Nonlinear properties of the brain theta rhythm

Capa

Citar

Texto integral

Resumo

The purpose of this study is to identify nonlinearity of local brain field potential signals during theta rhythm. Methods. The nonlinearity in the signal is manifested in the synchronous behavior of the fundamental frequency and its higher harmonics; to detect this, skeletons in different frequency ranges were used, the phase synchronization index was calculated and cross-spectral analysis was performed. Results. The fundamental frequency and the second harmonic in the spectrum during the theta rhythm were identified from multi-hour recordings in 14 animals. Based on the skeletons constructed from these recordings, frequency synchronization between the fundamental frequency and the second harmonic in the ratio of 2:1 was diagnosed at intervals of up to 10 s in both symmetrical channels. Phase synchronization was also diagnosed in a number of recordings, but at shorter intervals (about 2–4 s). Conclusion. The study proved that the spectral component observed at the theta-rhythm in healthy laboratory animals in the signals of local brain field potentials at the range containing twice fundamental frequency of the rhythm is indeed the second harmonic of the fundamental frequency. Thus, the theta rhythm is often a significantly nonlinear signal.  

Sobre autores

Anastasiya Dolinina

Saratov State University

ORCID ID: 0000-0001-6608-1534
Código SPIN: 8154-2297
Scopus Author ID: 57972026000
Researcher ID: AGG-6160-2022
ul. Astrakhanskaya, 83, Saratov, 410012, Russia

Elena Suleymanova

Federal State Budgetary Institution of Science "Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology RAS"

ORCID ID: 0000-0001-5457-0584
Código SPIN: 8095-4332
117485, Moscow, ul.Butlerova, 5A Telephone: (495) 334-70-00 (secretariat)

Maksim Kornilov

Saratov State University

ORCID ID: 0000-0003-1634-9007
Código SPIN: 3019-4700
Scopus Author ID: 56963781000
Researcher ID: D-7495-2013
ul. Astrakhanskaya, 83, Saratov, 410012, Russia

Marina Sysoeva

Peter the Great St. Petersburg Polytechnic University; Saratov State University

ORCID ID: 0000-0003-4228-9124
Código SPIN: 9947-3110
Scopus Author ID: 55092940400
Researcher ID: D-6496-2013
Polytechnicheskaya, 29

Ilya Sysoev

Saratov State University; Peter the Great St. Petersburg Polytechnic University

ORCID ID: 0000-0002-9203-5504
Código SPIN: 2470-2916
Scopus Author ID: 56118788700
Researcher ID: D-5930-2013
ul. Astrakhanskaya, 83, Saratov, 410012, Russia

Bibliografia

  1. Buzs'a ki G. Rhythms of the Brain. Oxford: Oxford University Press, 2006. 464 p. 10.1093/acprof:oso/9780195301069.001.000110.1093/acprof:oso/9780195301069.001.0001.
  2. Bas ar E., Basar-Eroglu C., Karakas S., Sch"urmann M. Gamma, alpha, delta, and theta oscillations govern cognitive processes // Int. J. Psychophysiol. 2001. Vol. 39, no. 2-3. P. 241-248 doi: 10.1016/s0167-8760(00)00145-8.
  3. Waldhoer M., Bartlett S. E., Whistler J. L. Opioid receptors // Annu. Rev. Biochem. 2004. Vol. 73. P. 953-990 doi: 10.1146/annurev.biochem.73.011303.073940.
  4. Ноздрачев А. Д., Баранникова И. А., Батуев А. С., Кассиль В. Г., Константинов А. И., Лапицкий В. П., Матюшкин Д. П., Пушкарев Ю. П. Общий курс физиологии человека и животных. Книга первая. Физиология нервной, мышечной и сенсорной систем. М.: Высшая школа, 1991. 509 с.
  5. L'e ger D., Debellemaniere E., Rabat A., Bayon V., Benchenane K., Chennaoui M. Slow-Wave Sleep: From the Cell to the Clinic // Sleep Medicine Reviews. 2018. Vol. 41. P. 113-132. . .98 doi: 10.1016/j.smrv.2018.01.008.
  6. Виноградова О. С. Гиппокамп и память. М.: Наука, 1975. 332 с.
  7. Crouzier D., Baubichon D., Bourbon F., Testylier G. Acetylcholine release, EEG spectral analysis, sleep staging and body temperature studies: a multiparametric approach on freely moving rats // J. Neurosci. Methods. 2006. Vol. 151, no. 2. P. 159-167 doi: 10.1016/j.jneumeth.2005.07.003.
  8. Young C. K., McNaughton N. Coupling of theta oscillations between anterior and posterior midline cortex and with the hippocampus in freely behaving rats // Cerebral Cortex. 2009. Vol. 19, no. 1. P. 24-40 doi: 10.1093/cercor/bhn055.
  9. Silva A. L., Fry W. H.,D., Sweeney C., Trainor B. C. Effects of photoperiod and experience on aggressive behavior in female California mice // Behavioural Brain Research. 2010. Vol. 208, no. 2. P. 528-534 doi: 10.1016/j.bbr.2009.12.038.
  10. Green J. D., Arduini A. A. Hippocampal electrical activity in arousal // Journal of Neurophysiology. 1954. Vol. 17, no. 6. P. 533-557 doi: 10.1152/jn.1954.17.6.533.
  11. Vanderwolf C. H. Hippocampal electrical activity and voluntary movement in the rat // Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1969. Vol. 26, no. 4. P. 407-418 doi: 10.1016/0013-4694(69)90092-3.
  12. Buzs'a ki G. Theta rhythm of navigation: link between path integration and landmark navigation, episodic and semantic memory // Hippocampus. 2005. Vol. 15, no. 7. P. 827-840 doi: 10.1002/hipo.20113.
  13. Nun ez A., Bu no W. The theta rhythm of the hippocampus: From neuronal and circuit mechanisms to behavior // Front. Cell. Neurosci. 2021. Vol. 15. P. 649262 doi: 10.3389/fncel.2021.649262.
  14. Maurer A. P., Vanrhoads S. R., Sutherland G. R., Lipa P., McNaughton B. L. Self-motion and the origin of differential spatial scaling along the septo-temporal axis of the hippocampus // Hippocampus. 2005. Vol. 15, no. 7. P. 841-852 doi: 10.1002/hipo.20114.
  15. Buzs'a ki G., Leung L.,W., Vanderwolf C.,H. Cellular bases of hippocampal EEG in the behaving rat // Brain Res. Rev. 1983. Vol. 6, no. 2. P. 139-171 doi: 10.1016/0165-0173(83)90037-1.
  16. Terrazas A., Krause M., Lipa P., Gothard K. M., Barnes C. A., McNaughton B. L. Self-motion and the hippocampal spatial metric // J. Neurosci. 2005. Vol. 25, no. 35. P. 8085-8096 doi: 10.1523/JNEUROSCI.0693-05.2005.
  17. Czurk'o A., Hirase H., Csicsvari J., Buzs'aki G. Sustained activation of hippocampal pyramidal cells by ‘space clamping’ in a running wheel // Eur. J. Neurosci. 2001. Vol. 11, no. 1. P. 344-352 doi: 10.1046/j.1460-9568.1999.00446.x.
  18. Sheremet A., Burke S. N., Maurer A. P. Movement enhances the nonlinearity of hippocampal theta // J. Neurosci. 2016. Vol. 36, no. 15. P. 4218-4230 doi: 10.1523/JNEUROSCI.3564-15.2016.
  19. Harper R. M. Frequency changes in hippocampal electrical activity during movement and tonic immobility // Physiol. Behav. 1971. Vol. 7, no. 1. P. 55-58 doi: 10.1016/0031-9384(71)90235-6.
  20. Coenen A. M. Frequency analysis of rat hippocampal electrical activity // Physiol. Behav. 1975. Vol. 14, no. 3. P. 391-394 doi: 10.1016/0031-9384(75)90053-0.
  21. Leung L. W., Lopes da Silva F. H., Wadman W. J. Spectral characteristics of the hippocampal EEG in the freely moving rat // Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1982. Vol. 54, no. 2. P. 203-219. . - 22 doi: 10.1016/0013-4694(82)90162-6.
  22. Blekhman I. I., Fradkov A. L., Nijmeijer H., Pogromsky A.,Y u. On self-synchronization and controlled synchronization // Systems and Control Letters. 1997. Vol. 31, no. 5. P. 299-305. . - 23 doi: 10.1016/S0167-6911(97)00047-9.
  23. Blekhman I. I. Frequency synchronization and its possible role in microworld phenomena // Autom. Remote Control. 2020. Vol. 81. P. 1405-1412. . -24 doi: 10.1134/S0005117920080044.
  24. Tang D. Y., Dykstra R., Hamilton M. W., Heckenberg N. R. Stages of chaotic synchronization // Chaos. 1998. Vol. 8, no. 3. P. 697-701. . -25 doi: 10.1063/1.166352.
  25. Suleymanova E. M., Shangaraeva V. A., van Rijn C. M., Vinogradova L. V. The cannabinoid receptor agonist WIN55.212 reduces consequences of status epilepticus in rats // Neuroscience. 2016. Vol. 334. P. 191-200. . -26 doi: 10.1016/j.neuroscience.2016.08.004.
  26. Dolinina A.,Y u., van Rijn C. M., Sysoeva M. V., Sysoev I. V. Detection of spike-wave discharge restarts in genetic rat model based on frequency dynamics // Cybernetics and Physics. 2022. Vol. 11, no. 3. P. 121-130. . .97 -27 doi: 10.35470/2226-4116-2022-11-3-121-130.
  27. Dolinina A.,Y u., Sysoeva M. V., van Rijn C. M., Sysoev I. V. Frequency synchronization reveals that spike-wave discharges in WAG/RIJ rats are significantly nonlinear phenomenon // Journal of Biological Systems. 2024. Vol. 32, no. 1. P. 239-250 doi: 10.1142/S0218339024500098.
  28. Junge L., Parlitz U. Phase synchronization of coupled Ginzburg-Landau equations // Phys. Rev. E. 2000. Vol. 62, no. 1. P. 438-441 doi: 10.1103/PhysRevE.62.438.
  29. Пиковский А. С., Роземблюм Н. Г., Куртс Ю. Синхронизация. Фундаментальное нелинейное явление. М.: Техносфера, 2003. 493 с.
  30. Mormann F., Lehnertz K., David P., Elder C. E. Mean phase coherence as a measure for phase synchronization and its application to the EEG of epilepsy patients // Physica D. 2000. Vol. 144, no. 3-4. P. 358–-369 doi: 10.1016/S0167-2789(00)00087-7.
  31. Mormann F., Andrzejak R. G., Kraskov A., Lehnertz K., Grassberger P. Measuring synchronization in coupled model systems: A comparison of different approaches // Physica D. 2007. Vol. 225, no. 1. P. 29-42 doi: 10.1016/J.PHYSD.2006.09.039.
  32. Nikias C. L., Raghuveer M. R. Bispectrum estimation: A digital signal processing framework // Proceedings of the IEEE. 1987. Vol. 75, no. 7. P. 869-891 doi: 10.1109/PROC.1987.13824.
  33. Sigl J. C., Chamoun N. G. An introduction to bispectral analysis for the electroencephalogram // J. Clin. Monitor. Comput. 1994. Vol. 10. P. 392-404 doi: 10.1007/BF01618421.
  34. Басараб М. А., Волосюк В. К., Горячкин О. В., Зеленский А. А., Кравченко В. Ф., Ксендзук А. В., Кутуза Б. Г., Лукин В. В., Троцкий А. В., Яковлев В. П. Цифровая обработка сигналов и изображений в радиофизических приложениях. Москва: ООО Издательская фирма , 2007. 544 с.
  35. Virtanen P., Gommers R., Oliphant T. E., Haberland M., Reddy T., Cournapeau D., Burovski E., Peterson P., Weckesser W., Bright J., van der Walt S. J., Brett M., Wilson J., Millman K. J., Mayorov N., Nelson A. R.,J., Jones E., Kern R., Larson E., Carey C. J., Polat I., Feng Y u., Moore E. W., VanderPlas J., Laxalde D., Perktold J., Cimrman R., Henriksen I., Quintero E. A., Harris C. R., Archibald A. M., Ribeiro A. H., Pedregosa F., van Mulbregt P., SciPy 1.0 Contributor s. SciPy 1.0: fundamental algorithms for scientific computing in Python // Nat. Methods. 2020. Vol. 17. P. 261-272 doi: 10.1038/s41592-019-0686-2.
  36. Kramis R., Vanderwolf C. H., Bland B. H. Two types of hippocampal rhythmical slow activity in both the rabbit and the rat: relations to behavior and effects of atropine, diethyl ether, urethane, and pentobarbital // Exp. Neurol. 1975. Vol. 49, no. 1. P. 58-85 doi: 10.1016/0014-4886(75)90195-8.
  37. Stewart M., Fox S. E. Detection of an atropine-resistant component of the hippocampal theta rhythm in urethane-anesthetized rats // Brain Res. 1989. Vol. 500, no. 1-2. P. 55-60 doi: 10.1016/0006-8993(89)90299-0.
  38. Fuhrmann F., Justus D., Sosulina L., Kaneko H., Beutel T., Friedrichs D., Schoch S., Schwarz M. K., Fuhrmann M., Remy R. Locomotion, theta oscillations, and the speed-correlated firing of hippocampal neurons are controlled by a medial septal glutamatergic circuit // Neuron. 2015. Vol. 86, no. 5. P. 1253-1264 doi: 10.1016/j.neuron.2015.05.001.
  39. Justus D., Dal"u gge D., Bothe S., Fuhrmann F., Hannes C., Kaneko H., Friedrichs D., Sosulina L., Schwarz I., Elliott D.,A., Schoch S., Bradke F., Schwarz M.,K., Remy S. Glutamatergic synaptic integration of locomotion speed via septoentorhinal projections // Nat. Neurosci. 2017. Vol. 20, no. 1. P. 16-19. . .95 doi: 10.1038/nn.4447.
  40. Zhou T. L., Tamura R., Kuriwaki J., Ono T. Comparison of medial and lateral septal neuron activity during performance of spatial tasks in rats // Hippocampus. 1999. Vol. 9, no. 3. P. 220-234 doi: 10.1002/(SICI)1098-1063(1999)9:33.0.CO;2-E.
  41. Tsanov M. Speed and oscillations: medial septum integration of attention and navigation // Front. Syst. Neurosci. 2017. Vol. 11. P. 67 doi: 10.3389/fnsys.2017.00067.
  42. Colgin L. L. Mechanisms and functions of theta rhythms // Annu. Rev. Neurosci. 2013. Vol. 36. P. 295-312 doi: 10.1146/annurev-neuro-062012-170330.

Arquivos suplementares

Arquivos suplementares
Ação
1. JATS XML
Baixar

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».