Longitudinal Study of Spontaneous and Evoked Activity of Mitral/Tuft Neurons in the Olfactory Bulb of Rats

Capa

Citar

Texto integral

Acesso aberto Acesso aberto
Acesso é fechado Acesso está concedido
Acesso é fechado Somente assinantes

Resumo

It is known that the characteristics of spontaneous and evoked neuronal activity undergo changes over time. Typically, these changes are studied in acute and subacute experimental settings (e.g., pharmacological anesthesia, sleep-wake cycles). Long-term (weeks to months) recording of activity from identified neurons presents considerable methodological challenges. Consequently, questions regarding whether such changes occur, their nature, and their impact on the functional properties of neurons and neuronal populations require further investigation. To our knowledge, such studies at the level of olfactory bulb (OB) neurons–particularly in relation to the perception of ultra-low-concentration odorants–have not been conducted to date. The aim of this work was to perform a longitudinal study of the characteristics of spontaneous and evoked activity (triggered by presentation of sulcatone vapor at ultra-low concentration, ~1 × 10–15 g/cm³) in identified mitral/bundle (M/B) neurons of the OB. To achieve this, M/B neuron activity in the OB was periodically recorded (no more than once weekly) under xylazine-tiletamine-zolazepam anesthesia in 5 rats over at least 1 month (maximum: 121 days). Analysis showed that the characteristics of both spontaneous and odorant-evoked activity in M/B neurons remain stable over extended periods. This finding is significant for research aimed at developing biohybrid sensory system technologies for identifying target substances at ultra-low concentrations.

Sobre autores

P. Kosenko

Southern Federal University

Email: peza-i@mail.ru
ORCID ID: 0000-0002-4333-5332
PhD in Biology, leading Researcher Rostov-on-Don

V. Kiroi

Southern Federal University

Email: kiroy@sfedu.ru
ORCID ID: 0000-0003-3560-9935
Doctor of Biological Sciences, chief researcher Rostov-on-Don

A. Drokin

Southern Federal University

Email: drokin@sfedu.ru
ORCID ID: 0009-0008-7317-2782
PhD in engineering, leading researcher Rostov-on-Don

D. Vasilev

I. M. Sechenov Institute of Evolutionary Physiology and Biochemistry of the RAS

Email: dmitry.vasiliev@iephb.ru
ORCID ID: 0000-0002-0601-2358
PhD in Biology, leading researcher Saint Petersburg

V. Voinov

Southern Federal University

Email: vvoynov@sfedu.ru
ORCID ID: 0000-0002-0242-6270
Doctor of Biological Sciences, leading researcher Rostov-on-Don

V. Gazeev

Southern Federal University

Email: gazeev@sfedu.ru
ORCID ID: 0009-0001-1632-0020
laboratory research assistant Rostov-on-Don

M. Miroshnichenko

Southern Federal University

Email: mami@sfedu.ru
ORCID ID: 0009-0009-2909-7014
laboratory research assistant Rostov-on-Don

Bibliografia

  1. Васильева Л.Н., Рощин В.И., Бондарь И.В., Бадаква А.М., Миллер Н.В., Зобова Л.Н. Длительная регистрация одиночных нейронов и критерии ее оценки // Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2014. Т. 64(6). С. 693–693. https://doi.org/10.7868/S004446771406015X
  2. Коган А.Б., Павловская Н.И. О перестройках активности нейронов зрительной коры кролика при десинхронизации электрокортикограммы // Физиологический журнал СССР имени ИМ Сеченова. 1969. Т. 55(12). С. 1429–1435.
  3. Adrian E.D. Olfactory reactions in the brain of the hedgehog // The Journal of physiology. 1942. V. 100(4). P. 459. https://doi.org/10.1113/jphysiol.1942.sp003955
  4. Barth B.B., Huang H.I., Hammer G.E., Shen X. Opportunities and challenges for single-unit recordings from enteric neurons in awake animals // Micromachines (Basel). 2018. V. 9(9). P. 428. https://doi.org/10.3390/mi9090428
  5. Bathellier B., Buhl D.L., Accolla R., Carleton A. Dynamic ensemble odor coding in the mammalian olfactory bulb: sensory information at different timescales // Neuron. 2008. V. 57(4). P. 586–598. https://doi.org/10.1016/j. neuron.2008.02.011
  6. Bathellier B., Lagier S., Faure P., Lledo P.M. Circuit properties generating gamma oscillations in a network model of the olfactory bulb // J Neurophysiol. 2006. V. 95(4). P. 2678–2691. https://doi.org/10.1152/jn.01141.2005. Erratum in: J Neurophysiol. 2006. V. 95(6). P. 3961–3962.
  7. Belluzzi O., Benedusi M., Ackman J., LoTurco J.J. Electrophysiological differentiation of new neurons in the olfactory bulb // J Neurosci. 2003. V. 23(32). P. 10411–10418. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.23-32-10411.2003
  8. Bondar I.V., Leopold D.A., Richmond B.J., Victor J.D., Logothetis N.K. Long-term stability of visual pattern selective responses of monkey temporal lobe neurons // PloS one. 2009. V. 4(12). P. e8222. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0008222
  9. Buonviso N., Amat C., Litaudon P., Roux S., Royet J.P., Farget V., Sicard G. Rhythm sequence through the olfactory bulb layers during the time window of a respiratory cycle // Eur J Neurosci. 2003. V. 17(9). P. 1811–1819. https://doi.org/10.1046/j.1460-9568.2003.02619.x
  10. Carlson D., Carin L. Continuing progress of spike sorting in the era of big data // Current Opinion in Neurobiology. 2019. V. 55. P. 90–96. https://doi.org/10.1016/j.conb.2019.02.007
  11. Corcelli A., Lobasso S., Lopalco P., Dibattista M., Araneda R., Peterlin Z., Firestein S. Detection of explosives by olfactory sensory neurons // Journal of hazardous materials. 2010. V. 175(1–3). P. 1096–1100. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2009.10.054
  12. Chaput M.A., Buonviso N., Berthommier F. Temporal patterns in spontaneous and odour-evoked mitral cell discharges recorded in anaesthetized freely breathing animals // Eur J Neurosci. 1992. V. 4(9). P. 813–822. https://doi.org/10.1111/j.1460-9568.1992.tb00191.x
  13. Davies D.L., Bouldin D.W. A Cluster Separation Measure // IEEE Transactions on Pattern Analysis and Machine Intelligence. 1979. V. 1(2). P. 224–227. https://doi.org/10.1109/TPAMI.1979.4766909
  14. Dickey A.S., Suminski A., Amit Y., Hatsopoulos N.G. Single-unit stability using chronically implanted multielectrode arrays // J. Neurophysiol. 2009. V. 102(2). P. 1331–1339. https://doi.org/10.1152/jn.90920.2008
  15. Dong Q., Du L., Zhuang L., Li R., Liu Q., Wang P. A novel bioelectronic nose based on brain-machine interface using implanted electrode recording in vivo in olfactory bulb // Biosensors and Bioelectronics. 2013. V. 49. P. 263–269. https://doi.org/10.1016/j.bios.2013.05.035
  16. Dragonieri S., Annema J.T., Schot R., van der Schee M. P., Spanevello A., Carratú P., Resta O., Rabe K.F., Sterk P.J. An electronic nose in the discrimination of patients with non-small cell lung cancer and COPD // Lung cancer. 2009. V. 64(2). P. 166–170. https://doi.org/10.1016/j.lungcan.2008.08.008
  17. Dung T.T., Oh Y., Choi S.J., Kim I.D., Oh M.K., Kim M. Applications and advances in bioelectronic noses for odour sensing // Sensors (Basel). 2018. V. 18(1). P. 103. https://doi.org/10.3390/s18010103
  18. Fletcher M.L., Wilson D.A. Olfactory bulb mitral-tufted cell plasticity: odorant-specific tuning reflects previous odorant exposure // Journal of Neuroscience. 2003. V. 23(17). P. 6946–6955. https://doi.org/10.3390/s18010103
  19. Fraser G.W., Schwartz A.B. Recording from the same neurons chronically in motor cortex // Journal of neurophysiology. 2012. V. 107(7). P. 1970–1978. https://doi.org/10.1152/jn.01012.2010
  20. Friend D.M., Kemere C., Kravitz A.V. Quantifying recording quality in in vivo striatal recordings // Current protocols in neuroscience. 2015. V. 70(1). P. 6–28. https://doi.org/10.1002/0471142301.ns0628s70
  21. Gao K., Li S., Zhuang L., Qin Z., Zhang B., Huang L., Wang P. In vivo bioelectronic nose using transgenic mice for specific odor detection // Biosensors and Bioelectronics. 2018. V. 102. P. 150–156. https://doi.org/10.1016/j.bios.2017.08.055
  22. Granados-Fuentes D., Saxena M.T., Prolo L.M., Aton S.J., Herzog E.D. Olfactory bulb neurons express functional, entrainable circadian rhythms // Journal of Neuroscience. 2004. V. 19(4). P. 898–906. https://doi.org/10.1111/j.0953-816x.2004.03117.x
  23. Hubel D.H., Wiesel T.N. Receptive fields, binocular interaction and functional architecture in the cat’s visual cortex // The Journal of physiology. 1962. V. 160(1). P. 106. https://doi.org/10.1113/jphysiol.1962.sp006837
  24. Isaacson J.S. Glutamate spillover mediates excitatory transmission in the rat olfactory bulb // Neuron. 1999. V. 23(2). P. 377–384. https://doi.org/10.1016/s0896-6273(00)80787-4
  25. Jackson A., Fetz E.E. Compact movable microwire array for long-term chronic unit recording in cerebral cortex of primates // Journal of neurophysiology. 2007. V. 98(5). P. 3109–3118. https://doi.org/10.1152/jn.00569.2007
  26. Johnson B.A., Leon M. Chemotopic odorant coding in a mammalian olfactory system // Journal of Comparative Neurology. 2007. V. 503(1). P. 1–34. https://doi.org/10.1002/cne.21396
  27. Kiroy V.N., Kosenko P.O., Smolikov A.B., Saevskiy A.I., Aslanyan E.V., Shaposhnikov P.D., Rebrov Yu.A., Arsenyev F.V. Changes in spontaneous and odorant-induced single-unit activity of mitral/tufted neurons of the rat olfactory bulb during xylazine-tiletamine-zolazepam anesthesia // IBRO Neuroscience Reports. 2022. V. 13. P. 207–214. https://doi.org/10.1016/j.ibneur.2022.09.002
  28. Kiroy V.N., Kosenko P.O., Shepelev I.E., Shcherban I.V., Smolikov A.B., Arsenyev F.V., Zaborovsky A.V., Aksenov V.A., Tivileva M.I., Gruznov V.M., Zasypkina, I.I. Biohybrid Technology for the Detection of Ultralow Concentrations of Trinitrotoluene in Air // Journal of Analytical Chemistry. 2023. V. 78(8). P. 1079–1086. https://doi.org/10.1134/S1061934823080099
  29. Kononova, E., Mežmale, L., Poțaka, I., Veliks, V., Anarkulova, L., Vilkoite, I., Tolmanis I., Ļeščinska A.M., Stonāns I., Pčolkins A., Mochalski P., Leja, M. Breath fingerprint of colorectal cancer patients based on the gas chromatography–mass spectrometry analysis // International Journal of Molecular Sciences. 2024. V. 25(3). P. 1632. https://doi.org/10.3390/ijms25031632
  30. Kopeliovich M.V., Petrushan M.V., Matukhno A.E., Lysenko L.V. Towards detection of cancer biomarkers in human exhaled air by transfer-learning-powered analysis of odor-evoked calcium activity in rat olfactory bulb // Heliyon. 2023. V. 10(1). P. e20173. https://doi.org/10.1016/j.heliyon. 2023.e20173
  31. Kosaka K., Kosaka T. Synaptic organization of the glomerulus in the main olfactory bulb: compartments of the glomerulus and heterogeneity of the periglomerular cells // Anatomical science international. 2005. V. 80(2). P. 80– https://doi.org/10.1111/j.1447-073x.2005.00092.x
  32. Kosenko P.O., Smolikov A.B., Voynov V.B., Shaposhnikov P.D., Saevskiy A.I., Kiroy V.N. Effect of xylazine-tiletaminezolazepam on the local field potential of the rat olfactory bulb // Comparative medicine. 2020. V. 70(6). P. 492–498. https://doi.org/10.30802/AALAS-CM-20-990015
  33. Kumar S., Huang J., Abbassi–Ghadi N., Mackenzie H.A., Veselkov K.A., Hoare J.M., Lovat L.B., Laurence B., Španěl P., Smith D., Hanna, G.B. Mass spectrometric analysis of exhaled breath for the identification of volatile organic compound biomarkers in esophageal and gastric adenocarcinoma // Annals Surgery. 2015. V. 262(6). P. 981– 990. https://doi.org/10.1097/SLA.0000000000001101
  34. Lewicki M.S. A review of methods for spike sorting: the detection and classification of neural action potentials // Network: Computation in Neural Systems. 1998. V. 9(4). P. 53–78. https://doi.org/10.1088/0954-898X/9/4/001
  35. Li J., Haddad R., Chen S., Santos V., Luetje C.W. A broadly tuned mouse odorant receptor that detects nitrotoluenes // Journal of neurochemistry. 2012. V. 121(6). P. 881–890. https://doi.org/10.1111/j.1471-4159.2012.07740.x
  36. Liu Q., Ye W., Xiao L., Du L., Hu N., Wang P. Extracellular potentials recording in intact olfactory epithelium by microelectrode array for a bioelectronic nose // Biosensors and Bioelectronics. 2010. V. 25(10). P. 2212–2217. https://doi.org/10.1016/j.bios.2010.02.024
  37. Luo T.Z., Bondy A.G., Gupta D., Elliott V.A., Kopec C.D., Brody C.D. An approach for long-term, multi-probe Neuropixels recordings in unrestrained rats // Elife. 2020. V. 9. P. e59716. https://doi.org/10.7554/eLife.59716
  38. Mankin E.A., Sparks F.T., Slayyeh B., Sutherland R.J., Leutgeb S., Leutgeb J.K. Neuronal code for extended time in the hippocampus. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2012. V. 109(47). P. 19462–19467. https://doi.org/10.1073/pnas.1214107109
  39. Meisami E., Sendera T.J. Morphometry of rat olfactory bulbs stained for cytochrome oxidase reveals that the entire population of glomeruli forms early in the neonatal period. Brain Res Dev Brain Res. 1993. V. 71(2). P. 253–257. https://doi.org/10.1016/0165-3806(93)90177-c
  40. McMahon D.B., Bondar I.V., Afuwape O.A., Ide D.C., Leopold D.A. One month in the life of a neuron: longitudinal single-unit electrophysiology in the monkey visual system. Journal of neurophysiology. 2014. V. 112(7). P. 1748– 1762. https://doi.org/10.1152/jn.00052.2014
  41. Mochalski P., Leja M., Gasenko E., Skapars R., Santare D., Sivins A., Aronsson D.E., Ager C., Jaeschke C., Shani G., Mitrovics J., Mayhew C., Haick H. Ex vivo emission of volatile organic compounds from gastric cancer and noncancerous tissue // Journal of Breath Research. 2018. V. 12(4). P. 046005. https://doi.org/10.1088/1752-7163/aacbfb
  42. Mombaerts P., Wang F., Dulac C., Chao S. K., Nemes A., Mendelsohn M., Edmondson J., Axel R. Visualizing an olfactory sensory map // Cell. 1996. V. 87(4). P. 675–686. https://doi.org/10.1016/s0092-8674(00)81387-2
  43. Nagayama S., Takahashi Y.K., Yoshihara Y., Mori K. Mitral and tufted cells differ in the decoding manner of odor maps in the rat olfactory bulb // Journal of neurophysiology. 2004. V. 91(6). P. 2532–2540. https://doi.org/10.1152/jn.01266.2003
  44. Nica R., Matter S.F., Griff E.R. Physiological evidence for two classes of mitral cells in the rat olfactory bulb // Brain Research. 2010. V. 1358. P. 81–88. https://doi.org/10.1016/j.brainres.2010.08.026
  45. Oweiss K., Aghagolzadeh M. Detection and Classification of Extracellular Action Potential Recordings // Statistical Signal Processing for Neuroscience and Neurotechnology. 2010. P. 15–74. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-375027-3.00002-8
  46. Rawson N. E., Eberwine J., Dotson R., Jackson J., Ulrich P., Restrepo D. Expression of mRNAs encoding for two different olfactory receptors in a subset of olfactory receptor neurons // J Neurochem. 2000. V. 75(1). P. 185–195. https://doi.org/10.1046/j.1471-4159.2000.0750185.x
  47. Ressler K. J., Sullivan S. L., Buck L. B. A zonal organization of odorant receptor gene expression in the olfactory epithelium // Cell. 1993. V. 73(3). P. 597–609. https://doi.org/10.1016/0092-8674(93)90145-g
  48. Richardson A.G., Borghi T., Bizzi E. Activity of the same motor cortex neurons during repeated experience with perturbed movement dynamics // Journal of Neurophysiology. 2012. V. 107(11). P. 3144–3154. https://doi.org/10.1152/jn.00477.2011
  49. Rojas-Líbano D., Kay L.M. Olfactory system gamma oscillations: the physiological dissection of a cognitive neural system // Cogn Neurodyn. 2008. V. 2(3). P. 179–194. https://doi.org/10.1007/s11571-008-9053-1
  50. Serizawa S., Miyamichi K., Sakano H. One neuron-one receptor rule in the mouse olfactory system // Trends Genet. 2004. V. 20(12). P. 648–-653. https://doi.org/10.1016/j.tig.2004.09.006
  51. Stakic J., Suchanek J.M., Ziegler G.P., Griff E.R. The source of spontaneous activity in the main olfactory bulb of the rat // PLoS ONE. 2011. V. 6(8). P. e23990. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0023990
  52. Schoenfeld T.A., Knott T.K. Evidence for the disproportionate mapping of olfactory airspace onto the main olfactory bulb of the hamster // J Comp Neurol. 2004. V. 476(2). P. 186–201. https://doi.org/10.1002/cne.20218
  53. Shcherban I.V., Fedotova V.S., Matukhno A.E., Shepelev I.E., Shcherban O.G., Lysenko L.V. A method for detecting spatiotemporal patterns of cancer biomarkers-evoked activity using radial basis function network extracted time-domain features from calcium imaging data // J Neurosci Methods. 2024. V. 405. P. 110097. https://doi.org/10.1016/j.jneumeth.2024.110097
  54. Vucinić D., Cohen L.B., Kosmidis E.K. Interglomerular center-surround inhibition shapes odorant-evoked input to the mouse olfactory bulb in vivo // J Neurophysiol. 2006. V. 95(3). P. 1881–1887. https://doi.org/10.1152/jn.00918.2005
  55. Wachowiak M., McGann J.P., Heyward P.M., Shao Z., Puche A.C., Shipley M.T. Inhibition of olfactory receptor neuron input to olfactory bulb glomeruli mediated by suppression of presynaptic calcium influx // J Neurophysiol. 2005. V. 94(4). P. 2700–2712. https://doi.org/10.1152/jn.00286.2005
  56. Wachowiak M., Shipley M.T. Coding and synaptic processing of sensory information in the glomerular layer of the olfactory bulb // Semin Cell Dev Biol. 2006. V. 17(4). P. 411–423. https://doi.org/10.1016/j. semcdb.2006.04.007
  57. Wood F., Black M.J. A nonparametric Bayesian alternative to spike sorting // Journal of neuroscience methods. 2008. V. 173(1). P. 1–12. https://doi.org/10.1016/j.jneumeth.2008.04.030
  58. Xu Z.Q., Broza Y.Y., Ionsecu R., Tisch U., Ding L., Liu H., Song Q., Pan Y.Y., Xiong F.X., Gu K.S., Sun G.P., Chen Z.D., Leja M., Haick H. A nanomaterial-based breath test for distinguishing gastric cancer from benign gastric conditions // British journal of cancer. 2013. V. 108(4). P. 941–950. https://doi.org/10.1038/bjc.2013.44
  59. Yang M.J., Sim S., Jeon J.H., Jeong E., Kim H.C., Park Y.J., Kim I.B. Mitral and tufted cells are potential cellular targets of nitration in the olfactory bulb of aged mice // PloS One. 2013. V. 8(3). P. e59673. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0059673
  60. Yang Y., Gao W. Wearable and flexible electronics for continuous molecular monitoring // Chemical Society Reviews. 2018. V. 48(6). P. 1465–1491. https://doi.org/10.1039/C7CS00730B
  61. Zhou J., Dong Q., Zhuang L.J., Li R., Wang P. Rapid odor perception in rat olfactory bulb by microelectrode array // J Zhejiang Univ Sci B. 2012. V. 13(12). P. 1015–1023. https://doi.org/10.1631/jzus.B1200073
  62. Zhu P., Du L., Tian Y., Chen Wu C., Wang P. An in-vivo bioelectronic nose using bioengineered olfactory system of rat as sensitive elements towards explosive detection. In 2019 IEEE International Symposium on Olfaction and Electronic Nose (ISOEN). 2019. P. 1–3. https://doi.org/10.1109/ISOEN.2019.8823440

Arquivos suplementares

Arquivos suplementares
Ação
1. JATS XML
Baixar

Declaração de direitos autorais © Russian Academy of Sciences, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».