Colonic Segment-Specific Effect of Lipopolysaccharide on TRPV1 and TRPA1 Levels in Rats

Capa

Citar

Texto integral

Acesso aberto Acesso aberto
Acesso é fechado Acesso está concedido
Acesso é fechado Somente assinantes

Resumo

One of the most pressing issues in visceral physiology is the investigation of the molecular mechanisms behind pain signal interoception. Chronic abdominal pain is a type of pain sensitivity that arises during gastrointestinal disorders and frequently persists after they are healed. Abdominal pain syndrome is caused by molecular alterations in the intestinal wall, the specifics of which are still unknown. TRPV1 and TRPA1 are transient receptor potential (TRP) channels found in enteric nervous system nerve cells that contribute to the development of visceral pain and hypersensitivity perception. The rat colon's uneven distribution of channels along its proximal-distal axis suggests they may be involved in the initial stages of abdominal pain sensitivity. The goal of the present study was to evaluate segment-specific alterations in TRPV1 and TRPA1 channel levels after inflammation is initiated by a single lipopolysaccharide (LPS) dose. The study used the "cold and hot plate" pain sensitivity test, morphometric analysis methods, recording of electrophysiological parameters in the USsing chamber, and Western blotting to assess the TRPA1 and TRPV1 protein expression. The results of this research show that a unitary administration of LPS leads to diminished TRPA1 levels in both the ascending and descending colons. No variations in TRPV1 levels were found in the ascending colon, but a significant rise was recorded in the descending colon. There were no observed changes in nociception in "cold and hot plate" test. Thus, a segment-specific alteration in the levels of TRPA1 and TRPV1 channels was established in the direct model of LPS toxicity.

Sobre autores

K. Dvornikova

Pavlov Institute of Physiology of the Russian Academy of Sciences

Saint Petersburg, Russia

E. Bystrova

Pavlov Institute of Physiology of the Russian Academy of Sciences

Saint Petersburg, Russia

O. Platonova

Pavlov Institute of Physiology of the Russian Academy of Sciences

Saint Petersburg, Russia

A. Fedorova

Pavlov Institute of Physiology of the Russian Academy of Sciences; St. Petersburg State University

Saint Petersburg, Russia

A. Markov

Pavlov Institute of Physiology of the Russian Academy of Sciences; St. Petersburg State University

Email: markovag@infran.ru
Saint Petersburg, Russia; Saint Petersburg, Russia

Bibliografia

  1. Dekel R, Drossman DA, Sperber AD (2015) Abdominal Pain in Irritable Bowel Syndrome (IBS). In: Kapurai L (ed) Chronic Abdominal Pain: An Evidence-Based, Comprehensive Guide to Clinical Management. Springer, New York, pp. 59–67.
  2. Li Y-C, Zhang F-C, Xu TW, Weng R-X, Zhang H-H, Chen Q-Q, Hu S, Gao R, Li R, Xu G-Y (2024) Advances in the pathological mechanisms and clinical treatments of chronic visceral pain. Mol Pain 20: 17448069241305942. https://doi.org/10.1177/17448069241305942
  3. Ford AC, Yanner S, Kashyap PC, Nasser Y (2024) Chronic Visceral Pain: New Peripheral Mechanistic Insights and Resulting Treatments. Gastroenterology 166: 976–994. https://doi.org/10.1053/j.gastro.2024.01.045
  4. Zhang M, Ma Y, Ye X, Zhang N, Pan L, Wang B (2023) TRP (transient receptor potential) ion channel family: structures, biological functions and therapeutic interventions for diseases. Signal Transduct Target Ther 8: 261. https://doi.org/10.1038/s41392-023-01464-x
  5. González-Ramirez R, Chen Y, Liedtke WB, Morales-Lázaro SL (2017) TRP Channels and Pain. In: Emir TLR (ed) Neurobiology of TRP Channels. CRC Press/Taylor & Francis, Boca Raton (FL), pp 125–148.
  6. Bharucha AE, Camilleri M (2019) Physiology of the Colon and Its Measurement. In: Yeo CJ (ed) Shackelford’s Surgery of the Alimentary Tract, 2 Volume Set (Eighth Edition). Elsevier, Philadelphia, pp 1676–1688.
  7. Evans C, Howells K, Suzuki R, Brown AJH, Cox HM (2023) Regional characterisation of TRPV1 and TRPA1 signalling in the mouse colon mucosa. Eur J Pharmacol 954: 175897. https://doi.org/10.1016/j.ejphar.2023.175897
  8. Startek JB, Talavera K, Voets T, Alpizar YA (2018) Differential interactions of bacterial lipopolysaccharides with lipid membranes: implications for TRPA1-mediated chemosensation. Sci Rep 8: 12010. https://doi.org/10.1038/s41598-018-30534-2
  9. Boonen B, Alpizar YA, Sanchez A, López-Requena A, Voets T, Talavera K (2018) Differential effects of lipopolysaccharide on mouse sensory TRP channels. Cell Calcium 73: 72–81. https://doi.org/10.1016/j.ceca.2018.04.004
  10. Mazgaeen L, Gurung P (2020) Recent Advances in Lipopolysaccharide Recognition Systems. Int J Mol Sci 21: 379. https://doi.org/10.3390/ijms21020379
  11. Dickson K, Lehmann C (2019) Inflammatory Response to Different Toxins in Experimental Sepsis Models. Int J Mol Sci 20: 4341. https://doi.org/10.3390/ijms20184341
  12. Korneev KV (2019) Mouse Models of Sepsis and Septic Shock. Mol Biol (Mosk) 53: 799–814. https://doi.org/10.1134/S0026898419050100
  13. Yalcin I, Charlet A, Freund-Mercier M-J, Barrot M, Poisbeau P (2009) Differentiating thermal allodynia and hyperalgesia using dynamic hot and cold plate in rodents. J Pain 10: 767–773. https://doi.org/10.1016/j.jpain.2009.01.325
  14. Jain P, Materazzi S, De Logu F, Rossi Degl’Innocenti D, Fusi C, Li Puma S, Marone IM, Coppi E, Holzer P, Geppetti P, Nassini R (2020) Transient receptor potential ankyrin 1 contributes to somatic pain hypersensitivity in experimental colitis. Sci Rep 10: 8632. https://doi.org/10.1038/s41598-020-65618-5
  15. López-Estévez S, López-Torrellardona JM, Parera M, Martínez V (2022) Long-lasting visceral hypersensitivity in a model of DSS-induced colitis in rats. Neurogastroenterol Motil 34: e14441. https://doi.org/10.1111/nmo.14441
  16. Tranb RJ, Wang G (2004) Colonic inflammation decreases thermal sensitivity of the forepaw and hindpaw in the rat. Neurosci Lett 359: 81–84. https://doi.org/10.1016/j.neulet.2004.02.026
  17. Slesarenko N, Komiakova VA, Stepanishin VV (2019) The morphofunctional characteristic of rodenties’ intestine. Lab Anim Sci Rus 2. https://doi.org/10.29296/2618723X-2019-03-01
  18. Markov AG, Fedorova AA, Kravtsova VV, Bikmurzina AE, Okorokova LS, Matchkov VV, Cornelius V, Amasheh S, Krivoi II (2020) Circulating Ouabain Modulates Expression of Claudins in Rat Intestine and Cerebral Blood Vessels. Int J Mol Sci 21: 5067. https://doi.org/10.3390/ijms21145067
  19. Lyubashina OA, Sivachenko IB, Busygina II (2020) Neurophysiological features of visceral and somatic pain. Usp Fiz Nauk 53: 3–14. https://doi.org/10.31857/S0301179822020072
  20. Bekusova V, Fatyykhov I, Amasheh S, Markov A (2021) Heterogeneity of the barrier properties of the colon in rat. Biol Communicat 66: 160–170. https://doi.org/10.21638/spbu03.2021.207
  21. Di Vincenzo F, Del Gaudio A, Petito V, Lopetuso LR, Scaldaferr i F (2024) Gut microbiota, intestinal permeability, and systemic inflammation: a narrative review. Int Emerg Med 19: 275–293. https://doi.org/10.1007/s11739-023-03374-w
  22. Diogenes A, Ferraz CCR, Akopian AN, Henry MA, Hargreaves KM (2011) LPS sensitizes TRPV1 via activation of TLR4 in trigeminal sensory neurons. J Dent Res 90: 759–764. https://doi.org/10.1177/0022034511400225
  23. Meseguer V, Alpizar YA, Luis E, Tajada S, Denlinger B, Fajardo O, Manenschijn J-A, Fernández-Peña C, Talavera A, Kichko T, Navia B, Sánchez A, Señaris R, Reeh P, Pérez-García MT, López-López JR, Voets T, Belmonte C, Talavera K, Viana F (2014) TRPA1 channels mediate acute neurogenic inflammation and pain produced by bacterial endotoxins. Nat Commun 5: 3125. https://doi.org/10.1038/ncomms4125
  24. Devesa I, Planells-Cases R, Fernández-Ballester G, González-Ros JM, Ferrer-Montiel A, Fernández-Carvajal A (2011) Role of the transient receptor potential vanilloid 1 in inflammation and sepsis. J Inflamm Res 4: 67–81. https://doi.org/10.2147/JIR.S12978
  25. Engel MA, Leffler A, Niedermirth F, Babes A, Zimmermann K, Filipović MR, Izydorczyk I, Eberhardt M, Kichko TI, Mueller-Tribbensee SM, Khalil M, Siklosi N, Nau C, Ivanović-Burmazović I, Neuhuber WL, Becker C, Neurath MF, Reeh PW (2011) TRPA1 and substance P mediate colitis in mice. Gastroenterology 141: 1346–1358. https://doi.org/10.1053/j.gastro.2011.07.002
  26. Kun J, Szitter J, Kemény A, Perkecz A, Kereskai L, Pohóczky K, Vincze A, Gódi S, Szabó I, Szolcsányi J, Pintér E, Helyes Z (2014) Upregulation of the transient receptor potential ankyrin 1 ion channel in the inflamed human and mouse colon and its protective roles. PLoS One 9: e108164. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0108164
  27. Bertin S, Aoki-Nonaka Y, Lee J, de Jong PR, Kim P, Han T, Yu T, To K, Takahashi N, Boland BS, Chang JT, Ho SB, Herdman S, Corr M, Franco A, Sharma S, Dong H, Akopian AN, Raz E (2017) The TRPA1 ion channel is expressed in CD4+ T cells and restrains T-cell-mediated colitis through inhibition of TRPV1. Gut 66: 1584–1596. https://doi.org/10.1136/guqjnl-2015-310710
  28. Schwartz ES, Christianson JA, Chen X, La J-H, Davis BM, Albers KM, Gebhart GF (2011) Synergistic role of TRPV1 and TRPA1 in pancreatic pain and inflammation. Gastroenterology 140: 1283–1291.e1–2. https://doi.org/10.1053/j.gastro.2010.12.033
  29. Fischer MJ, Edwardson JM (2014) V2A2lidating TRP channel heteromers. Temperature (Austin) 1: 26–27. https://doi.org/10.4161/temp.29548
  30. Nagpal R, Mishra SK, Deep G, Yadav H (2020) Role of TRP Channels in Shaping the Gut Microbiome. Pathogens 9: 753. https://doi.org/10.3390/pathogens9090753
  31. Zhang W, Lyu M, Bessman NJ, Xie Z, Arifazzaman M, Yano H, Parkhurst CN, Chu C, Zhou L, Putzel GG, Li T-T, Jin W-B, Zhou J, JRI Live Cell Bank, Hu H, Tsou AM, Guo C-J, Artis D (2022) Gut-innervating nociceptors regulate the intestinal microbiota to promote tissue protection. Cell 185: 4170–4189.e20. https://doi.org/10.1016/j.cell.2022.09.008
  32. Foppa C, Rizkala T, Repici A, Hassan C, Spinelli A (2024) Microbiota and IBD: Current knowledge and future perspectives. Dig Liver Dis 56: 911–922. https://doi.org/10.1016/j.dld.2023.11.015

Arquivos suplementares

Arquivos suplementares
Ação
1. JATS XML
Baixar

Declaração de direitos autorais © Russian Academy of Sciences, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».