Мобильные и немобильные: многообразие обратных транскриптаз и их рекрутирование геномом хозяина

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Обратные транскриптазы (reverse transcriptase, RT), или РНК-зависимые ДНК-полимеразы - это необычные ферменты, которые впервые дали возможность пересмотреть общепринятое представление об однонаправленном потоке генетической информации в клетке от ДНК к РНК и белку. RT были впервые обнаружены в ретровирусах позвоночных, а впоследствии - повторно обнаружены у большинства эукариот, бактерий и архей (что, по сути, охватывает все надцарства живых организмов). В ретровирусах RT обеспечивают возможность копировать РНК-геном в ДНК для последующего включения в геном хозяина, что важно для репликации и выживания. В клеточных организмах большинство последовательностей RT происходит от ретротранспозонов - типа самореплицирующихся генетических элементов, которые полагаются на обратную транскрипцию для копирования и вставки своих последовательностей в новые места генома. Однако некоторые ретроэлементы могут быть «одомашнены» и в конечном итоге стать ценным дополнением к общему репертуару клеточных ферментов. Они могут быть полезными и при этом либо вспомогательными - например, как элементы, генерирующие разнообразие (diversity-generating elements) - либо даже незаменимыми, как теломеразные RT. В настоящее время обнаруживают всё большее количество «одомашненных» генетических элементов, несущих гены RT. Можно утверждать, что «одомашненные» RT и обратная транскрипция в целом более широко распространены в клеточных организмах, чем считалось ранее, и что многие важные клеточные функции, такие как поддержание стабильности концов хромосом, могли возникнуть из изначально «эгоистичного» процесса преобразования РНК в ДНК.

Об авторах

И. Р Архипова

Josephine Bay Paul Center for Comparative Molecular Biology and Evolution, Marine Biological Laboratory

Email: iarkhipova@mbl.edu
Woods Hole, MA 02543 USA

И. А Юшенова

Josephine Bay Paul Center for Comparative Molecular Biology and Evolution, Marine Biological Laboratory

Email: iyushenova@mbl.edu
Woods Hole, MA 02543 USA

Список литературы

  1. Olovnikov, A. M. (1971) Principle of marginotomy in template synthesis of polynucleotides [in Russian], Dokl. Akad. Nauk SSSR, 201, 1496-1499.
  2. Olovnikov, A. M. (1973) A theory of marginotomy. The incomplete copying of template margin in enzymic synthesis of polynucleotides and biological significance of the phenomenon, J. Theor. Biol., 41, 181-190, doi: 10.1016/0022-5193(73)90198-7.
  3. Watson, J. D. (1972) Origin of concatemeric T7 DNA, Nat. New Biol., 239, 197-201, doi: 10.1038/newbio239197a0.
  4. Greider, C. W., and Blackburn, E. H. (1985) Identification of a specific telomere terminal transferase activity in Tetrahymena extracts, Cell, 43, 405-413, doi: 10.1016/0092-8674(85)90170-9.
  5. Greider, C. W., and Blackburn, E. H. (1989) A telomeric sequence in the RNA of Tetrahymena telomerase required for telomere repeat synthesis, Nature, 337, 331-337, doi: 10.1038/337331a0.
  6. Temin, H. M., and Mizutani, S. (1970) RNA-dependent DNA polymerase in virions of Rous sarcoma virus, Nature, 226, 1211-1213, doi: 10.1038/2261211a0.
  7. Baltimore, D. (1970) RNA-dependent DNA polymerase in virions of RNA tumour viruses, Nature, 226, 1209-1211, doi: 10.1038/2261209a0.
  8. Temin, H. M. (1964) Nature of the provirus of Rous sarcoma, Nat. Cancer Inst. Monogr., 17, 557-570.
  9. Temin, H. M. (1985) Reverse transcription in the eukaryotic genome: retroviruses, pararetroviruses, retrotransposons, and retrotranscripts, Mol. Biol. Evol., 2, 455-468, doi: 10.1093/oxfordjournals.molbev.a040365.
  10. Toh, H., Hayashida, H., and Miyata, T. (1983) Sequence homology between retroviral reverse transcriptase and putative polymerases of hepatitis B virus and cauliflower mosaic virus, Nature, 305, 827-829, doi: 10.1038/305827a0.
  11. Georgiev, G. P., Ilyin, Y. V., Ryskov, A. P., Tchurikov, N. A., Yenikolopov, G. N., Gvozdev, V. A., and Ananiev, E. V. (1977) Isolation of eukaryotic DNA fragments containing structural genes and the adjacent sequences, Science, 195, 394-397, doi: 10.1126/science.401545.
  12. Finnegan, D. J., Rubin, G. M., Young, M. W., and Hogness, D. S. (1978) Repeated gene families in Drosophila melanogaster, Cold Spring Harb. Symp. Quant. Biol., 42, 1053-1063, doi: 10.1101/sqb.1978.042.01.106.
  13. Glover, D. M., White, R. L., Finnegan, D. J., and Hogness, D. S. (1975) Characterization of six cloned DNAs from Drosophila melanogaster, including one that contains the genes for rRNA, Cell, 5, 149-157, doi: 10.1016/0092-8674(75)90023-9.
  14. Schaffner, W., Gross, K., Telford, J., and Birnstiel, M. (1976) Molecular analysis of the histone gene cluster of Psammechinus miliaris: II. The arrangement of the five histone-coding and spacer sequences, Cell, 8, 471-478, doi: 10.1016/0092-8674(76)90214-2.
  15. Georgiev, G. P. (1984) Mobile genetic elements in animal cells and their biological significance, Eur. J. Biochem., 145, 203-220, doi: 10.1111/j.1432-1033.1984.tb08541.x.
  16. Saigo, K., Kugimiya, W., Matsuo, Y., Inouye, S., Yoshioka, K., and Yuki, S. (1984) Identification of the coding sequence for a reverse transcriptase-like enzyme in a transposable genetic element in Drosophila melanogaster, Nature, 312, 659-661, doi: 10.1038/312659a0.
  17. Emori, Y., Shiba, T., Kanaya, S., Inouye, S., Yuki, S., and Saigo, K. (1985) The nucleotide sequences of copia and copia-related RNA in Drosophila virus-like particles, Nature, 315, 773-776, doi: 10.1038/315773a0.
  18. Michel, F., and Lang, B. F. (1985) Mitochondrial class II introns encode proteins related to the reverse transcriptases of retroviruses, Nature, 316, 641-643, doi: 10.1038/316641a0.
  19. Cappello, J., Handelsman, K., and Lodish, H. F. (1985) Sequence of Dictyostelium DIRS-1: an apparent retrotransposon with inverted terminal repeats and an internal circle junction sequence, Cell, 43, 105-115, doi: 10.1016/0092-8674(85)90016-9.
  20. Hattori, M., Kuhara, S., Takenaka, O., and Sakaki, Y. (1986) L1 family of repetitive DNA sequences in primates may be derived from a sequence encoding a reverse transcriptase-related protein, Nature, 321, 625-628, doi: 10.1038/321625a0.
  21. Fawcett, D. H., Lister, C. K., Kellett, E., and Finnegan, D. J. (1986) Transposable elements controlling I-R hybrid dysgenesis in D. melanogaster are similar to mammalian LINEs, Cell, 47, 1007-1015, doi: 10.1016/0092-8674(86)90815-9.
  22. Lampson, B. C., Sun, J., Hsu, M. Y., Vallejo-Ramirez, J., Inouye, S., and Inouye, M. (1989) Reverse transcriptase in a clinical strain of Escherichia coli: production of branched RNA-linked msDNA, Science, 243, 1033-1038, doi: 10.1126/science.2466332.
  23. Lim, D., and Maas, W. K. (1989) Reverse transcriptase-dependent synthesis of a covalently linked, branched DNA-RNA compound in E. coli B, Cell, 56, 891-904, doi: 10.1016/0092-8674(89)90693-4.
  24. Evgen'ev, M. B., Zelentsova, H., Shostak, N., Kozitsina, M., Barskyi, V., Lankenau, D. H., and Corces, V. G. (1997) Penelope, a new family of transposable elements and its possible role in hybrid dysgenesis in Drosophila virilis, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 94, 196-201, doi: 10.1073/pnas.94.1.196.
  25. Lundblad, V., and Blackburn, E. H. (1990) RNA-dependent polymerase motifs in ESTl: Tentative identification of a protein component of an essential yeast telomerase, Cell, 60, 529-530, doi: 10.1016/0092-8674(90)90653-v.
  26. Lingner, J., Hughes, T. R., Shevchenko, A., Mann, M., Lundblad, V., and Cech, T. R. (1997) Reverse transcriptase motifs in the catalytic subunit of telomerase, Science, 276, 561-567, doi: 10.1126/science.276.5312.561.
  27. Olovnikov, A. M. (1996) Telomeres, telomerase, and aging: origin of the theory, Exp. Gerontol., 31, 443-448, doi: 10.1016/0531-5565(96)00005-8.
  28. Arkhipova, I. R., Mazo, A. M., Cherkasova, V. A., Gorelova, T. V., Schuppe, N. G., and Ilyin, Y. V. (1986) The steps of reverse transcription of Drosophila mobile genetic elements and U3-R-U5 structure of their LTRs, Cell, 44, 555-563, doi: 10.1016/0092-8674(86)90265-5.
  29. Krupovic, M., Blomberg, J., Coffin, J. M., Dasgupta, I., Fan, H., Geering, A. D., Gifford, R., Harrach, B., Hull, R., Johnson, W., Kreuze, J. F., Lindemann, D., Llorens, C., Lockhart, B., Mayer, J., Muller, E., Olszewski, N., Pappu, H. R., Pooggin, M., Richert-Poggeler, K. R., et al. (2018) Ortervirales: A new viral order unifying five families of reverse-transcribing viruses, J. Virol., 92, e00515-18, doi: 10.1128/jvi.00515-18.
  30. Paul, B. G., Yushenova, I. A., and Arkhipova, I. R. (2022) The Diversity of Reverse Transcriptases in Retrotransposons and Human Disease (Gabriel, A., ed.) World Scientific, Singapore, pp. 1-28, doi: 10.1142/9789811249228_0001.
  31. Lambowitz, A. M., and Belfort, M. (2015) Mobile bacterial group II introns at the crux of eukaryotic evolution, Microbiol. Spectr., 3, doi: 10.1128/microbiolspec.MDNA3-0050-2014.
  32. Arkhipova, I. R., and Yushenova, I. A. (2019) Giant transposons in eukaryotes: Is bigger better? Genome Biol. Evol., 11, 906-918, doi: 10.1093/gbe/evz041.
  33. Gao, L., Altae-Tran, H., Böhning, F., Makarova, K. S., Segel, M., Schmid-Burgk, J. L., Koob, J., Wolf, Y. I., Koonin, E. V., and Zhang, F. (2020) Diverse enzymatic activities mediate antiviral immunity in prokaryotes, Science, 369, 1077-1084, doi: 10.1126/science.aba0372.
  34. Millman, A., Bernheim, A., Stokar-Avihail, A., Fedorenko, T., Voichek, M., Leavitt, A., Oppenheimer-Shaanan, Y., and Sorek, R. (2020) Bacterial retrons function in anti-phage defense, Cell, 183, 1551-1561, doi: 10.1016/j.cell.2020.09.065.
  35. Bobonis, J., Mitosch, K., Mateus, A., Karcher, N., Kritikos, G., Selkrig, J., Zietek, M., Monzon, V., Pfalz, B., Garcia-Santamarina, S., Galardini, M., Sueki, A., Kobayashi, C., Stein, F., Bateman, A., Zeller, G., Savitski, M. M., Elfenbein, J. R., Andrews-Polymenis, H. L., and Typas, A. (2022) Bacterial retrons encode phage-defending tripartite toxin-antitoxin systems, Nature, 609, 144-150, doi: 10.1038/s41586-022-05091-4.
  36. Mestre, M. R., González-Delgado, A., Gutiérrez-Rus, L. I., Martínez-Abarca, F., and Toro, N. (2020) Systematic prediction of genes functionally associated with bacterial retrons and classification of the encoded tripartite systems, Nucleic Acids Res., 48, 12632-12647, doi: 10.1093/nar/gkaa1149.
  37. Wang, Y., Guan, Z., Wang, C., Nie, Y., Chen, Y., Qian, Z., Cui, Y., Xu, H., Wang, Q., Zhao, F., Zhang, D., Tao, P., Sun, M., Yin, P., Jin, S., Wu, S., and Zou, T. (2022) Cryo-EM structures of Escherichia coli Ec86 retron complexes reveal architecture and defence mechanism, Nat. Microbiol., 7, 1480-1489, doi: 10.1038/s41564-022-01197-7.
  38. Guo, H., Arambula, D., Ghosh, P., and Miller, J. F. (2014) Diversity-generating retroelements in phage and bacterial genomes, Microbiol. Spectr., 2, MDNA3-0029-2014, doi: 10.1128/microbiolspec.MDNA3-0029-2014.
  39. Paul, B. G., Burstein, D., Castelle, C. J., Handa, S., Arambula, D., Czornyj, E., Thomas, B. C., Ghosh, P., Miller, J. F., Banfield, J. F., and Valentine, D. L. (2017) Retroelement-guided protein diversification abounds in vast lineages of Bacteria and Archaea, Nat. Microbiol., 2, 17045, doi: 10.1038/nmicrobiol.2017.45.
  40. Roux, S., Paul, B. G., Bagby, S. C., Nayfach, S., Allen, M. A., Attwood, G., Cavicchioli, R., Chistoserdova, L., Gruninger, R. J., Hallam, S. J., Hernandez, M. E., Hess, M., Liu, W. T., McAllister, T. A., O'Malley, M. A., Peng, X., Rich, V. I., Saleska, S. R., and Eloe-Fadrosh, E. A. (2021) Ecology and molecular targets of hypermutation in the global microbiome, Nat. Commun., 12, 3076, doi: 10.1038/s41467-021-23402-7.
  41. Paul, B. G., and Eren, A. M. (2022) Eco-evolutionary significance of domesticated retroelements in microbial genomes, Mobile DNA, 13, 6, doi: 10.1186/s13100-022-00262-6.
  42. Fortier, L. C., Bouchard, J. D., and Moineau, S. (2005) Expression and site-directed mutagenesis of the lactococcal abortive phage infection protein AbiK, J. Bacteriol., 187, 3721-3730, doi: 10.1128/jb.187.11.3721-3730.2005.
  43. Lopatina, A., Tal, N., and Sorek, R. (2020) Abortive infection: bacterial suicide as an antiviral immune strategy, Annu. Rev. Virol., 7, 371-384, doi: 10.1146/annurev-virology-011620-040628.
  44. Wang, C., Villion, M., Semper, C., Coros, C., Moineau, S., and Zimmerly, S. (2011) A reverse transcriptase-related protein mediates phage resistance and polymerizes untemplated DNA in vitro, Nucleic Acids Res., 39, 7620-7629, doi: 10.1093/nar/gkr397.
  45. Mestre, M. R., Gao, L. A., Shah, S. A., López-Beltrán, A., González-Delgado, A., Martínez-Abarca, F., Iranzo, J., Redrejo-Rodríguez, M., Zhang, F., and Toro, N. (2022) UG/Abi: a highly diverse family of prokaryotic reverse transcriptases associated with defense functions, Nucleic Acids Res., 50, 6084-6101, doi: 10.1093/nar/gkac467.
  46. Figiel, M., Gapińska, M., Czarnocki-Cieciura, M., Zajko, W., Sroka, M., Skowronek, K., and Nowotny, M. (2022) Mechanism of protein-primed template-independent DNA synthesis by Abi polymerases, Nucleic Acids Res., 50, 10026-10040, doi: 10.1093/nar/gkac772.
  47. Zimmerly, S., and Wu, L. (2015) An unexplored diversity of reverse transcriptases in bacteria, Microbiol. Spectrum, 3, MDNA3-0058-2014, doi: 10.1128/microbiolspec.MDNA3-0058-2014.
  48. Simon, D. M., and Zimmerly, S. (2008) A diversity of uncharacterized reverse transcriptases in bacteria, Nucleic Acids Res., 36, 7219-7229, doi: 10.1093/nar/gkn867.
  49. Kojima, K. K., and Kanehisa, M. (2008) Systematic survey for novel types of prokaryotic retroelements based on gene neighborhood and protein architecture, Mol. Biol. Evol., 25, 1395-1404, doi: 10.1093/molbev/msn081.
  50. Toro, N., Martinez-Abarca, F., Mestre, M. R., and Gonzalez-Delgado, A. (2019) Multiple origins of reverse transcriptases linked to CRISPR-Cas systems, RNA Biol., 16, 1486-1493, doi: 10.1080/15476286.2019.1639310.
  51. Silas, S., Mohr, G., Sidote, D. J., Markham, L. M., Sanchez-Amat, A., Bhaya, D., Lambowitz, A. M., and Fire, A. Z. (2016) Direct CRISPR spacer acquisition from RNA by a natural reverse transcriptase-Cas1 fusion protein, Science, 351, aad4234, doi: 10.1126/science.aad4234.
  52. Mohr, G., Silas, S., Stamos, J. L., Makarova, K. S., Markham, L. M., Yao, J., Lucas-Elio, P., Sanchez-Amat, A., Fire, A. Z., Koonin, E. V., and Lambowitz, A. M. (2018) A reverse transcriptase-Cas1 fusion protein contains a Cas6 domain required for both CRISPR RNA biogenesis and RNA spacer acquisition, Mol. Cell, 72, 700-714, doi: 10.1016/j.molcel.2018.09.013.
  53. Park, S. K., Mohr, G., Yao, J., Russell, R., and Lambowitz, A. M. (2022) Group II intron-like reverse transcriptases function in double-strand break repair, Cell, 185, 3671-3688.e3623, doi: 10.1016/j.cell.2022.08.014.
  54. Fragkiadaki, P., Renieri, E., Kalliantasi, K., Kouvidi, E., Apalaki, E., Vakonaki, E., Mamoulakis, C., Spandidos, D. A., and Tsatsakis, A. (2022) Τelomerase inhibitors and activators in aging and cancer: A systematic review, Mol. Med. Rep., 25, 158, doi: 10.3892/mmr.2022.12674.
  55. Gladyshev, E. A., and Arkhipova, I. R. (2011) A widespread class of reverse transcriptase-related cellular genes, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 108, 20311-20316, doi: 10.1073/pnas.1100266108.
  56. Yushenova, I. A., and Arkhipova, I. R. (2018) Biochemical properties of bacterial reverse transcriptase-related (rvt) gene products: multimerization, protein priming, and nucleotide preference, Curr. Genet., 64, 1287-1301, doi: 10.1007/s00294-018-0844-6.
  57. Dlakic, M., and Mushegian, A. (2011) Prp8, the pivotal protein of the spliceosomal catalytic center, evolved from a retroelement-encoded reverse transcriptase, RNA, 17, 799-808, doi: 10.1261/rna.2396011.
  58. Grainger, R. J., and Beggs, J. D. (2005) Prp8 protein: at the heart of the spliceosome, RNA, 11, 533-557, doi: 10.1261/rna.2220705.
  59. Galej, W. P., Oubridge, C., Newman, A. J., and Nagai, K. (2013) Crystal structure of Prp8 reveals active site cavity of the spliceosome, Nature, 493, 638-643, doi: 10.1038/nature11843.
  60. Lambert, M. E., McDonald, J. F., and Weinstein, I. B. (1988) Eukaryotic Transposable Elements as Mutagenic Agents, Cold Spring Harbor Laboratory Press, Cold Spring Harbor, NY.
  61. Arkhipova, I. R. (2012) Telomerase, retrotransposons, and evolution, in Telomerases: Chemistry, Biology, and Clinical Applications (Lue, N. F., and Autexier, C., eds.) John Wiley & Sons, Inc., Hoboken, NJ, pp. 265-299, doi: 10.1002/9781118268667.ch11.
  62. Lue, N. F., and Autexier, C. (2006) The structure and function of telomerase reverse transcriptase, Annu. Rev. Biochem., 75, 493-517, doi: 10.1146/annurev.biochem.75.103004.142412.
  63. Geer, L. Y., Domrachev, M., Lipman, D. J., and Bryant, S. H. (2002) CDART: protein homology by domain architecture, Genome Res., 12, 1619-1623, doi: 10.1101/gr.278202.
  64. Marchler-Bauer, A., Derbyshire, M. K., Gonzales, N. R., Lu, S., Chitsaz, F., and Geer, L. Y. (2015) CDD: NCBI's conserved domain database, Nucleic Acids Res., 43, D222-D226, doi: 10.1093/nar/gku1221.

© Российская академия наук, 2023

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах