Острый и хронический липополисахаридный стресс регион-специфично изменяет экспрессию генов провоспалительных цитокинов в мозге крыс и влияет на обучение и память в водном лабиринте Морриса

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Целью настоящей работы был сравнительный анализ влияния острого и хронического липополисахаридного стресса на поведение крыс в водном лабиринте Морриса и экспрессии mRNA провоспалительных цитокинов и BDNF в разных структурах мозга. Актуальность исследования связана с малой изученностью анализа влияния острого и хронического стресса на проявление когнитивных функций мозга c неоднозначными влияниями обоих типов стресса на гипоталамо-гипофизарную ось и экспрессию генов провоспалительных цитокинов, а также противоречивыми на этот счет данными литературы. В работе были использованы метод иммуноферментного анализа для оценки содержания кортикостерона в сыворотке крови и метод ПЦР - для оценки экспрессии генов провоспалительных цитокинов в разных структурах мозга. Острый липополисахаридный стресс (ЛПС-стресс) улучшал обучение в водном лабиринте Морриса. В среднем за период обучения крысы с острым ЛПС-стрессом проплывали меньшее расстояние до платформы, проводили меньше времени в периферической зоне бассейна (тигмотаксис) и плавали с меньшей скоростью по сравнению с контрольными животными, которым вводили физиологический раствор, и группой крыс, подвергавшейся хроническому ЛПС-стрессу. В пробе без платформы существенных различий по времени пребывания в квадранте платформы и проплываемому расстоянию у крыс разных групп не наблюдалось. Острый ЛПС-стресс вызывал увеличение экспрессии mRNA TNF-α и IL-1β в гиппокампе и миндалине, но не во фронтальной коре по сравнению с контрольными животными. Хронический ЛПС-стресс, хотя и увеличивал экспрессию mRNA TNF-α и IL-1β в миндалине и гиппокампе по сравнению с контрольными группами, но различия между группами проявлялись только на уровне тенденции, а экспрессия mRNA BDNF, по сравнению с контролем, не изменялась ни в одной из отмеченных структур. Экспрессия mRNA IL-6 имела тренд к возрастанию при остром ЛПС-стрессе в миндалине и тренд к снижению - при хроническом ЛПС-стрессе в гиппокампе по сравнению с контрольными животными. В целом, наиболее яркие молекулярно-биохимические изменения происходили в миндалине и гиппокампе, в которых наблюдалось увеличение экспрессии mRNA интерлейкинов TNF-α и IL-1β как при остром, так и при хроническом ЛПС-стрессе. Изменения экспрессии mRNA BDNF во фронтальной коре отсутствовали.

Об авторах

М. И Зайченко

Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН

Email: mariya-zajchenko@yandex.ru
117485 Москва, Россия

П. Филенко

Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН

Email: mariya-zajchenko@yandex.ru
117485 Москва, Россия

В. Сидорина

Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН

Email: mariya-zajchenko@yandex.ru
117485 Москва, Россия

Г. А Григорьян

Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН

Email: mariya-zajchenko@yandex.ru
117485 Москва, Россия

Список литературы

  1. Alexander, C., and Rietschel, E. T. (2001) Bacterial lipopolysaccharides and innate immunity, J. Endotoxin. Res., 7, 167-202, doi: 10.1177/09680519010070030101.
  2. Груздева В. А., Шаркова А. В., Зайченко M. И., Григорьян Г. А. (2021) Влияние раннего провоспалительного стресса на проявление импульсивного поведения у крыс разного возраста и пола, Журн. высш. нервн. деят., 71, 114-125, doi: 10.31857/S0044467721010056.
  3. Kupferschmid, B. J., and Therrien, B. A. (2018) Spatial learning responses to lipopolysaccharide in adult and aged rats, Biol. Res. Nurs., 20, 32-39, doi: 10.1177/1099800417726875.
  4. Зайченко М. И., Шаркова А. В., Павлова И. В., Григорьян Г. А. (2022) Половые различия во влияниях раннего провоспалительного стресса на обучение и память взрослых крыс в водном лабиринте Морриса, Журн. высш. нервн. деят., 72, 233-249, doi: 10.31857/S0044467722020125.
  5. Stepanichev, M. Y., Goryakina, T., Manolova, A., Lazareva, N., Kvichanskii, A., Tretyakova, L., Volobueva, M., and Gulyaeva, N. (2021) Neonatal proinflammatory challenge evokes a microglial response and affects the ratio between subtypes of GABAergic interneurons in the hippocampus of juvenile rats: sex-dependent and sex-independent effects, Brain Struct. Funct., 226, 563-574, doi: 10.1007/s00429-020-02199-z.
  6. Григорьян Г. А. (2020) Половые различия в поведении и биохимических маркерах у животных в ответ на нейровоспалительный стресс, Усп. физиол. наук, 51, 18-32, doi: 10.31857/S0301179820010051.
  7. Alzahrani, N. A., Bahaidrah, K. A., Mansouri, R. A., Alsufiani, H. M., and Alghamdi, B. S. (2022) Investigation of the optimal dose for experimental lipopolysaccharide-induced recognition memory impairment: behavioral and histological studies, J. Integr. Neurosci., 21, 49, doi: 10.31083/j.jin2102049.
  8. Arai, K., Matsuki, N., Ikegaya, Y., and Nishiyama, N. (2001) Deterioration of spatial learning performances in lipopolysaccharide-treated mice, Jpn. J. Pharmacol., 87, 195-201, doi: 10.1254/jjp.87.195.
  9. Couch, Y., Trofimov, A., Markova, N., Nikolenko, V., Steinbusch, H. W., Chekhonin, V., et al. (2016) Low-dose lipopolysaccharide (LPS) inhibits aggressive and augments depressive behaviours in a chronic mild stress model in mice, J. Neuroinflammation, 13, 108, doi: 10.1186/s12974-016-0572-0.
  10. Dang, R., Guo, Y. Y., Zhang, K., Jiang, P., and Zhao, M. G. (2019) Predictable chronic mild stress promotes recovery from LPS-induced depression, Mol. Brain, 12, 42, doi: 10.1186/s13041-019-0463-2.
  11. Shaw, K. N., Commins, S., and O'Mara, S. M. (2001) Lipopolysaccharide causes deficits in spatial learning in the water maze but not in BDNF expression in the rat dentate gyrus, Behav. Brain Res., 124, 47-54, doi: 10.1016/s0166-4328(01)00232-7.
  12. Sparkman, N. L., Martin, L. A., Calvert, W. S., and Boehm, G. W. (2005) Effects of intraperitoneal lipopolysaccharide on Morris maze performance in year-old and 2-month-old female C57BL/6J mice, Behav. Brain Res., 159, 145-151, doi: 10.1016/j.bbr.2004.10.011.
  13. Kupferschmid, B. J., Rowsey, P. J., and Riviera, M. (2020) Characterization of spatial learning and sickness responses in aging rats following recurrent lipopolysaccharide administration, Biol. Res. Nurs., 22, 92-102, doi: 10.1177/1099800419875824.
  14. Kahn, M. S., Kranjac, D., Alonzo, C. A., Haase, J. H., Cedillos, R. O., McLinden, K. A., Boehm, G. W., and Chumley, M. J. (2012) Prolonged elevation in hippocampal Aβ and cognitive deficits following repeated endotoxin exposure in the mouse, Behav. Brain Res., 229, 176-184, doi: 10.1016/j.bbr.2012.01.010.
  15. Xin, Y. R., Jiang, J. X., Hu, Y., Pan, J. P., Mi, X. N., Gao, Q., Xiao, F., Zhang, W., and Luo, H. M. (2019) The Immune system drives synapse loss during lipopolysaccharide-induced learning and memory impairment in mice, Front. Aging Neurosci., 11, 279, doi: 10.3389/fnagi.2019.00279.
  16. Barter, J., Kumar, A., Rani, A., Colon-Perez, L. M., Febo, M., and Foster, T. C. (2020) Differential effect of repeated lipopolysaccharide treatment and aging on hippocampal function and biomarkers of hippocampal senescence, Mol. Neurobiol., 57, 4045-4059, doi: 10.1007/s12035-020-02008-y.
  17. Arab, Z., Hosseini, M., Marefati, N., Beheshti, F., Anaeigoudari, A., Sadeghnia, H. R., and Boskabady, M. H. (2022) Neuroprotective and memory enhancing effects of Zataria multiflora in lipopolysaccharide-treated rats, Vet. Res. Forum, 13, 101-110, doi: 10.30466/vrf.2020.117553.2786.
  18. Keymoradzadeh, A., Hedayati, Ch. M., Abedinzade, M., Gazor, R., Rostampour, M., and Taleghani, B. K. (2020) Enriched environment effect on lipopolysaccharide-induced spatial learning, memory impairment and hippocampal inflammatory cytokine levels in male rats, Behav. Brain Res., 394, 112814, doi: 10.1016/j.bbr.2020.112814.
  19. Jin, Y., Peng, J., Wang, X., Zhang, D., and Wang, T. (2017) Ameliorative effect of ginsenoside rg1 on lipopolysaccharide-induced cognitive impairment: role of cholinergic system, Neurochem. Res., 42, 1299-1307, doi: 10.1007/s11064-016-2171-y.
  20. Sohroforouzani, A. M., Shakerian, S., Ghanbarzadeh, M., and Alaei, H. (2020) Treadmill exercise improves LPS-induced memory impairments via endocannabinoid receptors and cyclooxygenase enzymes, Brain Res., 380, 112440, doi: 10.1016/j.bbr.2019.112440.
  21. Grigoryan, G. A., Mitchell, S. N., Hodges, H., Sinden, J. D., and Gray, J. A. (1994) Are the cognitive-enhancing effects of nicotine in the rat with lesions to the forebrain cholinergic projection system mediated by an interaction with the noradrenergic system? Pharmacol. Biochem. Behav., 49, 511-521, doi: 10.1016/0091-3057(94)90063-9.
  22. Shanks, N., Larocque, S., and Meaney, M. J. (1995) Neonatal endotoxin exposure alters the development of the hypothalamic-pituitary-adrenal axis: early illness and later responsivity to stress, J. Neurosci., 15, 376-384, doi: 10.1523/JNEUROSCI.15-01-00376.1995.
  23. Shanks, N., Windle, R. J., Perks, P. A., Harbuz, M. S., Jessop, D. S., Ingram, C. D., and Lightman, S. L. (2000) Early-life exposure to endotoxin alters hypothalamic-pituitary-adrenal function and predisposition to inflammation, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 97, 5645-5650, doi: 10.1073/pnas.090571897.
  24. Paxinos, G., and Watson, C. (2007) The Rat Brain in Stereotaxic Coordinates, Academic Press, 6th Edn, San Diego.
  25. Dobryakova, Y. V., Kasianov, A., Zaichenko, M. I., Stepanichev, M. Y., Chesnokova, E. A., Kolosov, P. M., Markevich, V. A., and Bolshakov, A. P. (2018) Intracerebroventricular administration of 192IgG-saporin alters expression of microglia-associated genes in the dorsal but not ventral hippocampus, Front. Mol. Neurosci., 10, 429, doi: 10.3389/fnmol.2017.00429.
  26. Livak, K. J., and Schmittgen, T. D. (2001) Analysis of relative gene expression data using real-time quantitative PCR and the 2-ΔΔCT method, Methods, 25, 402-408, doi: 10.1006/meth.2001.1262.
  27. Mizobuchi, H., Yamamoto, K., Tsutsui, S., Yamashita, M., Nakata, Y., Inagawa, H., Kohchi, C., and Soma, G. I. (2020) A unique hybrid characteristic having both pro- and anti-inflammatory phenotype transformed by repetitive low-dose lipopolysaccharide in C8-B4 microglia, Sci. Rep., 10, 8945, doi: 10.1038/s41598-020-65998-8.
  28. Hauss-Wegrzyniak, B., Vraniak, P. D., and Wenk, G. L. (2000) LPS-induced neuroinflammatory effects do not recover with time, Neuroreport, 11, 1759-1763, doi: 10.1097/00001756-200006050-00032.
  29. Tanaka, S., Ide, M., Shibutani, T., Ohtaki, H., Numazawa, S., Shioda, S., and Yoshida, T. (2006) Lipopolysaccharide-induced microglial activation induces learning and memory deficits without neuronal cell death in rats, J. Neurosci. Res., 83, 557-566, doi: 10.1002/jnr.20752.
  30. Huang, Z. B., Wang, H., Rao, X. R., Liang, T., Xu, J., Cai, X. S., and Sheng, G. Q. (2010) Effects of immune activation on the retrieval of spatial memory, Neurosci, Bull., 26, 355-364, doi: 10.1007/s12264-010-0622-z.
  31. Grigoryan, G. A., Weiss, I., and Feldon, I. (2010) Social isolation improves working memory at reversal but not primaty radial-arm learning in rats, Zhurn. Vysch. Nervn. Deyat., 60, 560-567.
  32. Cunningham, C., and Sanderson, D. J. (2008) Malaise in the water maze: untangling the effects of LPS and IL-1beta on learning and memory, Brain Behav. Immun., 22, 1117-1127, doi: 10.1016/j.bbi.2008.05.007.
  33. Zhu, B., Wang, Z. G., Ding, J., Liu, N., Wang, D. M., Ding, L. C., and Yang, C. (2014) Chronic lipopolysaccharide exposure induces cognitive dysfunction without affecting BDNF expression in the rat hippocampus, Exp. Ther. Med., 7, 750-754, doi: 10.3892/etm.2014.1479.
  34. Sparkman, N. L., Buchanan, J. B., Heyen, J. R., Chen, J., Beverly, J. L., and Johnson, R. W. J. (2006) Interleukin-6 facilitates lipopolysaccharide-induced disruption in working memory and expression of other proinflammatory cytokines in hippocampal neuronal cell layers, Neuroscience, 26, 10709-10716, doi: 10.1523/JNEUROSCI.3376-06.2006.
  35. Lima Giacobbo, B., Doorduin, J., Klein, H. C., Dierckx, R. A. J. O., Bromberg, E., and de Vries, E. F. J. (2019) Brain-derived neurotrophic factor in brain disorders: focus on neuroinflammation, Mol. Neurobiol., 56, 3295-3312, doi: 10.1007/s12035-018-1283-6.
  36. Elkabes, S., Peng, L., and Black, I. B. (1998) Lipopolysaccharide differentially regulates microglial trk receptors and neurotrophin expression, J. Neurosci Res., 54, 117-122, doi: 10.1002/(SICI)1097-4547(19981001)54:1<117::AID-JNR12>3.0.CO;2-4.
  37. Miwa, T., Furukawa, S., Nakajima, K., Furukawa, Y., and Kohsaka, S. (1997) Lipopolysaccaride enhances synthesis of brain-derived neurotrophic factor in cultured rat microglia, J. Neurosci. Res., 50, 1023-1029, doi: 10.1002/(SICI)1097-4547(19971215)50:6<1023::AID-JNR13>3.0.CO;2-5.
  38. Zhao, J., Bi, W., Xiao, S., Lan, X., Cheng, X., Zhang, J., Lu, D., Wei, W., Wang, Y., Li, H., Fu, Y., and Zhu, L. (2019) Neuroinflammation induced by lipopolysaccharide causes cognitive impairment in mice, Sci. Rep., 9, 5790, doi: 10.1038/s41598-019-42286-8.
  39. Kamdi, S. P., Raval, A., and Nakhate, K. T. (2021) Phloridzin attenuates lipopolysaccharide-induced cognitive impairment via antioxidant, anti-inflammatory and neuromodulatory activities, Cytokine, 139, 155408, doi: 10.1016/j.cyto.2020.155408.
  40. Chowdhury, A. A., Gawali, N. B., Munshi, R., and Juvekar, A. R. (2018) Trigonelline insulates against oxidative stress, proinflammatory cytokines and restores BDNF levels in lipopolysaccharide induced cognitive impairment in adult mice, Metab. Brain Dis., 33, 681-691, doi: 10.1007/s11011-017-0147-5.

© Российская академия наук, 2023

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах