Происхождение и эволюция гомеобоксных генов из класса ANTP

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Гены из класса ANTP известны какэволюционно консервативные и иерархически высокие регуляторы развития. Это самые изученныеи самые многочисленные гомеобоксные гены животных. Они кодируют гомеодоменные транскрипционныефакторы и обладают набором уникальных особенностей, таких как: кластерность,колинеарность, эволюционная консервативность и последовательная вовлеченность в самые разные дифференцировки на протяжении всегоонтогенеза многоклеточных животных. Первые гены ANTP (из подкласса NK) появляютсяу гребневиков и губок, поэтому эволюцию Metazoa от общего одноклеточногопредка часто ассоциируют с возникновением класса ANTP (Larroux et al.,2007; Moroz et al., 2014). Филогенетический анализ гомеобоксных генов, выполненныйна широкой выборке таксонов базальных Metazoa, показал, что ANTP-геныиз подклассов Hox и ParaHox возникли у последнего общего предкаCnidaria и Bilateria. Эти новые данные порождают новые вопросы.Как эволюция кластеров соотносится с эволюцией животных? Какие функции появились у новых генов, а какие были унаследованы от NK-геновпредка? Какие изменения в их регуляции могли повлиять на эволюциюпланов организации Metazoa? Можно ли в принципе ответить на эти вопросы, изучая современных многоклеточных? Обзор нацелен на разрешение этих и ряда других вопросов эволюции кластерных генов ANTP. Отдельно обсуждаетсяконцепция “мегакластера” — гипотетической синтении, которая объединяла все подклассыгенов ANTP на заре эволюции Metazoa. Удешевление технологий секвенирования даетнекоторую надежду на ответы, потому что вводит в круг моделеймножество новых видов. Чем шире этот круг, тем проще найтиуниверсальные и частные закономерности молекулярной и морфологической эволюции.

Об авторах

М. А. Кулакова

Санкт-Петербургский государственный университет

Email: m.kulakowa@spbu.ru
Ораниенбаумское шоссе, д. 2, Старый Петергоф, Санкт-Петербург, 199034 Россия

Список литературы

  1. Albertin C.B.,Medina-Ruiz S.,Mitros T. et al. Genomeandtranscriptome mechanisms driving cephalopod evolution // Nat. Commun. 2022. V.13(1). Art. no. 2427. https://doi.org/10.1038/s41467-022-29748-w
  2. Azpiazu N., Frasch M. Tinmanandbagpipe: Two homeo box genes that determine cell fatesin the dorsal mesoderm ofDrosophila// Genes Dev. 1993.V. 7(7B). P. 1325–1340. https://doi.org/10.1101/gad.7.7b.1325
  3. Awgulewitsch A. Hox in hairgrowth and development // Naturwissenschaften. 2003 V. 90(5). P. 193–211. https://doi.org/10.1007/s00114-003-0417-4
  4. Battulin N., Fishman V.S., Mazur A.M. et al. Comparison ofthe three-dimensional organization of sperm and fibroblast genomes using theHi-C approach // Genome biology. 2015. V. 16. P. 1–15.
  5. Brooke N.M., Garcia-Fernàndez J., Holland P.W. The ParaHox gene cluster is an evolutionary sister ofthe Hox gene cluster // Nature. 1998. V. 392(6679).
  6. P. 920–922. https://doi.org/10.1038/31933
  7. Bürglin T.R.,Affolter M. Homeodomain proteins: An update// Chromosoma. 2016. V. 125(3). P. 497–521. https://doi.org/10.1007/s00412-015-0543-8
  8. Butts T., Holland P.W., Ferrier D.E. The urbilaterian Super-Hox cluster // Trends Genet.2008. V. 24(6). P. 259–262. https://doi.org/10.1016/j.tig.2007.09.006
  9. Cannon J.T., Vellutini B.C.,Smith J. 3rd, Ronquist F., Jondelius U., Hejnol A. Xenacoelomorpha is the sister group to Nephrozoa // Nature. 2016.V. 530(7588). P. 89–93. https://doi.org/10.1038/nature16520
  10. Chan C., Jayasekera S., Kao B.,Páramo M., von Grotthuss M., Ranz J.M. Remodelling of ahomeobox gene cluster by multiple independent gene reunions inDrosophila// Nat. Commun. 2015. V. 6. Art. no. 6509. https://doi.org/10.1038/ncomms7509
  11. Chiori R., Jager M., Denker E., Wincker P., Da SilvaC., Le Guyader H., Manuel M.,Quéinnec E. Are Hox genes ancestrallyinvolved in axial patterning? Evidence from the hydrozoanClytia hemisphaerica(Cnidaria). PLoS One. 2009. V. 4(1). Art. no. e4231. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0004231
  12. Ferrier D.E.K. Evolution of homeobox gene clusters in animals: the giga-clusterand primary vs. secondary clustering // Frontiers in Ecology andEvolution. 2016. V. 4. P. 36.
  13. Fröbius A.C., Funch P.Rotiferan Hox genes give new insights into the evolution ofmetazoan bodyplans // Nat. Commun. 2017. V. 8(1). P. 9. https://doi.org/10.1038/s41467-017-00020-w
  14. Garcia-Fernàndez J. The genesis and evolution of homeobox gene clusters// Nat. Rev. Genet. 2005. V. 6(12). P. 881–892. https://doi.org/10.1038/nrg1723
  15. Guiglielmoni N., Rivera-Vicéns R., Koszul R., Flot J.F. A deepdive into genome assemblies of non-vertebrate animals // Peer CommunityJournal. 2022. V. 2. Art. no. e29
  16. He S., Del VisoF., Chen C.Y., Ikmi A., Kroesen A.E., Gibson M.C. Anaxial Hox code controls tissue segmentation and body patterning inNematostella vectensis// Science.2018. V. 361(6409). P. 1377–1380. https://doi.org/10.1126/science.aar8384
  17. Hecox-Lea B.J., Mark Welch D.B. Evolutionary diversity andnovelty of DNA repair genes in asexualBdelloid rotifers//BMC Evol. Biol. 2018. V. 18(1). P. 177 https://doi.org/10.1186/s12862-018-1288-9
  18. Holland P.W.,Booth H.A., Bruford E.A. Classification and nomenclature of all humanhomeobox genes // BMC Biol. 2007. V. 5. P. 47. https://doi.org/10.1186/1741-7007-5-47
  19. PMID: 17963489;PMCID: PMC2211742.
  20. Holland P.W. Evolution of homeoboxgenes // Wiley Interdiscip Rev. Dev. Biol. 2013. V. 2(1).P. 31–45 https://doi.org/10.1002/wdev.78
  21. Hombría J.C., García-Ferrés M., Sánchez-Higueras C. Anterior Hoxgenes and the process of cephalization // Front. Cell Dev.Biol. 2021. V. 9. P. 718175. https://doi.org/10.3389/fcell.2021.718175
  22. Hui J.H., McDougallC., Monteiro A.S., Holland P.W., Arendt D., Balavoine G., Ferrier D.E. Extensive chordate and annelid macrosynteny reveals ancestral homeobox geneorganization // Mol. Biol. Evol. 2012. V. 29(1). P. 157–165. https://doi.org/10.1093/molbev/msr175
  23. Ikuta T., Yoshida N., Satoh N., Saiga H. Ciona intestinalisHox gene cluster: Its dispersed structure and residual colinear expressionin development // Proc. Natl. Acad. Sc.i USA. 2004. V.101(42). P. 15118–15123. https://doi.org/10.1073/pnas.0401389101
  24. Jagla K.,Bellard M., Frasch M. A cluster ofDrosophilahomeoboxgenes involved in mesoderm differentiation programs // Bioessays. 2001. V.23(2). P. 125–133. https://doi.org/10.1002/1521-1878(200102)23:2 <125::AID-BIES1019>3.0.CO;2-C
  25. Kaul-Strehlow S., Urata M.,Praher D., WanningerA. Neuronal patterning of the tubular collar cord is highlyconserved among enteropneusts but dissimilar to the chordate neural tube// Sci. Rep. 2017. V. 7(1). P. 7003. https://doi.org/10.1038/s41598-017-07052-8
  26. KhalturinK., Shinzato C., Khalturina M. et al. Medusozoan genomes informthe evolution of the jellyfish body plan // Nat. Ecol.Evol. 2019. V. 3(5). V. 811–822. https://doi.org/10.1038/s41559-019-0853-y
  27. Kim Y., Nirenberg M.DrosophilaNK-homeobox genes // Proc. Natl. Acad. Sci.U SA. 1989. V. 86(20). P. 7716–7720. https://doi.org/10.1073/pnas.86.20.7716
  28. Kulakova M.A., Cook C.E., Andreeva T.F.ParaHox gene expression in larval and postlarvaldevelopment of the polychaeteNereis virens(Annelida, Lophotrochozoa) // BMCDev. Biol. 2008. V. 8. P. 61.
  29. Maconochie M., Nonchev S.,Morrison A., Krumlauf R.Paralogous Hox genes: Function and regulation// Annu. Rev. Genet. 1996. V. 30. P. 529–556. https://doi.org/10.1146/annurev.genet.30.1.529
  30. Matus D.Q., Halanych K.M., Martindale M.Q.The Hox genecomplement of a pelagic chaetognath,Flaccisagitta enflata// Integr. Comp.Biol. 2007. V. 47(6). P. 854–864. https://doi.org/10.1093/icb/icm077
  31. Mio C., BaldanF., Damante G. NK2 homeobox gene cluster: Functions and rolesin human diseases // Genes Dis. 2022. V. 10(5). P. 2038–2048. https://doi.org/10.1016/j.gendis.2022.10.001
  32. Moroz L.L., Kocot K.M., Citarella M.R. etal. The ctenophore genome and the evolutionary origins of neuralsystems // Nature. 2014. V. 510(7503). V. 109–114. https://doi.org/10.1038/nature13400
  33. Nong W., Cao J., Li Y., Qu Z. et al.Jellyfish genomes reveal distinct homeobox gene clusters and conservation ofsmall RNA processing // Nat. Commun. 2020. V. 11(1).P. 3051. https://doi.org/10.1038/s41467-020-16801-9
  34. PapsJ., Rossi M.E., Bowles A.M.C., Álvarez-PresasM. Assembling animals: Trees, genomes, cells, and contrast to plants// Front. Ecol. Evol. 2023. V. 11. Art. no. 1185566. https://doi.org/10.3389/fevo.2023.1185566
  35. Powers T.P., Amemiya C.T. Evidence for a Hox14 paraloggroup in vertebrates // Curr. Biol. 2004. V. 14(5). P. R183–184. https://doi.org/10.1016/j.cub.2004.02.015
  36. Ryan J.F.,Mazza M.E., Pang K., Matus D.Q., Baxevanis A.D., Martindale M.Q., Finnerty J.R. Pre-bilaterian origins of the Hoxcluster and the Hox code: Evidence from the sea anemone,Nematostella vectensis //PLoS One. 2007. V. 2(1). Art. no.e153. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0000153
  37. Ryan J.F.,Pang K. Mullikin J.C., Martindale M.Q., Baxevanis A.D.The homeodomain complement of the ctenophoreMnemiopsis leidyisuggeststhat Ctenophora and Porifera diverged prior to the ParaHoxozoa //Evodevo. 2010. V. 1(1). Art. no. 9. https://doi.org/10.1186/2041-9139-1-9
  38. Saudemont A., DrayN., Hudry B., Le Gouar M., Vervoort M., Balavoine G.Complementary striped expression patterns of NK homeobox genes during segment formation in the annelidPlatynereis // Dev. Biol. 2008. V. 317(2).P. 430–443. https://doi.org/10.1016/j.ydbio.2008.02.013
  39. Schnitzler C.E., Chang E.S., Waletich J. et al. The genome ofthe colonial hydroidHydractiniareveals that their stem cells usea toolkit of evolutionarily shared genes with all animals //Genome Res. 2024. V. 34(3). P. 498–513. https://doi.org/10.1101/gr.278382.123
  40. Seo H.C.,Edvardsen R.B., Maeland A.D. et al. Hox cluster disintegration withpersistent anteroposterior order of expression inOikopleura dioica// Nature.2004. V. 431(7004). P. 67–71. https://doi.org/10.1038/nature02709
  41. Sharkey M., Graba Y.,Scott M.P. Hox genes in evolution: Protein surfaces and paraloggroups // Trends Genet. 1997. V. 13(4). P. 145–151. https://doi.org/10.1016/s0168-9525(97)01096-2
  42. Smith J.J., Kratsios P. Hox gene functions in theC. elegansnervous system: From early patterning to maintenance of neuronal identity // Semin. Cell Dev. Biol.2024. V. 152–153. P. 58–69. https://doi.org/10.1016/j.semcdb.2022.11.012
  43. Suga H.,Chen Z., de MendozaA. et al. TheCapsasporagenomereveals a complex unicellular prehistory of animals // Nat. Commun.2013. V. 4. Art. no. 2325 https://doi.org/10.1038/ncomms3325
  44. Technau U., GenikhovichG. Evolution: Directives from sea anemone Hox genes // Curr.Biol. 2018. V. 28(22). P. R1303–R1305. https://doi.org/10.1016/j.cub.2018.09.040
  45. Tomikawa J. Potential rolesof inter-chromosomal interactions in cell fate determination // Front. CellDev. Biol. 2024. V. 12. Art. no.1397807. https://doi.org/10.3389/fcell.2024.1397807
  46. ZimmermannB., Montenegro J.D., Robb S.M.C. et al. Topological structures andsyntenic conservation in sea anemone genomes // Nat. Commun. 2023.V. 14(1). Art. no. 8270. https://doi.org/10.1038/s41467-023-44080-7

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML

© Российская академия наук, 2025

Согласие на обработку персональных данных

 

Используя сайт https://journals.rcsi.science, я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных») даю согласие на обработку персональных данных на этом сайте (текст Согласия) и на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика» (текст Согласия).