Comparison of the evolution of the male skeleto-muscular genitalia system of the subtribe Polyommatina (Lepidoptera, Lycaenidae) in the faunas of the Old World and New World

Texto integral

Подтриба Polyommatina — филогенетически продвинутая и экологически пластичная группа сем. Lycaenidae. Ее виды заселили практически все наземные ландшафты, включая высокогорья и пустыни. Некоторые представители подтрибы смогли расселиться вплоть до Северного полярного круга, освоить пустыни Средней Азии, Северной Африки и Северной Америки и проникнуть в горные районы Южной Америки. Уникальность многих сторон биологии голубянок обеспечила им пристальное внимание исследователей. В последние годы заметен прогресс в изучении их филогении с использованием молекулярно-генетических и цитогенетических методов (Lukhtanov et al., 2005; Vila et al., 2010; Talavera et al., 2013); исследуются механизмы симбиотических отношений с муравьями (Pierce et al., 2002); подтверждена биогеографическая гипотеза В. В. Набокова (Nabokov, 1945) о роли Берингии в происхождении неотропической фауны Polyommatina в результате миграции на американский континент арктических видов голубянок (Vila et al., 2011).

Благодаря современному прогрессу в расшифровке родственных отношений внутри трибы Polyommatina и хронологии дивергенции отдельных филогенетических ветвей (Talavera et al., 2013) появилась хорошая возможность проследить эволюцию морфологических структур за определенный интервал времени, выявить гомоплазии или оценить скорость эволюции органов в соседних ветвях при их параллельном развитии. Удобной модельной системой для таких исследований оказалась подверженная значимым эволюционным изменениям скелетно-мышечная система гениталий самцов семейства Lycaenidae в целом и подтрибы Polyommatina в частности (Стекольников, Кузнецов, 2005; Стекольников, 2010; Стекольников и др., 2013; Корзеев, Стекольников, 2016; Korzeev, Stekolnikov, 2017; Stekolnikov, Korzeev, 2020). Однако исследования мускулатуры гениталий в этих работах выполнены почти исключительно на палеарктических и частично на ориентальных видах. У неотропических Polyommatina подробно описан скелет гениталий самцов (Nabokov, 1945), но сведения об их мускулатуре фрагментарны (Стекольников, Кузнецов, 2005).

По современным данным, около 13.5 млн лет назад подтриба Polyommatina распалась на 2 биогеографические группы. Изучение особенностей их дальнейшей эволюции на основе данных сравнительной морфологии представляется интересной задачей. В связи с этим мы провели детальное описание мускулатуры гениталий неотропических видов в сопоставлении с подробными сведениями о Polyommatina Старого Света.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

В 2013 г. Санкт-Петербургским государственным университетом была организована энтомологическая экспедиция в Перу, в результате которой были собраны и зафиксированы в 70%-ном этаноле южноамериканские голубянки (Lycaenidae).

Топографию мышц исследовали на подготовленных временных препаратах путем рассечения гениталий ножницами-пинцетом и скальпелем. В качестве фиксатора для препаратов использовали глицерин либо 70%-ный этанол. Скелетно-мышечные препараты окрашивали водным раствором эозина или красителем Evans Blue. Цифровые изображения препаратов получены с помощью фотоаппарата Nikon D700, совмещенного с бинокулярным микроскопом Nikon SMZ-1500.

С целью изучения мускулатуры у зафиксированных в 70%-ном этаноле бабочек перед исследованием тонким пинцетом удаляли чешуйки, после чего из брюшка извлекали генитальный аппарат и очищали его от жировой ткани. Затем из подготовленного таким способом препарата вырезали его фрагменты (тегумен, ункус, эдеагус, вальвы и юксту) вместе с мышцами. В результате появлялась возможность определить места прикрепления отдельных мускулов.

Наиболее эффективный способ анатомирования гениталий самцов у большинства видов Lycaenidae включает 4 этапа.

Этап 1 — определение мест прикрепления мышц m1 и m2(10). Для этого производятся поперечное рассечение винкулума с обеих сторон выше места прикрепления аддукторов вальв m4 с последующей перерезкой самих аддукторов. После этого появляется возможность извлечь дорсальную область гениталий с депрессорами ункуса (m1) и ретракторами анального конуса m2(10).

Этап 2 — для определения мест прикрепления фаллических мышц необходимо извлечь пинцетом эдеагус после предварительного продольного рассечения тегумена и перерезки мышц m6(5) и m7(6).

Этап 3 — на оставшейся после удаления эдеагуса нижней части препарата (винкулум и вальвы) устанавливаются места отхождения от винкулума протракторов и ретракторов эдеагуса, m6(5) и m7(6), а также аддукторов вальв, m4, и вентральных абдукторов вальв — m8(3).

Этап 4 — исследование интравальварных мышц m5(7) с помощью постепенного удаления медиальной мембраны вальв. На этом же препарате определяется топография m8(3). У голубянок с относительно прозрачным кутикулярным покровом вальв возможно определить положение мышц простым микроскопированием в проходящем свете.

В работе для обозначения мышц использована номенклатура, совмещающая 2 широко применяемых ее варианта. В приведенных в статье обозначениях первый знак, расположенный до скобок, соответствует номенклатуре Форбса (Forbes, 1939), а в скобках помещены цифровые обозначения, использовавшиеся российскими исследователями (Кузнецов, Стекольников, 2001).

Список исследованных видов

Подтриба POLYOMMATINA

Hemiargus hanno (Stoll, [1790]). Peru, 2013 г., Н. Ю. Клюге (серия экземпляров).

Hemiargus ramon (Dognin, 1887). Ecuador, 2004 г., В. А. Лухтанов (серия экземпляров).

Nabokovia cuzquenha Bálint et Lamas, 1997. Peru, Cusco, 2013 г., В. А. Лухтанов (4 экз.).

Itylos nodo (Balint et Johnson, 1995). Peru, Titicaca, 2013 г., В. А. Лухтанов (серия экземпляров).

Itylos pelorias (Weymer, 1890). Peru, Titicaca. 2013 г., В. А. Лухтанов (2 экз.).

Itylos pacis Draudt 1921. Peru, Titicaca, 2013 г., В. А. Лухтанов (1 экз.).

Исследованные виды не входят в перечень охраняемых.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Nabokovia cuzquenha (Bálint et Lamas, 1997).

Скелет

Рис. 1. Nabokovia cuzquenha (Bálint et Lamas, 1997), гениталии самца, скелет и мускулатура. 1 — гениталии, вид сбоку; 2 — правая лопасть ункуса, вид на медиальную поверхность; 3 — правая вальва и правая ветвь юксты, вид сверху.
aed — эдеагус (aedeagus); al — крыловидные выросты эдеагуса (аlulae); dp. vlv — дорсальный отросток вальвы (dorsal process of valva); jx — юкста (juxta); sag — сагум (sagum); sbz — субзональная область эдеагуса (subzona); spz — супразональная область эдеагуса (suprazona); sunc — субункус (subuncus); teg — тегумен (tegumen); unc — ункус (uncus); vin — винкулум (vinculum); vlv — вальва (valvae); z — зональная область эдеагуса (zona); m1, m2(10), m4, m5(7)a, m5(7)b, m8(3), m6(5), m7(6)a, m7(6)b — мышцы гениталий.

Генитальный сегмент представлен аннулусом (рис. 1, 1, 2), значительная часть которого сформирована тегуменом.

Тегумен в виде узкой и жесткой поперечной балки, переходящей по краям в широкие и вентрально сужающиеся латеральные лопасти.

Винкулум — нижняя часть аннулуса, не имеющая границы с тегуменом, кверху расширяется, постепенно переходя в латеральные лопасти тегумена. Саккус отсутствует.

Ункус состоит из пары вытянутых щетинистых лопастей, расположенных на узком основании, прилегающем к каудальному краю тегумена. Между лопастями ункуса и дистальным краем латеральных лопастей тегумена расположены основания изогнутых субункусов, направленных заостренными концами назад.

Вальвы (рис. 1, 1, 3; 2, 1, 2) пластинчатые, прямоугольные. Их костальный край дистально вытянут в короткий заостренный вырост. Основания вальв срастаются между собой и располагаются в горизонтальной плоскости. В дистальной половине каждая из вальв несколько отклоняется вверх от горизонтальной плоскости. Сочленовная мембрана между генитальным сегментом и вальвами, обеспечивающая их подвижность, короткая и узкая в вентральной области винкулума и обширная в его латеральной части.

Юкста вильчатая (рис. 1, 3; 2, 1, 2), изогнутая, медиальные края неровные.

Эдеагус (рис. 1, 1; 2, 3, 4) расположен в дорсальной области гениталий, цилиндрический, толстый и без базального выроста (caecum penis), который функционально замещен двумя короткими аподемальными выступами основания эдеагуса. Супразональная область эдеагуса (suprazona) тонкая и заостренная, примерно в 2 раза короче более толстой субзоны (subzona). В межзональной области расположено мембранозное околозональное кольцо (zona) с небольшими крыловидными выростами (alulae).

Мускулатура

Развиты 9 пар наружных (extrinsic) мышц, включающих m1, m2(10), m4, m5(7)a, m5(7)b, m6(5), m7(6)a, m7(6)b и m8(3). Все они, кроме m5(7)b и m7(6)b, входят в основной план строения Polyommatina.

m1 — депрессоры ункуса (см. рис. 1, 2) отходят широкой лентой от проксимальной части латеральных долей тегумена под местом прикрепления вторичных ретракторов эдеагуса m7(6)b.

m2(10) — ретракторы анального конуса (см. рис. 1, 2).

Рис. 2. Nabokovia cuzquenha (Bálint et Lamas, 1997), гениталии самца, скелет и мускулатура. 1 — правая вальва и правая ветвь юксты, вид на медиальную поверхность; 2 — правая вальва и правая ветвь юксты, вид на латеральную поверхность; 3 — эдеагус, вид сбоку; 4 — эдеагус, вид сверху. Обозначения см. в подписи к рис. 1.

Вальварные мышцы включают m4, m5(7)a, m5(7)b и m8(3).

m4 — аддукторы вальв (см. рис. 1, 1; 2, 2). Мышцы отходят от латеральных частей винкулума, прикрепляясь к основанию вальв.

m5(7) — интравальварные мышцы представлены двумя парами (рис. 2, 1, 2), продольными m5(7)a и поперечными m5(7)b.

m8(3) связывают юксту с основанием саккулусов (рис. 1, 3; 2, 1, 2). Функция этих мышц неясна. У большинства чешуекрылых m8(3) – вентральные абдукторы вальв.

Фаллические мышцы (см. рис. 1, 1, 2; 2, 3, 4).

m6(5) — протракторы эдеагуса. Мускулы крупные и длинные, связывают основание эдеагуса с дорсальной областью дистальной части латеральных долей тегумена.

m7(6)a — ретракторы эдеагуса, подходят к его основанию от медиальной области винкулума.

m7(6)b — крупные мышцы, производные ретракторов эдеагуса. Они идут от переднего угла латеральных долей тегумена к околозональному кольцу эдеагуса. Функция мышц неясна, возможно, они являются синергистами ретракторов эдеагуса m7(6)a.

Hemiargus hanno (Stoll, [1790]).

Скелет

Генитальный сегмент, как у Nabokovia cuzquenha, представлен аннулусом (рис. 3, 1, 2), значительная часть которого сформирована тегуменом.

Тегумен дорсально в виде узкой поперечной балки, переходящей в широкие, направленные вперед латеральные лопасти, составляющие значительную часть аннулуса. Нижние края латеральные долей тегумена загибаются на вентральную сторону.

Ункус парный, в виде двух клювовидных отростков, отделенных глубоким швом от тегумена. Под ункусом расположены заостренные субункусы. Между ветвями ункуса и субункусами выдвинут направленный вверх анальный конус.

Винкулум не отделен от тегумена, узкий и тонкий, отходит вниз под прямым углом от основания горизонтально расположенных латеральных долей тегумена. Саккус отсутствует.

Рис. 3. Hemiargus hanno (Stoll, [1790]), гениталии самца, скелет и мускулатура. 1 — гениталии, вид сбоку; 2 — гениталии, парасагиттальный срез: правая вальва удалена, вид на медиальные поверхности левой вальвы, левой лопасти ункуса и эдеагус сбоку. Обозначения см. в подписи к рис.1.

Вальвы (см. рис. 3, 1; 4, 1, 2) объемные, с выпуклыми латеральными стенками. Медиальная поверхность вальвы мембранозная, за исключением зоны саккулуса и дорсального, загнутого вниз дистального отростка. Вершинная область вальвы представлена закругленной мягкой лопастью с многочисленными щетинками. Вентрально вальвы плотно соединены между собой вплоть до соединения саккулусов с помощью мембраны.

Юкста (см. рис. 3, 2) в виде тонкой вилочки, расположенной на диафрагме между вальвами и охватывающей своими ветвями основание необычного сферического выступа анеллуса под эдеагусом — sagum, по: Nabokov, 1945. Sagum в вентральной области со слабой склеротизацией.

Эдеагус (см. рис. 3, 1, 2) длинный, тонкий и слабо изогнутый. От его основания внутрь брюшка отходит пара узких латеральных аподемальных лопастей. Супразональная область незначительно превосходит по длине субзону.

Мускулатура

Обнаружено 8 пар мышц: m1, m2(10), m4, m5(7), m6(5), m7(6)a, m7(6)b и m8(3) (см. рис. 3, 1, 2; 4, 1). За исключением m7(6)b, все мышцы входят в основной план строения Polyommatina.

m1 — депрессоры ункуса (см. рис. 3, 1, 2) идут от латеральных долей тегумена к основанию медиальной стороны обеих ветвей ункуса снизу.

m2(10) — депрессоры анального конуса (см. рис. 3, 2), тонкие и длинные мышцы, отходят от верхнего края латеральных лопастей тегумена позади от базального места прикрепления m1, направляясь далее к анальному конусу.

Вальварные мышцы — m4, m5(7) и m8(3) (см. рис. 3, 2; 4, 1).

m4 отходят от винкулума и внедряются в вальвы, прикрепляясь к их медиальной стенке в основании щетинистой дистальной лопасти.

m5(7) — интравальварные мышцы поперечные (см. рис. 4, 1). Они идут от саккулусов к костальному краю вальв.

Рис. 4. Hemiargus hanno (Stoll, [1790]), фрагменты гениталий самцов, скелет и мускулатура. 1 — левая вальва, вид на медиальную поверхность; 2 — вальвы, вентральная сторона. Обозначения см. в подписи к рис. 1.

Медиальные мышечные волокна направлены в вальве строго дорсовентрально, но латеральные волокна незначительно отклоняются в стороны.

m8(3) связывает ветви вильчатой юксты с основанием медиального края саккулусов (рис. 3, 2).

Фаллические мышцы — m6(5), m7(6)a и m7(6)b (см. рис. 3, 1, 2)

m6(5) — протракторы эдеагуса, отходят парамедиально от дорсомедиального поперечного моста тегумена к аподемальным лопастям эдеагуса. На рисунке мышца перерезана, изображена двумя частями.

m7(6)a — ретракторы эдеагуса, идут от вентромедиальной части винкулума к аподемальному отростку эдеагуса снизу.

m7(6)b – производные ретракторов эдеагуса, идут от передних углов латеральных долей тегумена к склеротизованной части сагума (sagum).

Hemiargus ramon (Dognin, 1887).

Гениталии этого вида были исследованы ранее (Стекольников, Кузнецов, 2005: рис. 42–45). Повторное анатомирование с применением более современной световой оптики частично подтвердило прежние данные, однако указание на разделение поперечно расположенной интравальварной мышцы m5(7) на 3 пучка оказалось неверным. В действительности имел место артефакт — механическое нарушение расположения отдельных поперечных волокон единого широкого мускула. Это подтверждено нами для обоих исследованных видов, Hemiargus ramon и H. hanno.

Скелет гениталий самцов и прикрепление мышц у H. ramon и H. hanno сходны.

Itylos nodo (Balint et Johnson, 1995).

Скелет

Генитальный сегмент представлен аннулусом, состоящим из широкой дорсальной области (тегумена) и узкой вентральной части (винкулума) (рис. 5, 1).

Тегумен (рис. 5, 1) в виде жесткой поперечной балки, переходящей по краям в латеральные лопасти, закругленные в основании.

Винкулум узкий, без четкой границы с тегуменом. Саккус отсутствует.

Рис. 5. Itylos nodo (Bálint et Johnson, 1995), гениталии самца, скелет и мускулатура. 1 — гениталии, вид сбоку; 2 — тегумен и ункус, вид сверху; 3 — эдеагус и ункус, вид снизу. Обозначения см. в подписи к рис. 1.

Ункус (рис. 5, 1–3) представлен парой вытянутых лопастей, раздвинутых в основании. Между лопастями ункуса выступает анальный конус. Под основаниями ветвей ункуса расположены основания субункусов (см. рис. 5, 2, 3) с отходящими от них изогнутыми дистальными выростами, направленными заостренными концами назад.

Вальвы (рис. 6, 1, 2) пластинчатые, треугольные с закругленной вершиной. Костальный край дистально заканчивается малозаметным крючковидным отростком. Сочленовная мембрана между вальвами и аннулусом крайне узкая и короткая вентрально, но в латеральной области значительно расширена, обеспечивая вальвам свободу движений. Вальвы не слиты между собой и расположены в вертикальных плоскостях (см. рис. 6, 2).

Рис. 6. Itylos nodo (Bálint et Johnson, 1995), фрагменты гениталий самцов, скелет и мускулатура. 1 — левая вальва и юкста, вид на медиальную поверхность; 2 — вальвы, вентральная сторона; 3 — винкулум, места прикрепления мышц, вид спереди. Обозначения см. в подписи к рис. 1.

Юкста (см. рис. 6, 1, 3) вильчатая, с длинными ветвями, доходящими до дорсальной области генитального сегмента.

Эдеагус (см. рис. 5, 1, 3) расположен в дорсальной области гениталий и представлен толстой субзональной областью и тонкой копьевидной супразоной. В межзональной области эдеагус окружен околозональным кольцом с аподемальными крыловидными выростами (alulae). Базальный вырост (caecum penis) отсутствует и замещен двумя аподемальными выступами.

Мускулатура

Найдено 9 пар мышц: m1, m2(10), m4, m5(7)a, m5(7)b, m6(5), m7(6)a, m7(6)b и m8(3) (см. рис. 5, 1–3; 6, 1, 3).

m1 — депрессоры ункуса (рис. 5, 1), отходят от оснований латеральных долей тегумена, выстилая всю их внутреннюю поверхность, и прикрепляются к основанию ветвей ункуса.

m2(10) — ретракторы анального конуса, тонкие (не обозначены на рисунке).

Вальварные мышцы: m4, m5(7)a, m5(7)b и m8(3) (см. рис. 6, 1).

m4 — аддукторы вальв, отходят от латеральных частей винкулума к сочленовному краю вальвы возле ее верхнего дистального угла.

m5(7) — интравальварные мышцы, представлены 2 парами мышц, отходящими от саккулуса в разных направлениях: m5(7)a – поперечные мышечные волокна, связывающие саккулус с костальным краем в основании вальвы; m5(7)b – продольные мышечные волокна, отходящие от саккулуса косо назад, прикрепляются к наружному краю вальвы.

m8(3) связывают ветви юксты с винкулумом под местом прикрепления к нему m7(6) (см. рис. 6, 1, 2).

Фаллические мышцы: m6(5), m7(6)a, m7(6)b (см. рис. 5, 1–3; 6, 3).

m6(5) — протракторы эдеагуса (см. рис. 5, 2, 3), крупные длинные мускулы, связывающие боковые аподемальные выступы эдеагуса с передним краем тегумена, прикрепляясь на нем парамедиально.

m7(6)a — ретракторы эдеагуса (рис. 5, 1, 3), подходят к его основанию снизу от парамедиальной области винкулума.

m7(6)b — крупные мышцы, производные первичных ретракторов эдеагуса (рис. 5, 3). Они идут от переднего угла латеральных долей тегумена к аподемальным крыловидным выступам (alulae) околозонального кольца эдеагуса, частично места их прикрепления расположены на латеральных частях последнего. Функция этих мышц неясна. Возможно, они являются синергистами ретракторов эдеагуса m7(6)b.

Itylos pelorias (Weymer, 1890) и Itylos pacis (Draudt, 1921).

Как установлено ранее (Vila et al., 2011), Itylos pelorias и I. nodo — сестринские виды. Третий исследованный вид, Itylos pacis, в свою очередь находится с ними в близком родстве. Это определило глубокое сходство гениталий самцов этих видов. Исследование вальварных мышц этих видов (m5(7)a, m5(7)b, m8(3) и m4) показало принципиальное сходство их расположения.

ОБСУЖДЕНИЕ

Признаки общего плана строения гениталий самцов в подтрибе Polyommatina

Все перечисленные признаки скелета и мускулатуры гениталий самцов, за исключением сагума, присущи как палеарктическим, так и неотропическим родам подтрибы Polyommatina. В наибольшей степени исходному плану строения подтрибы отвечают роды Старого Света, Freyeria Sibatani et Ito, Chilades Moore и Luthrodes Druce (Стекольников, 2010; Стекольников и др., 2013).

Исходный план строения Polyommatina включает следующие структуры и их особенности:

Эволюция скелетно-мышечной системы гениталий самцов неотропической линии Polyommatina

Дивергенция между Polyommatina Старого и Нового Света произошла ориентировочно около 13.5 млн лет назад (Talavera et al., 2013). За это время в эволюции обеих биогеографических линий произошли существенные преобразования в генитальном аппарате самцов по сравнению с архаичными и наиболее близкими к исходному плану строения подтрибы Polyommatina палеарктическими родами Chilades, Luthrodes и Freyeria.

Фаллические мышцы и сагум

Все 3 пары мышц эдеагуса, m6(5), m7(6)a и m7(6)b, входят в исходный план строения гениталий Polyommatini, однако одна из этих пар мышц (вторичный ретрактор эдеагуса, m7(6)b) в некоторых родах неотропической ветви меняет место своего прикрепления. Если место прикрепления m7(6)b у Nabokovia cuzquenha и Itylos nodo находится на крыловидных отростках эдеагуса (al), соответствуя исходному плану строения подтрибы, то у Hemiargus hanno и H. ramon место прикрепления этих мышц переместилось на сагум (sagum). Эта структура у Hemiargus представляет собой мембранозное вздутие анеллуса и несет по бокам склеротизированные участки. Сагум найден только у неотропических Polyommatina и развит в сестринских кладах — [(Hemiargus + Echinargus Nabokov) + Cyclargus Nabokov] и [Pseudolucia Nabokov + (Nabokovia Hemming + Eldoradina Balletto)], причем во второй кладе он описан только у Pseudolucia (Nabokov, 1945). По литературным данным, в перечисленных родах склеротизованные участки сагума развиты гораздо сильнее, чем у Hemiargus, и часто зазубрены. Такое усиление склеротизации сагума позволяет a priori распространить обнаруженный у Hemiargus феномен необычного прикрепления m7(6)b на другие роды, у представителей которых развита эта структура.

Скелетное вооружение вальв

У Polyommatina Старого Света в вальвах значительно модифицируется костальный край из-за развития особого, вальварно-ункусного компрессорного типа сцепления придатков (Кузнецов, Стекольников, 2001; c. 44). Подобные изменения у неотропических голубянок отсутствуют, но развиваются жесткие зубцы в дистальной части вальв, способствующие более эффективной фиксации брюшка самки (Nabokov, 1945; plate 3, 6). Подобные зубцы широко распространены и в палеарктической линии Polyommatina (Корзеев, Стекольников, 2016). Они возникают в неродственных кладах обеих филогенетических линий, представляя собой тривиальный пример гомоплазии.

Мускулатура вальв — мышцы m5(7)

В исходном состоянии у Lycaenidae интравальварные мышцы m5(7) расположены продольно (Stekolnikov, Korzeev, 2017; Корзеев, Стекольников, 2022). На следующем этапе эволюции вальв в подсем. Polyommatinae наблюдается переход от продольного расположения мышц к поперечному или веерному, как, например, у анцестральных Leptotina (Leptotes Scudder) и Polyommatina (Luthrodes Druce) (Стекольников и др., 2013). В дальнейшем внутри палеарктических Polyommatina эволюция гениталий шла в направлении расщепления интравальварных мышц на 2 антагонистичных мускула, которые образуют хиазму, обеспечивая сгибание вальв как в поперечной, так и в продольной плоскости (Стекольников, 2010).

Мускулатура вальв в неотропической линии исследована на примере 6 видов 3 родов, расположенных в родственных кладах. Возраст старшей трибы [(Hemiargus + Echinargus) + Cyclargus] составляет примерно 10 млн лет (Talavera et al., 2013). Интравальварные мышцы m5(7) у Hemiargus hanno и H. ramon представлены поперечными мышечными волокнами. Их положение такое же, как и у ранее исследованных видов из Старого Света, Freyeria trochylus (Freyer, 1845) или Luthrodes contracta (Butler, 1880) (Стекольников, 2010: рис. 6–9), возраст которых соответствует возрасту трибы, включающей Hemiargus. Таким образом, у Polyommatina даже какое-то время после их дивергенции на неотропическую и голарктическую биогеографические линии интравальварные мышцы занимали поперечное положение. Несколько позднее от клады, включающей Hemiargus, отделились 2 сестринские клады. В одну из них вошел род Nabokovia, в другую — Itylos Draudt. У представителей этих более молодых родов наблюдается расщепление вальварной мышцы на две. Волокна этих мышц образуют хиазму, как у голарктических Polyommatus Latreille и близких к нему родов.

Таким образом, дифференциация мышц m5(7) в обеих биогеографических линиях возникла независимо, демонстрируя пример гомоплазии.

Мускулатура вальв — мышцы m8(3)

Мышцы m8(3) в пределах дитризных чешуекрылых в большинстве случаев занимают исходное для них юксто-винкуларное положение. Однако у части высших дитризных чешуекрылых, например у Noctuiformes, одно из мест прикрепления m8(3) перешло с винкулума на саккулусы вальв (Тихомиров, 1979а, 1979б, 1981). Такой же процесс спорадически протекал и в других группах, включая Nymphalidae и Lycaenidae (Kuznetzov, Stekolnikov, 2001). В пределах Lycaenidae отмечается неординарная топография m8(3). Так, в наиболее древних группах, у Aphnaeinae (Корзеев, Стекольников, 2022), Lipteninae (Stekolnikov, Korzeev, 2020) и Miletinae (Корзеев, Стекольников, 2021) наблюдаются либо продвинутое юксто-вальварное положение мышц m8(3), либо их полная редукция. Юксто-вальварное положение этих мышц установлено также у большинства Polyommatinae, в том числе и в архаичных ориентальных родах этого подсемейства (Anthene Boie, Pithecops Horsfield и Una de Nicéville) (Стекольников, Корзеев, 2019). Наоборот, у части Polyommatini, в подтрибе Cupidina с резко модифицированным генитальным аппаратом отмечается аналогичное анцестральному состоянию юксто-винкуларное положение мышц m8(3) (Кузнецов, Стекольников, 2001). В другой морфологически продвинутой подтрибе Scolitantidina отмечено расщепление этих мышц на два пучка, один из которых идет от юксты к винкулуму, а второй — к саккулусам (Стекольников, Кузнецов, 2005).

Если полный переход мест прикрепления m8(3) с винкулума на саккулусы вальв произошел у предков трибы Polyommatini, то их прикрепление к винкулуму предположительно представляется вторичным явлением. Точно так же одновременное прикрепление этих мышц к винкулуму и вальвам логично рассматривать как вторичный переход мест прикрепления части волокон с вальв на винкулум. Такой переход без изменения функционирования мышц может быть обеспечен узостью сочленовной мембраны между саккулусами и медиальной областью винкулума.

В неотропической ветви подтрибы Polyommatina у Nabokovia и Hemiargus m8(3) также сохраняется вторичное юксто-вальварное положение, соответствующее исходному состоянию у Lycaenidae. Однако в роде Itylos, расположенном на кладограмме между Nabokovia и Hemiargus, мышцы m8(3) занимают юксто-винкуларную позицию.

Таким образом, подобно палеарктической ветви Polyommatina, юксто-винкуларное положение мышцы в роде Itylos является результатом параллельного вторичного возврата топографии мышцы к ее исходному состоянию у предков Polyommatini.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Хорошо поддержанная и хронологически откалиброванная филогения процветающей ныне подтрибы Polyommatina (Talavera et al., 2013) обеспечила возможность проведения сравнения эволюции скелета и мускулатуры гениталий самцов двух клад, одна из которых представляет фауну Южной Америки и противопоставлена голубянкам Старого Света. Время дивергенции этих клад составляет ориентировочно 13.5 млн лет. Сопоставив признаки строения гениталий голарктической и неотропической клад Polyommatina, мы установили ожидаемую идентичность их исходного плана строения. Однако на протяжении 13.5 млн лет в обеих кладах возникли уникальные признаки вместе с небольшим набором параллельных изменений.

Наиболее заметной аутапоморфией внутри неотропической филогенетической ветви является описанная и изображенная Набоковым (Nabokov, 1945) уникальная структура — sagum, расположенная между вершинами юксты и крыловидными выростами эдеагуса. Сагум развит в роде Pseudolucia и в монофилетической группе родов Cyclargus, Echinargus и Hemiargus. У исследованных видов, Hemiargus hanno и H. ramon, нами было обнаружено уникальное изменение мест прикрепления вторичных ретракторов эдеагуса m7(6)b с крыловидных отростков эдеагуса на sagum. Предполагается, что перемещение m7(6)b на sagum произошло и у других видов, имеющих эту структуру, о чем свидетельствует значительное усиление его склеротизации.

Распределение sagum по ветвям кладограммы неотропической линии Polyommatina демонстрирует независимое и параллельное развитие этой структуры одновременно с предполагаемым нами переходом на нее мест прикрепления m7(6)b.

Различия в эволюции мускулатуры между неотропическими Polyommatina и остальными родами обнаружены также в случаях преобразования вальварных мышц m5(7) и m8(3).

1. У палеарктических Polyommatina почти во всем наборе родов происходит расщепление интравальварных мышц m5(7) на 2 антагонистических мышечных пучка. В неотропической ветви также обнаружено расщепление внутренних мышц вальв (роды Itylos и Nabokovia), в то время как у более древнего по сравнению с ними рода Hemiargus сохраняется анцестральное для подтрибы поперечное расположение единого мышечного пласта. Это свидетельствует о независимом расщеплении интравальварных мышц у Itylos и Nabokovia.
2. Вторичное для трибы Polyommatini юксто-вальварное положение m8(3) сохранились у двух из трех исследованных родов неотропической ветви, Nabokovia и Hemiargus. В роде Itylos базальные места прикрепления этих мышц вновь сдвинулись с вальв на винкулум, вторично заняв винкуло-юкстальное положение, соответствующее исходному состоянию гениталий высших дитризных чешуекрылых (Кузнецов, Стекольников, 2001). Внутри палеарктической ветви подтрибы Polyommatina также наблюдается возврат к первичному винкуло-вальварному положению мышц m8(3). Таким образом, эволюция мышц m8(3) в неотропической и палеарктической филогенетических линиях протекала параллельно.

Прикрепление остальных мышц в обеих филогенетических ветвях идентично.

В качестве примера параллельных изменений скелетных структур можно привести независимое возникновение зубцов различных размеров, формы и количества на дорсальных отростках вальв у голарктических (Корзеев, Стекольников, 2016) и у неотропических видов Polyommatina (Nabokov, 1945).

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы глубоко благодарны сотрудникам кафедры энтомологии Санкт-Петербургского университета Н. Ю. Клюге и В. А. Лухтанову, собравшим по нашей просьбе в 2013 г. бабочек для анатомических исследований во время энтомологической экспедиции, проведенной при поддержке университета. Мы признательны также В. А. Лухтанову за предоставление в наше распоряжение серий пойманных и зафиксированных в 2004 г. голубянок из Эквадора и анонимному рецензенту за полезные замечания и рекомендации.

ФИНАНСИРОВАНИЕ

Исследование выполнено благодаря помощи Санкт-Петербургского университета в организации и финансовом обеспечении энтомологической экспедиции в Южную Америку (Перу, 2013 г.) при финансовой поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (проект 18-04-00312-a).

Sobre autores

A. Stekolnikov

Autor responsável pela correspondência
Email: an.stekolnikov@gmail.com
Rússia, Университетская наб., 7–9, С.-Петербург, 199034

A. Korzeev

Email: korzeev@gmail.com
Rússia, Университетская наб., 7–9, С.-Петербург, 199034

Bibliografia

Arquivos suplementares

Arquivos suplementares

Ação

1. JATS XML

Baixar

2. Рис. 1. Nabokovia cuzquenha (Bálint et Lamas, 1997), гениталии самца, скелет и мускулатура. 1 — гениталии, вид сбоку; 2 — правая лопасть ункуса, вид на медиальную поверхность; 3 — правая вальва и правая ветвь юксты, вид сверху. aed — эдеагус (aedeagus); al — крыловидные выросты эдеагуса (аlulae); dp. vlv — дорсальный отросток вальвы (dorsal process of valva); jx — юкста (juxta); sag — сагум (sagum); sbz — субзональная область эдеагуса (subzona); spz — супразональная область эдеагуса (suprazona); sunc — субункус (subuncus); teg — тегумен (tegumen); unc — ункус (uncus); vin — винкулум (vinculum); vlv — вальва (valvae); z — зональная область эдеагуса (zona); m1, m2(10), m4, m5(7)a, m5(7)b, m8(3), m6(5), m7(6)a, m7(6)b — мышцы гениталий.

Baixar (456KB)

Metadados

3. Fig. 2. Nabokovia cuzquenha (Bálint et Lamas, 1997), male genitalia, skeleton and musculature. 1 — right valva and right branch of juxta, view of medial surface; 2 — right valva and right branch of juxta, view of lateral surface; 3 — aedeagus, lateral view; 4 — aedeagus, dorsal view. For legend, see caption to Fig. 1.

Baixar (531KB)

Metadados

4. Fig. 3. Hemiargus hanno (Stoll, [1790]), male genitalia, skeleton and musculature. 1 — genitalia, lateral view; 2 — genitalia, parasagittal section: right valva removed, view of medial surfaces of left valva, left lobe of uncus and aedeagus from the side. For legend, see caption to Fig. 1.

Baixar (637KB)

Metadados

5. Fig. 4. Hemiargus hanno (Stoll, [1790]), fragments of male genitalia, skeleton and muscles. 1 — left valva, view of the medial surface; 2 — valvae, ventral side. For designations, see the caption to Fig. 1.

Baixar (537KB)

Metadados

6. Fig. 5. Itylos nodo (Bálint et Johnson, 1995), male genitalia, skeleton and musculature. 1 — genitalia, lateral view; 2 — tegumen and uncus, dorsal view; 3 — aedeagus and uncus, ventral view. For legend, see caption to Fig. 1.

Baixar (474KB)

Metadados

7. Fig. 6. Itylos nodo (Bálint et Johnson, 1995), fragments of male genitalia, skeleton and musculature. 1 — left valva and juxta, view of the medial surface; 2 — valvae, ventral side; 3 — vinculum, muscle attachment sites, anterior view. For legend, see caption to Fig. 1.

Baixar (549KB)

Metadados