Enteral viral hepatitis in monkeys

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Within the last decade, a large number of viruses genetically related to human hepatitis viruses have been identified in different animal species, including monkeys. Numerous viruses related to human hepatitis A virus (HAV, Picornaviridae: Hepatovirus: Hepatovirus A) were detected in various mammalian species in 2015–2018, predominantly in bats and rodents, but also in shrews, seals and marsupials. Zoonotic hepatitis E virus (HEV, Hepeviridae: Orthohepevirus: Orthohepevirus A) genotypes have been found in wild boars, deer, camels, and rabbits, as well as in non human primates. In addition, viruses that are genetically close to HEV have been described in bats, ferrets, rodents, birds, and fish. Nevertheless, monkeys remain important laboratory animals in HAV and HEV research. The study of spontaneous and experimental infection in these animals is an invaluable source of information about the biology and pathogenesis of these viruses and continues to be an indispensable tool for vaccine and drug testing. The purpose of this literature review was to summarize and analyze published data on the circulation of HAV and HEV among wild and captive primates, as well as the results of experimental studies of HAV and HEV infections in monkeys.

About the authors

Dmitriy I. Dogadov

FSBRI «Research Institute of Medical Primatology» of the Ministry of Education and Science of Russia

Email: dima_loko86@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-1596-0509

Ph.D. (Biol.), Researcher of the Laboratory of Infection Virology

Russian Federation, 354376, Sochi

Karen K. Kyuregyan

FSBRI «I.I. Mechnikov Research Institute of Vaccines and Sera»; FSBEI FPE «Russian Medical Academy of Continuous Professional Education» of the Ministry of Health of Russia

Email: karen-kyuregyan@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-3599-117X

D.Sci. (Biol.), Professor of the RAS, Leading Researcher of the Laboratory of Viral Hepatitis, Head of the Department of Viral Hepatitis of the Research Institute of Molecular and Personalized Medicine

Russian Federation, 105064, Moscow; 125993, Moscow

Mikhail I. Mikhailov

FSBRI «I.I. Mechnikov Research Institute of Vaccines and Sera»; FSBEI FPE «Russian Medical Academy of Continuous Professional Education» of the Ministry of Health of Russia

Author for correspondence.
Email: michmich2@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-6636-6801

Ph.D. (Biol.), Professor, Academician of RAS, Head of the Laboratory of Viral Hepatitis, Science Head of the Research Institute of Molecular and Personalized Medicine

Russian Federation, 105064, Moscow; 125993, Moscow

References

  1. Drexler J.F., Corman V.M., Lukashev A.N., van den Brand J.M.A., Gmyl A.P., Brünink S., et al. The Hepatovirus Ecology Consortium. Evolutionary origins of hepatitis A virus in small mammals. PNAS. 2015; 112(49): 15190–5. https://doi.org/10.1073/pnas.1516992112
  2. Sridhar S., Teng J.L.L., Chiu T.H., Lau S.K.P., Woo P.C.Y. Hepatitis E virus genotypes andevolution: emergence of camel hepatitis E variants. Int. J. Mol. Sci. 2017; 18(4): 1–19. https://doi.org/10.3390/ijms18040869
  3. Batts W., Yun S., Hedrick R., Winton J. A novel member of the family Hepeviridae from cutthroat trout (Oncorhynchus clarkii). Virus Res. 2011; 158(1-2): 116–23. https://doi.org/10.1016/j.virusres.2011.03.019
  4. ICTV. International Committee on Taxonomy of Viruses. Genus: Hepatovirus; 2021. Available at: https://talk.ictvonline.org/ictv-reports/ictv_online_report/positive-sense-rna-viruses/w/picornaviridae/709/genus-hepatovirus
  5. Hillis W.D. An outbreak of infectious hepatitis among chimpanzee handlers at a United States Air Force base. Am. J. Hyg. 1961; 73: 316–28. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aje.a120191
  6. Mosely J.W., Reinhardt H.P., Hassler F.R. Chimpanzee-associated hepatitis: an outbreak in Oklahoma. JAMA. 1967; 199(10): 105–7.
  7. Robertson B.H., Jansen R.W., Khanna B., Totsuka A., Nainan O.V., Siegl G., et al. Genetic relatedness of hepatitis A virus strains recovered from different geographical regions. J. Gen. Virol. 1992; 73(6): 1365–77. https://doi.org/10.1099/0022-1317-73-6-1365
  8. Robertson B.H. Viral hepatitis and primates: historical and molecular analysis of human and nonhuman primate hepatitis A, B, and the GB-related viruses. J. Viral. Hepat. 2001; 8(4): 233–42. https://doi.org/10.1046/j.1365-2893.2001.00295.x
  9. Ruddy S.J., Mosley J.W., Held J.R. Chimpanzee-associated viral hepatitis in 1963. Am. J. Epidemiol. 1967; 86(3): 634–40. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aje.a120772
  10. Burke D.S., Graham R.R., Heisey G.B., Coursaget R., Levesque B., Gretillat E., et al. Hepatitis A virus in primates outside captivity. Lancet. 1981; 2(8252): 928. https://doi.org/10.1016/S0140-6736(81)91411-2
  11. Smith M.S., Swanepoel P.J., Bootsma M. Hepatitis A in nonhuman primates in nature. Lancet. 1980; 2(8206): 1241–2. https://doi.org/10.1016/s0140-6736(80)92495-2
  12. Kalter S.S., Heberling R.L., Cooke A.W., Barry J.D., Tian P.Y., Northam W.J. Viral infections of nonhuman primates. Lab. Anim. Sci. 1997; 47(5): 461–8.
  13. Purcell R.H., Emerson S.U. Animal models of hepatitis A and E. ILAR J. 2001; 42(2): 161–77. https://doi.org/10.1101/cshperspect.a031815
  14. Korzaya L.I., Lapin B.A., Shevtsova Z.V., Krilova R.I. Spontaneous and experimental hepatitis A in Old World monkeys are the models of human hepatitis A. Baltic J. Lab. Animal. Sci. 2001; 11(2): 135–41.
  15. Dogadov D.I., Korzaya L.I., Kyuregyan K.K., Karlsen A.A., Mikhaylov M.I., Lapin B.A. Markers of hepatitis A in the monkeys of the Adlers primate center. Voprosy virusologii. 2019; 64(5): 246–9. https://doi.org/10.36233/0507-4088-2019-64-5-246-249 (in Russian)
  16. Korzaya L.I., Keburiya V.V., Goncharenko A.M., Dogadov D.I., Lapin B.A. Markers of laboratory primates’ viral infections. In: Materials of the 2nd International Scientific Conference «Fundamental and Applied Aspects of Medical Primatology» [Materialy vtoroy mezhdunarodnoy nauchnoy konferentsii «Fundamental’nye i prikladnye aspekty meditsinskoy primatologii»]. Sochi; 2011: 79–88. (in Russian)
  17. Drewe J.A., O’Riain M.J., Beamish E., Currie H., Parsons S. Survey of infections transmissible between baboons and humans, Cape Town, South Africa. Emerg. Infect. Dis. 2012; 18(2): 298–301. https://doi.org/10.3201/eid1802.111309
  18. Gust I.D., Lehmann N.I., Crowe S., McCrorie M., Locarnini S.A., Lucas C.R. The origin of the HM175 strain of hepatitis A virus. J. Infect. Dis. 1985; 151(2): 365–7. https://doi.org/10.1093/infdis/151.2.365
  19. Balayan M.S., Kusov Yu.Yu., Andjaparidze A.G., Tsarev S.A., Sverdlov E.D., Chizhikov V.E., et al. Variations in genome fragments coding for RNA polymerase in human and simian hepatitis A viruses. FEBS Lett. 1989; 247(2): 425–8. https://doi.org/10.1016/0014-5793(89)81384-5
  20. Nainan O.V., Margolis H.S., Robertson B.H., Balayan M., Brinton M.A. Sequence analysis of a new hepatitis A virus naturally infecting cynomolgus macaques (Macaca fascicularis). J. Gen. Virol. 1991; 72(7): 1685–9. https://doi.org/10.1099/0022-1317-72-7-1685
  21. Van Cuyck-Gandré H., Cockman-Thomas R., Caudill J.D., Asher L.S., Armstrong K.L., Hauroeder B., et al. Experimental African HEV infection in cynomolgus macaques (Macaca fascicularis). J. Med. Virol. 1998; 55(3): 197–202. https://doi.org/10.1002/(SICI)1096-9071(199807)55:3<197::AID-JMV3>3.0.CO;2-X
  22. Lu L., Ching K.Z., de Paula V.S., Nakano T., Siegl G., Weitz M., et al. Characterization of the complete genomic sequence of genotype II hepatitis A virus (CF53/Berne isolate). J. Gen. Viro. 2004; 85(10): 2943–52. https://doi.org/10.1099/vir.0.80304-0
  23. Cristina J., Costa-Mattioli M. Genetic variability and molecular evolution of hepatitis A virus. Virus Res. 2007; 127(2): 127–57. https://doi.org/10.1016/j.virusres.2007.01.005
  24. Costa-Mattioli M., Di Napoli A., Ferre V., Billaudel S., Perez-Bercoff R., Cristina J. Genetic variability of hepatitis A virus. J. Gen. Virol. 2003; 84(Pt. 12): 3191–201. https://doi.org/10.1099/vir.0.19532-0
  25. Khanna B., Spelbring J.E., Innis B.L., Robertson B.H. Characterization of a genetic variant of human hepatitis A virus. J. Med. Virol. 1992; 36(2): 118–24. https://doi.org/10.1002/jmv.1890360208
  26. Lemon S.M., LeDuc J.W., Binn L.N., Escajadillo A., Ishak K.G. Transmission of hepatitis A virus among recently captured Panamanian owl monkeys. J. Med. Virol. 1982; 10(1): 25–36. https://doi.org/10.1002/jmv.1890100105
  27. Andzhaparidze A.G., Karetnyy Yu.V., Korzaya L.I., Balayan M.S., Titova I.P., Zamyatina N.A. Hepatitis A epizootic among African green monkeys kept in an animal house. Voprosy virusologii. 1989; 34(3): 292–6. (in Russian)
  28. Arankalle V.A., Ramakrishnan J. Simian hepatitis A virus derived from a captive rhesus monkey in India is similar to the strain isolated from wild African green monkeys in Kenya. J. Viral. Hepat. 2009; 16(3): 214–8. https://doi.org/10.1111/j.1365-2893.2008.01060.x
  29. Bennett A.J., Sibley S.D., Lauck M., Weny G., Hyeroba D., Tumukunde A., et al. Naturally circulating Hepatitis A virus in olive baboons, Uganda. Emerg. Infect. Dis. 2016; 22(7): 1308–10. https://doi.org/10.3201/eid2207.151837
  30. Dogadov D.I., Korzaya L.I., Karlsen A.A., Kyuregyan K.K. Molecular genetic identification of isolates of the hepatitis A virus (HAV) from monkeys at Adler primate center. J. Med. Primatol. 2018; 47(2): 87–92. https://doi.org/10.1111/jmp.12333
  31. Andzhaparidze A.G., Poleshchuk V.F., Zamyatina N.A., Savinov A.P., Gavrilovskaya I.N., Balayan M.S. Spontaneous hepatitis in Macaca fascicularis treated with immunosuppressing drugs. Voprosy virusologii. 1985; (4-S): 468–73. (in Russian)
  32. Tsarev S.A., Emerson S.U., Balayan M.S., Ticehurst J., Purcel R.H. Simian hepatitis A virus (HAV) strain AGM-27: comparison of genome structure and growth in cell culture with other HAV strains. J. Gen. Virol. 1991; 72(7): 1677–83. https://doi.org/10.1099/0022-1317-72-7-1677
  33. Raychaudhuri G., Govindarajan S., Shapiro M., Purcell R.H., Emerson S.U. Utilization of chimeras between human (HM-175) and simian (AGM-27) strains of hepatitis A virus to study the molecular basis of virulence. J. Virol. 1998; 7(4): 7467–75. https://doi.org/10.1128/JVI.72.9.7467-7475.1998
  34. Lapin B.A., Dzhikidze E.K., Krylova R.I., Stasilevich Z.K., Yakovleva L.A. Problems of Infectious Pathology in Monkeys [Problemy infektsionnoy patologii obez’yan]. Moscow: RAS Publishing; 2004: 29–31. (in Russian)
  35. Poleshchuk V.F., Balayan M.S., Andzhaparidze A.G., Sobol‘ A.V., Dokin V.P., Gulyaeva T.V., et al. The modelling of hepatitis A and of enterally transmitted non-A, non-B hepatitis (hepatitis E) in Saguinus mystax tamarins. Voprosy virusologii. 1990; 35(5): 379–82. (in Russian)
  36. Poleshchuk V.F., Mikhaylov M.I., Zamyatina N.A. Primate models of human viral hepatitis. Voprosy virusologii. 2006; 51(4): 6–13. (in Russian)
  37. ICTV. International Committee on Taxonomy of Viruses. Genus: Hepeviridae; 2021. Available at: https://talk.ictvonline.org/ictv-reports/ictv_online_report/positive-sense-rna-viruses/w/hepeviridae
  38. Balayan M.S., Andjaparidze A.G., Savinskaya S.S., Ketiladze E.S., Braginsky D.M., Savinov A.P., et al. Evidence for a virus in non-A, non-B hepatitis transmitted via the fecal-oral route. Intervirology. 1983; 20(1): 23–31. https://doi.org/10.1159/000149370
  39. Hirano M., Ding X., Li T.C., Takeda N., Kawabata H., Koizumi N., et al. Evidence for widespread infection of hepatitis E virus among wild rats in Japan. Hepatol. Res. 2003; 27(1): 1–5. https://doi.org/10.1016/S1386-6346(03)00192-X
  40. Nakamura S., Tsuchiya H., Okahara N., Nakagawa T., Ohara N., Yamamoto H., et al. Epidemiology of hepatitis E virus in indoor-captive cynomolgus monkey colony. J. Vet. Med. Sci. 2012; 74(3): 279–83. https://doi.org/10.1292/jvms.11-0394
  41. Yamamoto H., Li T.C., Koshimoto C., Ito K., Kita M., Miyashita N., et al. Serological evidence for hepatitis E virus infection in laboratory monkeys and pigs in animal facilities in Japan. Exp. Anim. 2008; 57(4): 367–76. https://doi.org/10.1538/expanim.57.367
  42. Korzaya L.I., Keburiya V.V., Dogadov D.I., Lapin B.A., Kyuregyan K.K., Mikhaylov M.I. Markers of hepatitis E among the population of the Greater Sochi and in monkeys of the Adler primate center. Voprosy virusologii. 2016; 61(4): 176–80. https://doi.org/10.18821/0507-4088-2016-61-4-176-180 (in Russian)
  43. Korzaya L.I., Dogadov D.I., Goncharenko A.M., Karlsen A.A., Kyuregyan K.K., Mikhaylov M.I. Prevalence of laboratory markers of human respiratory viruses in monkeys of Adler primate center. Voprosy virusologii. 2021; 66(6): 425–33. https://doi.org/10.36233/0507-4088-77 (in Russian)
  44. Yamamoto H., Suzuki J., Matsuda A., Ishida T., Ami Y., Suzaki Y., et al. Hepatitis E virus outbreak in monkey facility, Japan. Emerg. Infect. Dis. 2012; 18(12): 2032–4. https://doi.org/10.3201/eid1812.120884
  45. Huang F., Yu W., Hua X., Jing S., Zeng W., He Z. Seroepidemiology and molecular characterization of hepatitis E virus in Macaca Mulatta from a village in Yunnan, China, where infection with this virus is endemic. Hepat. Mon. 2011; 11(9): 745–9. https://doi.org/10.5812/kowsar.1735143X.730
  46. Yang F., Duan S., Guo Y., Li Y., Yoshizaki S., Takeda N., et al. Current status of hepatitis E virus infection at a rhesus monkey farm in China. Vet. Microbiol. 2019; 230: 244–8. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2019.01.021
  47. Dogadov D.I., Korzaya L.I., Kyuregyan K.K., Karlsen A.A., Kichatova V.S., Potemkin I.A., et al. Natural infection of captive cynomolgus monkeys (Macaca fascicularis) with hepatitis E virus genotype 4. Arch. Virol. 2019; 164(10): 2515–8. https://doi.org/10.1007/s00705-019-04337-3
  48. Kyuregyan K.K., Poleshchuk V.F., Gordeychuk I.V., Gulyaeva T.V., Isaeva O.V., Morozov I.A., et al. Simulation of viral hepatitis E in marmosets. Byulleten’ eksperimental’noy biologii i meditsiny. 2015; 160(9): 355–9. https://doi.org/10.1007/s10517-016-3173-0 (in Russian)
  49. Gordeychuk I., Kyuregyan K., Kondrashova A., Bayurova E., Gulyaev S., Gulyaeva T., et al. Immunization with recombinant ORF2 p551 protein protects common marmosets (Callithrix jacchus) against homologous and heterologous hepatitis E virus challenge. Vaccine. 2022; 40(1): 89–99. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2021.11.042
  50. Longer C.F., Denny S.L., Caudill J.D., Miele T.A., Asher L.V., Myint K.S., et al. Experimental hepatitis E: pathogenesis in cynomolgus macaques (Macaca fascicularis). J. Infect. Dis. 1993; 168(3): 602–9. https://doi.org/10.1093/infdis/168.3.602
  51. Van Cuyck-Gandré H., Cockman-Thomas R., Caudill J.D., Asher L.S., Armstrong K.L., Hauroeder B., et al. Experimental African HEV infection in cynomolgus macaques (Macaca fascicularis). J. Med. Virol. 1998; 55(3): 197–202. https://doi.org/10.1002/(SICI)1096-9071(199807)55:3<197::AID-JMV3>3.0.CO;2-X
  52. Tsarev S.A., Tsareva T.S., Emerson S.U., Rippy M.K., Zack P., Shapiro M., et al. Experimental hepatitis E in pregnant rhesus monkeys: failure to transmit hepatitis E virus (HEV) to offspring and evidence of naturally acquired antibodies to HEV. J. Infect. Dis. 1995; 172(1): 31–7. https://doi.org/10.1093/infdis/172.1.31
  53. de Carvalho L.G., Marchevsky R.S., dos Santos D.R., de Oliveira J.M., de Paula V.S., Lopes L.M., et al. Infection by Brazilian and Dutch swine hepatitis E virus strains induces haematological changes in Macaca fascicularis. BMC Infect. Dis. 2013; 13(495): 495. https://doi.org/10.1186/1471-2334-13-495
  54. Purcell R.H., Engle R.E., Rood M.P., Kabrane-Lazizi Y., Nguyen H.T., Govindarajan S., et al. Hepatitis E virus in rats, Los Angeles, California, USA. Emerg. Infect. Dis. 2011; 17(12): 2216–22. https://doi.org/10.3201/eid1712.110482
  55. Yang F., Li Y., Li Y., Jin W., Duan S., Xu H., et al. Experimental Cross-Species Transmission of Rat Hepatitis E Virus to Rhesus and Cynomolgus Monkeys. Viruses. 2022; 14(2): 293. https://doi.org/10.3390/v14020293
  56. Huang F.F., Sun Z.F., Emerson S.U., Purcell R.H. Determination and analysis of the complete genomic sequence of avian hepatitis E virus (avian HEV) and attempts to infect rhesus monkeys with avian HEV. J. Gen. Virol. 2004; 85(6): 1609–18. https://doi.org/10.1099/vir.0.79841-0
  57. Mikhaylov M.I., Kyuregyan K.K., Gruzdeva K.N. Avian hepatitis E virus. Mir virusnykh gepatitov. 2005; (10): 8–11. (in Russian)

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2022 Dogadov D.I., Kyuregyan K.K., Mikhailov M.I.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».