки”, “бородки II, англ. modified radii, barbules”), микроструктура которых различается в зависимости от расположения и строения, что позволило нам выделить комбинированные бородки, несущие модифицированные пуховые лучи (KБм). Ранее KБм были найдены нами у Corvidae и некоторых других групп птиц (Силаева, Гуменюк, 2008; Силаева и др., 2012, 2013, 2015, 2018). Наиболее подробно эти и другие пуховые компоненты описаны нами у Passeriformes и Charadriiformes (Силаева и др., 2018). Примечательно, что в последнем отряде сходные для всех семейств этого отряда морфологические признаки перьев малочисленны.

Всего в перьях изученных нами видов выделяются пуховые структуры трех типов: типичные лучи комбинированных бородок с типичными пуховыми лучами (КБт) (Силаева, Гуменюк, 2008; Dey et. al., 2021); модифицированные лучи комбинированных бородок с модифицированными пуховыми лучами (КБм); пуховые лучи бородок дополнительного пера (ДП) и пупочного пуха (ПП). Дополнительное перо (лат. hypopennae; англ. afterfeather) и пупочный пух (лат. hypopluma; англ. umbilical barbs) довольно хорошо изучены (Chandler, 1916; Войткевич, 1962; Ziswiller, 1962; Lucas, Stettenheim, 1972), и мы уделяем внимание этим компонентам пуха по причине их общности для перьев. ДП является элементом перьевой пары, в которую входит и основное перо (Силаева, Горохова, 2017).

Обнаруженные и описанные нами новые компоненты пера (КБт и КБм) важны для таксономической идентификации птиц в разных аспектах теории (например, для решения проблемы эволюции перьевого покрова) и практики (в частности, идентификации видов птиц по перу). Работы по морфологии перьев имеют фундаментальное значение в рамках нового направления птилологии – в систематических и филогенетических исследованиях, основанных на диагностических признаках перьев, свидетельствующих не только о таксономическом статусе, но и о филогенетическом родстве разных таксонов, и, возможно, о популяционной и индивидуальной изменчивости (Силаева и др., 2012, 2013, 2015, 2018).

Целью настоящей работы является констатация присутствия пуховой структуры КБм и ее описание, а также инвентаризация наличия КБм и КБт на полупуховых и контурных перьях у птиц из различных отрядов и семейств.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Объектом исследования были контурные и полупуховые покровные перья основных птерилий: плечевой (pteryla humeralis), дорзальной шейной (pteryla cervicalis dorsalis), вентральной шейной (pteryla cervicalis ventralis), межлопаточной (pteryla interscapularis), грудной (pteryla pectoralis), грудинной (pteryla sternalis), брюшной (pteryla abdominalis), бедренной (pteryla femoris) и тазовой (pteryla pelvina). Изучены также маховые (remiges; ед. число remix) и рулевые (reсtrices; ед. число rectix) перья и их кроющие (tectrices) (терминология по: Lucas, Stettenheim, 1972).

Всего было исследовано 3330 перьев от 441 особи 129 видов птиц, относящихся к 45 семействам 19 отрядов (см. Приложение). Систематика, включая порядок следования отрядов, семейств и видов, приводится согласно последней версии списка птиц мировой фауны Международного союза орнитологов (бывший Международный орнитологический комитет) (Gill, Donsker, Rasmussen, 2024), учитывающей и последние достижения в области молекулярной систематики. Русские научные названия птиц приняты по Е.А. Коблику и В.Ю. Архипову (2014).

Изучен материал перьевых коллекций Лаборатории экологии и управления поведением птиц ИПЭЭ РАН, перьевых сборов В.М. Гудкова, К.С. Кузьминой, ООО “Эко-эксперт”, а также от непригодных для экспонирования тушек из фонда Научно-исследовательского Зоологического музея Московского государственного университета им. М.В. Ломоносова.

Для исследования перьев в проходящем свете методами светлого и темного полей использовали светооптический микроскоп LEICA DMR (Leica Microsystems, Germany), оснащенный фотокамерой JVC 3 CCD C-MOUNT; перьевой материал монтировали на предметные стекла. Для изучения материала в растровом электронном микроскопе изготавливали препараты продольных и поперечных сечений бородок перьев, прикрепленных на специальные столики. Затем для создания токопроводящей поверхности образцы напыляли золотом на оборудовании Q150R ES Plus (Quorum Technologies Ltd., Соединенное Королевство, ОКСМ-826). Электронные изображения получали с помощью растрового электронного микроскопа Tescan MIRA3 LMH ОКСМ-203 (Brno, s.r.o., Чешская Республика), оснащенного катодом Шоттки.

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Комбинированные бородки с типичными пуховыми лучами (КБт) встречаются преимущественно в базально-медиальных частях опахала полупуховых и контурных покровных, кроющих маховых и рулевых перьев, хотя у последних их количество меньше и разнится у разных видов. Однако у некоторых видов на перьях из некоторых птерилий КБт могут проходить вдоль всего опахала по его наружному краю, например, у Corvidae на кроющих перьях маховых и рулевых перьев. Но чаще КБт располагаются на границе пухового и контурного участков опахал и несут на отдельных сегментах разные по типу лучи: пуховые и контурные (рис. 1).

 

Рис. 1. Комбинированные бородки с типичными пуховыми лучами на покровных перьях (КБт, KBt): а – чегравы (Hydroprogne caspia); б – белобрюшки (Aethia psittacula); в – на кроющих маховых сизого голубя (Columba livia); г – ворона (Corvus corax). а – вентральная сторона; б, в, г – дорзальная.

 

Обычно участки контурных перьев с КБт выглядят как билатеральные структуры в виде узких или широких, симметричных или ассиметричных конусовидных полос, обрамленных пухом (рис. 1). В полупуховых покровных перьях груди, спины, брюха, плеча, таза, бедра, а также в мелких кроющих перьях маховых и рулевых перьев КБт могут занимать значительную часть опахал, оставляя для контурных бородок апикальную часть пера (рис. 1б, г). В проксимальном вертикальном направлении контурные полосы или конусы могут доходить непосредственно до верхнего пупочного отверстия, замещая пуховые бородки (рис. 1а, б). В перьях мелких Passeriformes структуры КБт слабо развиты. В контурных кроющих перьях маховых и рулевых перьев встречаются полосы, проходящие преимущественно по одной части опахала так, что одна часть опахала кроющих маховых может полностью состоять из КБт (рис. 1г). КБт имеются у птиц из всех изученных нами отрядов (табл. 1). Только у Strigiformes отмечены КБт и на маховых перьях с гребенчатыми структурами.

Комбинированные бородки с модифицированными пуховыми лучами (КБм) обычно расположены в дистально-медиальной части опахала (рис. 2). К КБм прикрепляются модифицированные пуховые лучи (МЛ). МЛ хорошо развиты на межлопаточной, грудной и грудинной, дорзальной и вентральной шейных, спинной, плечевой, тазовой, брюшной, реже на бедренной птерилиях. КБм встречаются не на каждом пере из указанных птерилий, обычно на одном-трех из пяти в зависимости от вида птицы и расположения птерилии. При этом нужно подчеркнуть неравномерность распределения КБм по перьям из одной птерилии и их отсутствие или присутствие на перьях из разных покровных птерилий. Например, у саджи (Syrrhaptes paradoxus) КБм присутствуют только на перьях из брюшной птерилии. На кроющих перьях КБм почти не встречаются, за исключением Corvidae. На летательных перьях МЛ отсутствуют.

Если КБт, как указано выше, имеют два участка – контурный и пуховой, то КБм состоят из чередующихся участков: контурных у основания бородки (не у всех видов), пуховых с МЛ и контурных на дистальных участках бородок. Контурные лучи скреплены между собой или разрознены.

В большинстве случаев при визуальном просмотре или при микроскопировании с небольшим увеличением граница области МЛ просматривается как темная или светлая полоса серебристого цвета, образованная более длинными по сравнению с таковыми контурных лучей, опахальцами МЛ. Область МЛ четко просматривается, если бородки и лучи находятся в естественном положении (рис. 2).

 

Рис. 2. Область модицифированных лучей (МЛ) на межлопаточных перьях: – а, б, в – серой вороны (Corvus cornix [corone]) и г – черныша (Tringa ochropus); а – дорзальная сторона; б, в, г – вентральная. 1 – стержень пера; 1a – стержень бородки; d – выход бородочных опахалец МЛ на дорзальную сторону; v – выход бородочных опахалец МЛ на вентральную сторону; s – стержневые МЛ; 2 – дистальные контурные лучи c крючочками; 3 – проксимальные контурные лучи с зазубринами; 4 – подопахальцевая зона.

 

Более подробно рассмотрим МЛ крупных и разнообразных отрядов Charadriiformes и Passeriformes. Отметим, что в отряде Charadriiformes имеется незначительное число общих для всех семейств морфологических признаков.

Charadriiformes

Большинство изученных межлопаточных перьев куликов снабжены КБм. При этом у вальдшнепа (Scolopax rusticola), большого кроншнепа (Numenius arquata) и большого веретенника (Limosa limosa) КБм не обнаружены.

В зависимости от пигментации элементов МЛ эти лучи визуально выглядят темными или светлыми серебристыми. Так, у турухтана (Philomachus pugnax) (рис. 3), травника (Tringa totanus), мородунки (Xenus cinereus), черныша (Tringa ochropus) и чибиса (Vanellus vanellus) узлы МЛ сильно пигментированы. У золотистой ржанки (Pluvialis apricaria) они слабо пигментированы, у кулика-сороки (Haematopus ostralegus) окрашены и узлы, и, частично, междоузлия МЛ. У тулеса (Pluvialis squatarola) опахальца МЛ серебристого цвета за счет непигментированных узлов и междоузлий. При этом мы не обнаружили при разных увеличениях микроскопии пера какой-либо четкой зависимости между пигментацией микроструктурных элементов и пигментацией самого пера у этих видов. У Charadriiformes область МЛ распространяется до базальной части опахала, приобретая овальную форму. Билатерально и дистально по отношению к области МЛ расположены контурные лучи, часто сохраняющие сцепление. В покровных перьях некоторых ржанок сосредоточены все описанные выше пуховые компоненты (рис. 3).

 

Рис. 3. Пуховые структуры пера турухтана (Philomachus pugnax); (вентральная сторона). 1 – стержень пера; KBm – комбинированные модифицированные бородки; KBt – типичные комбинированные бородки; v – выход бородочных опахалец модифицированных лучей на вентральную сторону; 2 – дополнительное перо.

 

PASSERIFORMES

МЛ хорошо развиты у птиц из всех исследованных семейств этого отряда. Область МЛ может иметь форму клина или распространяться в вертикальном проксимальном направлении, захватывая медиально-базальную часть опахал пера, приобретая продолговатую форму, подобную таковой у Charadriiformes. Дистальные части опахал большинства контурных и полупуховых покровных перьев представителей изученных семейств Passeriformes носят видоспецифическую окраску, в то время как медиально-базальные пуховые части этих перьев, которые не служат видовым партнерам для визуального распознавания друг друга, окрашены в оттенки серого цвета, и на границе этих зон располагается область МЛ.

У Corvidae область МЛ, как правило, четко очерчена и присутствует на многих покровных перьях. Она представлена одноименными лучами, при этом с дистальной стороны, на билатеральном клиновидном участке опахальца МЛ выходят на вентральную сторону (рис. 2а), приобретая таким образом форму клина. Опахальца пограничных МЛ выходят на дорзальную сторону. При этом область МЛ в виде клина у Corvidae – гораздо более частое явление, чем у других видов отряда. У грача (Corvus frugilegus) область МЛ с выходом опахалец на вентральную сторону опахала пера чаще образует широкие полосы; для серой вороны (Corvus cornix) кроме клиновидной области характерны и узкие билатеральные полосы.

Дополнительное перо и пупочный пух. ДП выходит из верхнего пупочного отверстия очина пера. Пупочный пух лишен стержня и состоит только из пуховых бородок, которые крепятся к краям верхнего пупочного отверстия.

Пуховые компоненты в разных систематических группах птиц мозаично распределяются в перьях из разных птерилий и групп птиц внутри таксонов. У представителей всех исследованных таксонов обнаружены КБт. В перьях представителей отрядов Podicipediformes, Galliformes, Anseriformes, Falconiformes, Accipitriformes Columbiformes, Upupiformes и семейств Laridae, Alcidae и Stercorariidae отряда Charadriiformes КБм они не найдены (табл. 1). У некоторых куликов – вальдшнепа, большого кроншнепа и большого веретенника – КБм также не обнаружены.

 

Таблица 1. Сравнительная характеристика при- сутствия пуховых компонентов перьев в изученных отрядах птиц

Отряд	Пуховые компоненты*
	КБт	ДП/ПП	КБм
Anseriformes	+	ПП	–
Galliformes	+	+	–
Caprimulgiformes	+	В основном ДП	–
Apodiformes	+	+	+
Otidiformes	+	В основном ПП	–
Cuculiformes	+	ПП	–
Pterocliformes	+	В основном ПП	+
Columbiformes	+	ПП	–
Gruiformes (Rallidae)	+	В основном ПП	–
Gruiformes (Gruidae)	+	В основном ДП	–
Podicipediformes	+	+	–
Charadriiformes	+	+	+
Pelecaniformes	+	ДП	–
Accipitriformes	+	В основном ПП	–
Strigiformes	+	В основном ПП	+
Bucerotiformes	+	–	–
Coraciiformes	+	–	+
Piciformes	+	+	+
Falconiformes	+	В основном ПП	–
Passeriformes	+	+	+

Примечание. * Пуховые компоненты перьев: КБт – комбинированные бородки с типичными пуховыми лучами, ДП – дополнительное перо, ПП – пупочный пух, КБм – комбинированные бородки с модифицированными пуховыми лучами; + обозначает присутствие структуры; – обозначает отсутствие структуры.

 

Отряд Charadriiformes – единственный из исследованных нами, где семейства и даже виды, входящие в эти семейства, различаются по наличию или отсутствию КБм.

У Anseriformes хорошо развиты КБт даже на второстепенных маховых. Опахала кроющих третьестепенных маховых почти полностью обрамлены пуховыми частями КБт.

В оперении Laridae, Alcidae и Stercorariidae хорошо развиты ДП практически на всех покровных перьях. Причем ДП занимают в длину до двух третей длины основного пера. В полупуховых покровных перьях чистиков почти на каждом пере есть КБт, равномерно распространенные по обеим частям опахала. На большинстве всех исследованных полупуховых покровных перьях у Scolopacidae, Charadriidae, Haematopodidae и Glareolidae присутствует ДП, длина которого составляет обычно одну треть от длины основного пера. В этих группах есть все три пуховые структуры: КБт, КБм, ДП и ПП (табл. 1); они могут встречаться одновременно в перьях одного вида.

У Strigiformes, Accipitriformes и Falconiformes пуховая часть занимает до двух третей опахала в покровных перьях. У Gruiformes КБм обнаружены только у султанки (Porphyrio porphyrio) и коростеля (Crex crex). У Coraciiformes – у обыкновенного зимородка (Alcedo atthis). Для Columbiformes и Galliformes характерны вытянутые продолговатые перья туловища, где пуховые части опахал занимают до 70%. У Piciformes только на межлопаточных и на перьях шейной птерилии есть четкие МЛ. У представителей отряда Passeriformes ДП и МЛ вместе на одном пере не встречаются. У видов, не имеющих КБм, разреженный участок в подопахальцевой области прикрывается обычно с вентральной стороны хорошо развитым ДП.

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

История изучения перьевых структур насчитывает столетья. Контурные (перообразные) и пуховые бородки, формирующие опахало, хорошо известны (Nitzsch, 1840; Chandler, 1916; Ильичев, 1963; Lucas, Stettenheim, 1972; Stettenheim, 2000), поэтому мы особое внимание уделили третьему малоизученному типу бородок – комбинированным бородкам с типичными пуховыми лучами или с модифицированными пуховыми лучами.

Цветовой рисунок опахала, важнейшей части пера, служит показательным признаком для определения вида птицы. При этом структура опахала мало изучена, однако ее компоненты могут нести диагностические признаки, например, такие как комбинированные бородки и опахальца лучей, которые различаются на разных участках опахала, как контурного, так и пухового. В наших предыдущих работах (Силаева, Гуменюк, 2008; Cилаева и др., 2012) отмечены модифицированные лучи, но бородки с такими лучами еще не были определены как комбинированные, несущие и пуховые (типичные и модифицированные), а также контурные лучи. И до сих пор лишь в одной известной нам работе (Dey et. al., 2021) упомянуты комбинированные бородки с типичными пуховыми лучами. Сведения об адаптивном и диагностическом значении таких бородок и образующих их элементов не были систематизированы, поскольку отсутствовала инвентаризация и детальное описание этих перьевых структур.

Одной из основных функций покровных перьев является термоизоляционная, которая обеспечивается пуховыми частями бородок, несущими пуховые лучи. Другая важная функция покровных перьев состоит в противостоянии механической нагрузке, что вменяется, прежде всего, контурным лучам, снабженным скрепляющими элементами для сохранения плотности оперения. Другими словами, контурные структуры КБт и КБм способствуют плотности оперения, а пуховые осуществляют преимущественно функцию термоизоляции. Компромиссную задачу выполнения двойственных адаптивных требований (термоизоляция и плотность/жесткость оперения) решают все пуховые компоненты перьев и также ДП и ПП. Так, у некоторых Phasianidae (Tetrao urogallus, Lyrurus tetrix, Tetrastes bonasia и Lagopus spp.), обитающих в субарктических областях, а также у тундряной куропатки (Lagopus mutus) отмечены сезонные вариации в размере ДП (Lonnberg, 1927; Salomonsen, 1939), что указывает на термоизоляцию, как основную функцию ДП и ПП. На первичность термоизолирующей функции пуховых образований указывает и то, что у распространенных в южных регионах видов отсутствуют МЛ, и комбинированные бородки развиты слабо. У Charadriiformes в группах Scolopacidae, Charadriidae, Haematopodidae и Glareolidae хорошо развиты все пуховые образования, в частности, ДП и ПП (https://www.featherbase.info/uk/home; https://www.federn.org).

Пуховую вставку с МЛ в контурную часть опахала можно определить, как облегченное ДП или ПП. МЛ отходят билатерально как от стержня бородки, так и от стержня пера. Соответственно, мы определяем их как бородочные и как стержневые (rachidial modified barbules) (Perremans, 1990) (рис. 2а, б). Смысл выхода опахальцев МЛ на вентральную сторону опахал, в частности, у Corvidae, видимо, также обусловлен необходимостью усиления термоизоляционных свойств опахала. Сохранению тепла способствует не только пуховая структура МЛ, но и многослойность перекрещивающихся пуховых МЛ, обеспечивающая увеличение толщины оперения.

Несмотря на пуховую природу, стержень МЛ достаточно жесткий. Жесткие лучи удерживают оперение птицы от слипания и позволяют циркулировать воздушной прослойке. В изученных покровных перьях птиц разных таксонов, пуховая часть занимает от двух третей площади опахал и более, а МЛ могут быть слабо развиты или их нет вообще. МЛ присутствуют преимущественно на опахалах с достаточно хорошо выраженной контурной частью. Располагаясь билатерально в центре контурной части пера, область МЛ не прикрывается соседними перьями и соответственно не подвергается интенсивному обнашиванию.

Важно, что структура МЛ видна невооруженным глазом и может быть использована в качестве таксономического признака при отсутствии специального оборудования, что особенно удобно для изучения видов с крупными перьями. Однако необходимо отметить, что разные типы этих структур могут встречаться в оперении одной и той же особи, а также в близкородственных и в неродственных группах, и пока мы не знаем, какие это группы. Тем не менее, одновременное наличие у некоторых групп птиц ДП или ПП и МЛ, а также разные их сочетания в перьях птиц из разных семейств, вполне могут быть показателями таксономического статуса при использовании в комплексе с другими птилологическими признаками в общей системе идентификационного ключа. Примером могут служить представители ряда семейств Charadriiformes (Силаева, 2019).

КБт не несут ярко выраженных диагностических признаков, их структуры сходны в разных таксонах. Тем не менее, отличаются размеры пуховых и контурных частей КБт, форма и структура бородок. По ним можно установить птерилии, на которых располагались изучаемые перья, а также различия внутри групп перьев, например, маховых и рулевых.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Наличие, строение и сочетание теперь уже известных нам трех типов бородок (пуховой, контурной и комбинированной) позволяют идентифицировать таксон, к которому принадлежит птица. Следует подчеркнуть, что пуховые компоненты пера у представителей подавляющего большинства таксонов птиц не изучены. Более детальные исследования необходимы для выяснения распределения и встречаемости разных сочетаний пуховых компонентов. Необходимы дальнейшие исследования на бóльшем материале для обеспечения статистической достоверности выводов по перьям разных птерилий одного вида и птерилий разных групп видов. Остается неизвестной связь между наличием или отсутствием дополнительного пера/ пупочного пуха и присутствием в перьях типичных комбинированных бородок и модифицированных комбинированных бородок; непонятен также принцип структурирования комбинированных бородок и областей модифицированных лучей.

Исследован большой перьевой материал, однако он недостаточен для выявления закономерностей наличия или отсутствия пуховых компонентов. Проанализированы только основные птерилии; изучено разное и недостаточное количество особей по каждому виду, и неполно представлено и разное количество видов одного семейства. Необходимо исследование большего статистического материала для сравнения между собой разных таксонов по принципу наличия пуховых компонентов. Проведение такого крупномасштабного исследования и анализа выходит за рамки одной статьи и изначально не входило в наши планы. Основной целью на первом этапе была констатация наличия и описание пуховой структуры модифицированных комбинированных бородок, и эта цель была достигнута: на настоящий момент удалось выявить этот пуховой компонент в большом количестве отрядов, а точнее – в 7 (37%) из 19 изученных нами отрядов.

Для идентификации птерилий требуется подробное изучение и сопоставление структур типичных комбинированных бородок. Для выявления закономерности сочетания контурных и пуховых структур типичных комбинированных бородок (билатеральные полосы и/или конусы, их симметричность) необходима статистика по соотношению размеров контурных и пуховых участков типичных комбинированных бородок. Это направление птилологических исследований представляется нам перспективным, так как его результатом могут стать находки дополнительных важных диагностических признаков в структуре оперения.

БЛАГОДАРНОСТИ

Микроструктурные исследования перьев проведены с использованием оборудования Центра коллективного пользования “Инструментальные методы в экологии” при ИПЭЭ РАН. Авторы благодарят за помощь в проведении исследования и подготовке статьи сотрудника Зоологического музея МГУ Я.А. Редькина, а также сотрудников ИПЭЭ РАН Ю.А. Богданову, Д.О. Заикина, К.С. Кузьмину и А.В. Подзолкову.

ФИНАНСИРОВАНИЕ

Работа выполнена в рамках Государственного задания Института проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН “51. Экология организмов и сообществ”.

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

Авторы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ

Настоящая статья не содержит каких-либо материалов исследований с участием людей и животных в качестве объектов изучения.

 

Дополнительные материалы размещены в электронном виде по DOI статьи: 10.31857/S1026347024050088

About the authors

O. L. Silaeva

A.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution

Email: r.khatsaeva@mail.ru
Russian Federation, Russian Academy of Sciences, Moscow, 119071

S. A. Bukreev

A.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution

Email: r.khatsaeva@mail.ru
Russian Federation, Russian Academy of Sciences, Moscow, 119071

R. M. Khatsaeva

A.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution

Author for correspondence.
Email: r.khatsaeva@mail.ru
Russian Federation, Russian Academy of Sciences, Moscow, 119071

References

Supplementary files