Markers of viral hepatitis E (Hepeviridae, Orthohepevirus, Orthohepevirus A) in the imported Old World monkeys

Cover Image

Cite item

Full Text

Abstract

Introduction. Viral hepatitis E is a zooanthroponotic disease that occurs in humans and various animals, including monkeys. It is caused by hepatitis E virus (HEV) (Hepeviridae, Orthohepevirus: Orthohepevirus A), for which 8 genotypes have been described to date. Among them, strains of genotypes 1 and 2 have been isolated from humans, strains of genotypes 3 and 4 from humans and animals, and strains of genotypes 5–8 from animals only. The main threat of the disease is associated with the documented zoonotic transmission of HEV genotypes 3, 4, 7, and 8, to humans through infected meat, blood and milk. Thus, monkeys could be involved in the transmission of HEV.

The aim of this work was to study serological and molecular genetic markers of HEV infection in strepsirrhines (Old World monkeys, Cercopithecoidea), imported to the Adler Primate Center from various regions of the world (Tanzania, Vietnam, Mauritius).

Material and methods. Fecal (n = 224) and blood serum samples (n = 395) from cynomolgus (Macaca fascicularis) and vervet monkeys (Chlorocebus pygerythrus) were examined by the enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA) and reverse transcription polymerase chain reaction (RT-PCR).

Results and discussion. The data obtained show the high detection rate (51.8%) of IgG antibodies to HEV among 5 groups of cynomolgus monkeys imported from Vietnam, with a predominance of highly reactive sera (84%). High detection rate of IgM antibodies in these animals (10.4%) was observed, with the large number of IgM-reactive sera in one particular group of animals (36.8%). The fact of detection of HEV RNA in two groups of cynomolgus monkeys (11.9% and 5.7%) is of particular importance. All HEV sequences of isolated from monkeys belonged to genotype 4.

Conclusion. Our data indicate that monkeys (in particular, cynomolgus monkeys) can serve as a natural reservoir of HEV genotype 4 for humans. This requires an appropriate set of anti-epidemic measures in a number of situations.

About the authors

D. I. Dogadov

FSBRI «Research Institute of Medical Primatology» of the Ministry of Education and Science of Russia

Author for correspondence.
Email: dima_loko86@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-1596-0509

Dmitriy I. Dogadov, Ph.D. (Biol.), Researcher of the Laboratory of Infection Virology.

354376, Sochi

Russian Federation

L. I. Korzaya

FSBRI «Research Institute of Medical Primatology» of the Ministry of Education and Science of Russia

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0003-2259-5773

354376, Sochi

Russian Federation

K. K. Kyuregyan

FSBRI «I.I. Mechnikov Research Institute of Vaccines and Sera»; FSBEI FPE «Russian Medical Academy of Continuous Professional Education» of the Ministry of Health of Russia

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-3599-117X

105064, Moscow
125993, Moscow

Russian Federation

A. A. Karlsen

FSBRI «I.I. Mechnikov Research Institute of Vaccines and Sera»; FSBEI FPE «Russian Medical Academy of Continuous Professional Education» of the Ministry of Health of Russia

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-6013-7768

105064, Moscow
125993, Moscow

Russian Federation

M. I. Mikhailov

FSBRI «I.I. Mechnikov Research Institute of Vaccines and Sera»; FSBEI FPE «Russian Medical Academy of Continuous Professional Education» of the Ministry of Health of Russia

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-6636-6801

105064, Moscow
125993, Moscow

Russian Federation

References

  1. Bradley D.W. Enterically-transmitted non-A, non-B hepatitis. Br. Med. Bull. 1990; 46(2): 442–61. https://doi.org/10.1093/ oxfordjournals.bmb.a072409
  2. Matsuda H., Okada K., Takahashi K., Mishiro S. Severe hepatitis E virus infection after ingestion of uncooked liver from a wild boar. J. Infect. Dis. 2003; 188(6): 944. https://doi.org/10.1086/378074
  3. Spina A., Lenglet A., Beversluis D., de Jong M., Vernier L., Spencer C., et al. A large outbreak of Hepatitis E virus genotype 1 infection in an urban setting in Chad likely linked to household level transmission factors, 2016–2017. PLoS One. 2017; 12(11): 1–12. https://doi. org/10.1371/journal.pone.0188240
  4. Wang Y., Ling R., Erker J.C., Zhang H., Li H., Desai S., et al. A divergent genotype of hepatitis E virus in Chinese patients with acute hepatitis. J. Gen. Virol. 1999; 80(1): 169–77. https://doi. org/10.1099/0022-1317-80-1-169
  5. Smith D.B., Simmonds P., Izopet J., Oliveira-Filho E.F., Ulrich R.G., Johne R., et al. Proposed reference sequences for hepatitis E virus subtypes. J. Gen. Virol. 2016; 97(3): 537–42. https://doi. org/10.1099/jgv.0.000393
  6. Nan Y., Zhang Y.J. Molecular biology and infection of Hepatitis E virus. Front. Microbiol. 2016; (7): 1419. https://doi.org/10.3389/ fmicb.2016.01419
  7. Yamamoto H., Suzuki J., Matsuda A., Ishida T., Ami Y., Suzaki Y., et al. Hepatitis E Virus Outbreak in Monkey Facility, Japan. Emerg. Infect. Dis. 2012; 18(12): 2032–4. https://doi.org/10.3201/eid1812.120884
  8. Sridhar S., Teng J.L.L., Chiu T.H., Lau S.K.P., Woo P.C.Y. Hepatitis E virus genotypes and evolution: emergence of camel hepatitis E variants. Int. J. Mol. Sci. 2017; 18(4): 1–19. https://doi.org/10.3390/ ijms18040869
  9. Mushahwar I.K. Hepatitis E virus: molecular virology, clinical features, diagnosis, transmission, epidemiology, and prevention. J. Med. Virol. 2008; 80(4): 646–58. https://doi.org/10.1002/jmv.21116
  10. Guu T.S.Y., Liub Z., Ye Q., Mata D.A., Li K., Yin C., et al. Structure of the hepatitis E virus-like particle suggests mechanisms for virus assembly and receptor binding. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009; 106(31): 12992–7. https://doi.org/10.1073/pnas.0904848106
  11. Hirano M., Ding X., Li T.C., Takeda N., Kawabata H., Koizumi N., et al. Evidence for widespread infection of hepatitis E virus among wild rats in Japan. Hepatol. Res. 2003; 27(1): 1–5. https://doi. org/10.3201/eid1808.120070
  12. Purcell R.H., Emerson S.U. Animal models of hepatitis A and E. ILAR J. 2001; 42(2): 161–77. https://doi.org/10.1101/cshperspect.a031815
  13. Yamamoto H., Li T.C., Koshimoto C., Ito K., Kita M., Miyashita N., et al. Serological evidence for hepatitis E virus infection in laboratory monkeys and pigs in animal facilities in Japan. Exp. Anim. 2008; 57(4): 367–76. https://doi.org/10.1538/expanim.57.367
  14. Корзая Л.И., Кебурия В.В., Догадов Д.И., Лапин Б.А., Кюрегян К.К., Михайлов М.И. Маркёры гепатита Е у населения Большого Сочи и обезьян Адлерского приматологического центра. Вопросы вирусологии. 2016; 61(4): 176–80. https://doi. org/10.18821/0507-4088-2016-61-4-176-180
  15. Huang F., Yu W., Hua X., Jing S., Zeng W., He Z. Seroepidemiology and molecular characterization of Hepatitis E virus in Macaca Mulatta from a village in Yunnan, China, where infection with this virus is endemic. Hepat. Mon. 2011; 11(9): 745–9. https://doi. org/10.5812/kowsar.1735143X.730
  16. Корзая Л.И., Лапин Б.А., Кебурия В.В., Лазарева И.Я. Частота выявления антител к вирусу гепатита Е у обслуживающего персонала и у макак Адлерского питомника обезьян. Вопросы вирусологии. 2007; 52(1): 36–40.
  17. Yang F., Duan S., Guo Y., Li Y., Yoshizaki S., Takeda N., et al. Current status of hepatitis E virus infection at a rhesus monkey farm in China. Vet. Microbiol. 2019; 230: 244–8. https://doi. org/10.1016/j.vetmic.2019.01.021
  18. Корзая Л.И., Кебурия В.В., Гончаренко А.М., Догадов Д.И., Лапин Б.А. Маркёры вирусных инфекций у лабораторных приматов. В кн.: Материалы второй международной научной конференции «Фундаментальные и прикладные аспекты медицинской приматологии». Сочи; 2011: 79–88.
  19. Михайлов М.И., Малинникова Е.Ю., Кюрегян К.К., Исаева О.В. Случай завоза вируса гепатита Е 4 генотипа в Россию. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2016; 93(3): 64–9. https://doi.org/10.36233/0372-9311-2016-3-64-69
  20. Dogadov D.I., Korzaya L.I., Kyuregyan K.K., Karlsen A.A., Kichatova V.S., Potemkin I.A., et al. Natural infection of captive cynomolgus monkeys (Macaca fascicularis) with hepatitis E virus genotype 4. Arch. Virol. 2019; 164(10): 2515–8. https://doi. org/10.1007/s00705-019-04337-3
  21. Михайлов М.И., Кюрегян К.К., Малинникова Е.Ю., Исаева О.В., Карлсен А.А., Потёмкин И.А., и др. Вирусные гепатиты: прогнозы и проблемы. Эпидемиология и инфекционные болезни. Актуальные вопросы. 2019; 9(1): 71–80. https://doi.org/10.18565/ epidem.2019.9.1.71-80

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2021 Dogadov D.I., Korzaya L.I., Kyuregyan K.K., Karlsen A.A., Mikhailov M.I.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».