Interaction and synchronization of rhythms in a model of the brain limbic system

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

The purpose of this study is to build a mathematical network model for interaction of rhythms in the limbic system of the brain, when pathological epileptiform activity is spreading from the focus. Methods. Based on well-known anatomical rules and biophysical laws, networks of model neurons are constructed for the hippocampus, the entorhinal and frontal cortex of both hemispheres. The task of chaotic dynamics synchronization in a relatively large network of heterogeneous neurooscillators by the signal of a ring generator of regular activity (a model of epileptic focus) was considered. Results. The regular pulse activity was shown to be able partly synchronize of suppress own activity in the limbic system model despite significant differences between the model equations of different cell types and the presence of natural fundamental oscillation frequencies in the beta and gamma ranges, with some spectral peaks become shifted. This effect stays valid not for a single model, but for a class of models that differ by the connectivity matrices. Conclusion. The mechanism of pathological rhythmic activity propagation from the epileptic focus to the whole limbic system is modelled for the first time, with using biologically relevant models of the limbic system of both brain hemispheres.  

About the authors

Anton Aleksandrovich Kapustnikov

Saratov State University; Saratov Branch of Kotel`nikov Institute of Radiophysics and Electronics of Russian Academy of Sciences

ORCID iD: 0000-0002-9846-5556
Scopus Author ID: 57219385601
ResearcherId: ABD-1779-2020
ul. Astrakhanskaya, 83, Saratov, 410012, Russia

Marina Vyacheslavovna Sysoeva

Peter the Great St. Petersburg Polytechnic University; Saratov State University

ORCID iD: 0000-0003-4228-9124
Scopus Author ID: 55092940400
ResearcherId: D-6496-2013
Polytechnicheskaya, 29

Ilya Vyacheslavovich Sysoev

Saratov State University

ORCID iD: 0000-0002-9203-5504
SPIN-code: 2470-2916
Scopus Author ID: 56118788700
ResearcherId: D-5930-2013
ul. Astrakhanskaya, 83, Saratov, 410012, Russia

Maksim Vyacheslavovich Kornilov

Saratov State University

ORCID iD: 0000-0003-1634-9007
Scopus Author ID: 56963781000
ResearcherId: D-7495-2013
ul. Astrakhanskaya, 83, Saratov, 410012, Russia

References

  1. Scheffer I. E., Berkovic S., Capovilla G., Connolly M. B., French J., Guilhoto L., Hirsch E., Jain S., Mathern G. W., Moshe S. L., Nordli D. R., Perucca E., Tomson T., Wiebe S., Zhang Y.-H., Zuberi S. M. ILAE classification of the epilepsies: Position paper of the ILAE Commission for Classification and Terminology // Epilepsia. 2017. Vol. 58, iss. 4. P. 512–521. DOI: 10.1111/ epi.13709.
  2. Coenen A. M. L., van Luijtelaar E. L. J. M. Genetic animal models for absence epilepsy: A review of the WAG/Rij strain of rats // Behav. Genet. 2003. Vol. 33, iss. 6. P. 635–655. doi: 10.1023/A:1026179013847.
  3. Marescaux C., Vergnes M., Depaulis A. Genetic absence epilepsy in rats from Strasbourg – A review // In: Marescaux C., Vergnes M., Bernasconi R. (eds) Generalized Non-Convulsive Epilepsy: Focus on GABA-B Receptors. Journal of Neural Transmission. Vol 35. Vienna: Springer, 1992. P. 37–69. doi: 10.1007/978-3-7091-9206-1_4.
  4. Myslobodsky M., Rosen J. Hemispheric asymmetry of pentamethylenetetrazol-induced wavespike discharges and motor imbalance in rats // Epilepsia. 1979. Vol. 20, iss. 4. P. 377–386. doi: 10.1111/j.1528-1157.1979.tb04817.x.
  5. Taylor P. N., Wang Y., Goodfellow M., Dauwels J., Moeller F., Stephani U., Baier G. A Computational Study of Stimulus Driven Epileptic Seizure Abatement // PLoS ONE. 2014. Vol. 9, no. 12. P. e114316. doi: 10.1371/journal.pone.0114316.
  6. Suffczynski P., Kalitzin S., Lopes Da Silva F. H. Dynamics of non-convulsive epileptic phenomena modeled by a bistable neuronal network // Neuroscience. 2004. Vol. 126, no. 2. P. 467–484. doi: 10.1016/j.neuroscience.2004.03.014.
  7. Medvedeva T. M., Sysoeva M. V., Luttjohann A., van Luijtelaar G., Sysoev I. V. Dynamical mesoscale model of absence seizures in genetic models // PLoS ONE. 2020. Vol. 15, no. 9. P. e239125. doi: 10.1371/journal.pone.0239125.
  8. Gerster M., Berner R., Sawicki J., Zakharova A., Skoch A., Hlinka J., Lehnertz K., Sch oll E. FitzHugh–Nagumo oscillators on complex networks mimic epileptic-seizure-related synchronization phenomena // Chaos. 2020. Vol. 30, iss. 12. P. 123130. doi: 10.1063/5.0021420.
  9. Капустников А. А., Сысоева М. В., Сысоев И. В. Моделирование пик-волновых разрядов в мозге малыми сетями нейроосцилляторов // Математическая биология и биоинформатика. 2020. Т. 15, № 2. С. 138–147. doi: 10.17537/2020.15.138.
  10. Alexander A., Maroso M., Soltesz I. Chapter 5 - Organization and control of epileptic circuits in temporal lobe epilepsy // Prog. Brain Res. 2016. Vol. 226. P. 127–154. doi: 10.1016/bs.pbr.2016. 04.007.
  11. Curia G., Longo D., Biagini G., Jones R. S., Avoli M. The pilocarpine model of temporal lobe epilepsy // J. Neurosci. Methods. 2008. Vol. 172, iss. 2. P. 143–157. doi: 10.1016/j.jneumeth. 2008.04.019.
  12. Sutula T., Xiao-Xian H., Cavazos J., Scott G. Synaptic reorganization in the hippocampus induced by abnormal functional activity // Science. 1988. Vol. 239, iss. 4844. P. 1147–1150. doi: 10.1126/science.2449733.
  13. Babb T., Kupfer W., Pretorius J., Crandall P., Levesque M. Synaptic reorganization by mossy fibers in human epileptic fascia dentata // Neuroscience. 1991. Vol. 42, iss. 2. P. 351–363. doi: 10.1016/0306-4522(91)90380-7.
  14. Tauck D. L., Nadler J. V. Evidence of functional mossy fiber sprouting in hippocampal formation of kainic acid-treated rats // J. Neurosci. 1985. Vol. 5, iss. 4. P. 1016–1022. doi: 10.1523/JNEUROSCI. 05-04-01016.1985.
  15. Yu Y., Han F., Wang Q. A hippocampal-entorhinal cortex neuronal network for dynamical mechanisms of epileptic seizure // IEEE Trans. Neural Syst. Rehabil. Eng. 2023. Vol. 31. P. 1986–1996. doi: 10.1109/TNSRE.2023.3265581.
  16. Sloviter R. S. Permanently altered hippocampal structure, excitability, and inhibition after experimental status epilepticus in the rat: The “dormant basket cell” hypothesis and its possible relevance to temporal lobe epilepsy // Hippocampus. 1991. Vol. 1, iss. 1. P. 41–66. doi: 10.1002/hipo. 450010106.
  17. Bertram E. H. The functional anatomy of spontaneous seizures in a rat model of chronic limbic epilepsy // Epilepsia. 1997. Vol. 38, iss. 1. P. 95–105. doi: 10.1111/j.1528-1157.1997.tb01083.x.
  18. Toyoda I., Bower M. R., Leyva F., Buckmaster P. S. Early activation of ventral hippocampus and subiculum during spontaneous seizures in a rat model of temporal lobe epilepsy // J. Neurosci. 2013. Vol. 33, iss. 27. P. 11100–11115. doi: 10.1523/JNEUROSCI.0472-13.2013.
  19. Kornilov M. V., Sysoev I. V. Mathematical model of a main rhythm in limbic seizures // Mathematics. 2023. Vol. 11, iss. 5. P. 1233. doi: 10.3390/math11051233.
  20. Корнилов М. В., Капустников А. А., Созонов Е. А., Сысоева М. В., Сысоев И. В. Режимы синхронизации в кольце нейронов гиппокампа грызунов при лимбической эпилепсии // Известия вузов. ПНД. 2024. T. 32, № 3. С. 357–375. doi: 10.18500/0869-6632-003113.
  21. FitzHugh R. Impulses and physiological states in theoretical models of nerve membrane // Biophys. J. 1961. Vol. 1, no. 6. P. 445–466. doi: 10.1016/S0006-3495(61)86902-6.
  22. Nagumo J., Arimoto S., Yoshizawa S. An active pulse transmission line simulating nerve axon // Proceedings of the IRE. 1962. Vol. 50, no. 10. P. 2061–2070. doi: 10.1109/JRPROC.1962.288235.
  23. Hodgkin A. L., Huxley A. F. A quantitative description of membrane current and its application to conduction and excitation in nerve // J. Physiol. 1952. Vol. 117, iss. 4. P. 500–544. DOI: 10.1113/ jphysiol.1952.sp004764.
  24. Yoshida M., Hayashi H. Emergence of sequence sensitivity in a hippocampal CA3–CA1 model // Neural Netw. 2007. Vol. 20, no. 6. P. 653–667. doi: 10.1016/j.neunet.2007.05.003.
  25. Егоров Н. М., Сысоева М. В., Пономаренко В. И., Корнилов М. В., Сысоев И. В. Кольцевой генератор нейроподобной активности с перестраиваемой частотой // Известия вузов. ПНД. 2023. T. 31, № 1. С. 103–120. doi: 10.18500/0869-6632-003025.
  26. McCarthy M. M., Brown E. N., Kopell N. J. Potential network mechanisms mediating electroencephalographic beta rhythm changes during propofol-induced paradoxical excitation // J. Neurosci. 2008. Vol. 28, iss. 50. P. 13488–13504. doi: 10.1523/JNEUROSCI.3536-08.2008.
  27. Ching S., Cimenser A., Purdon P. L., Brown E. N., Kopell N. J. Thalamocortical model for a propofol-induced alpha-rhythm associated with loss of consciousness // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2010. Vol. 107, iss. 52. P. 22665–22670. doi: 10.1073/pnas.1017069108.
  28. V-Ghaffari B., Kouhnavard M., Elbasiouny S. M. Mixed-mode oscillations in pyramidal neurons under antiepileptic drug conditions // PLoS ONE. 2017. Vol. 12, iss. 6. P. e0178244. DOI: 10.1371/ journal.pone.0178244.
  29. Middleton S., Jozsi J., Kispersky T., Lebeau F., Roopun A., Kopell N., Whittington M., Cunningham M. NMDA receptor-dependent switching between different gamma rhythm generating microcircuits in entorhinal cortex // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2008. Vol. 105, iss. 47. P. 18572–18577. doi: 10.1073/pnas.0809302105.
  30. Acker C. D., Kopell N., White J. A. Synchronization of strongly coupled excitatory neurons: Relating network behavior to biophysics // J. Comput. Neurosci. 2003. Vol. 15. P. 71–90. doi: 10.1023/a:1024474819512.
  31. Jalics J., Krupa M., Rotstein H. G. Mixed-mode oscillations in a three time-scale system of ODEs motivated by a neuronal model // Dynamical Systems. 2010. Vol. 25, iss. 4. P. 445–482. doi: 10.1080/14689360903535760.
  32. Dupret D., Pleydell-Bouverie B., Csicsvari J. Inhibitory interneurons and network oscillations // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2008. Vol. 105, iss. 47. P. 18079–18080. doi: 10.1073/pnas.0810064105.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».