Small Non-Coding RNAs of Bacteria are Global Regulators of the Bacterial Life Cycle

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Bacteria utilize a wide range of regulatory systems to adapt to life in various environmental conditions. Among these regulators, small non-coding RNAs (ncRNAs) play a particularly important role. Acting primarily at the post-transcriptional level, small ncRNAs enable bacteria to rapidly adjust expression of genes in response to external stimuli. They participate in the regulation of virtually all cellular processes, including replication, transcription, translation, energy and general metabolism, antibiotic resistance, bacterial virulence, as well as mechanisms associated with bacterial pathogenesis. Bacterial small ncRNAs are capable of mediating interactions between the bacterium and the host organism, directly modulating the expression of eukaryotic genes (most often those related to the immune response). Thus, ncRNAs serve as universal and powerful regulatory elements that ensure the survival and active functioning of bacteria under any adverse conditions.

About the authors

Y. V Skvortsova

Shemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, RAS

Email: ju.skvortsova@gmail.com
Moscow, Russia

A. S Grigorov

Shemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, RAS

Moscow, Russia

O. S Bychenko

Shemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, RAS

Moscow, Russia

T. L Azhikina

Shemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, RAS

Moscow, Russia

References

  1. Eichner H., Karlsson J., Loh E. // Trends Microbiol. 2022. V. 30. P. 959–972. https://doi.org/10.1016/j.tim.2022.03.007
  2. Marek M.S., Johnson-Buck A., Walter N.G. // Phys. Chem. Chem. Phys. 2011. V. 13. P. 11524–11537. https://doi.org/10.1039/C1CP20576E
  3. Карпов А.С., Елкина Д.А., Орецкая Т.С., Кубарева Е.А. // Биоорг. химия. 2023. V. 49. P. 555–574. https://doi.org/10.31857/S0132342323060088
  4. Saberi F., Kamali M., Najafi A., Yazdanparast A., Moghaddam M.M. // Cell. Mol. Biol. Lett. 2016. V. 21. P. 1–17. https://doi.org/10.1186/s11658-016-0007-z
  5. Kawano M., Aravind Á., Storz G. // Mol. Microbiol. 2007. V. 64. P. 738–754. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2007.05688.x
  6. Quendera A.P., Seixas A.F., Dos Santos R.F., Santos I., Silva J.P., Arraiano C.M., Andrade J.M. // Front. Mol. Biosci. 2020. V. 7. P. 78. https://doi.org/10.3389/fmolb.2020.00078
  7. Watkins D., Arya D.P. // Non-coding RNA Investig. 2019. V. 3. P. 28. https://doi.org/10.21037/ncri.2019.10.02
  8. Morfeldt E., Taylor D., von Gabain A., Arvidson S. // EMBO J. 1995. V. 14. P. 4569. https://doi.org/10.1002/j.1460-2075.1995.tb00136.x
  9. Novick R.P., Ross H., Projan S., Kornblum J., Kreiswirth B., Moghazeh S. // EMBO J. 1993. V. 12. P. 3967. https://doi.org/10.1002/j.1460-2075.1993.tb06074.x
  10. Chevalier C., Boisset S., Romilly C., Masquida B., Fechter P., Geissmann T., Vandenesch F., Romby P. // PLoS Pathog. 2010. V. 6. P. e1000809. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1000809
  11. Huntzinger E., Boisset S., Saveanu C., Benito Y., Geissmann T., Namane A., Lina G., Etienne J., Ehresmann B., Ehresmann C. // EMBO J. 2005. V. 24. P. 824–835. https://doi.org/10.1038/sj.emboj.7600572
  12. Papenfort K., Sun Y., Miyakoshi M., Vanderpool C.K., Vogel J. // Cell. 2013. V. 153. P. 426–437. https://doi.org/10.1016/j.cell.2013.03.003
  13. Kawamoto H., Koide Y., Morita T., Aiba H. // Mol. Microbiol. 2006. V. 61. P. 1013–1022. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2006.05288.x
  14. Vanderpool C.K., Gottesman S. // Mol. Microbiol. 2004. V. 54. P. 1076–1089. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2004.04348.x
  15. Wadler C.S., Vanderpool C.K. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007. V. 104. P. 20454–20459. https://doi.org/10.1073/pnas.0708102104
  16. Giangrossi M., Prosseda G., Tran C.N., Brandi A., Colonna B., Falconi M. // Nucleic Acids Res. 2010. V. 38. P. 3362–3375. https://doi.org/10.1093/nar/gkq025
  17. Udekwu K.I., Darfeuille F., Vogel J., Reimegård J., Holmqvist E., Wagner E.G.H. // Genes Dev. 2005. V. 19. P. 2355–2366. https://doi.org/10.1101/gad.354405
  18. Leiva L.E., Katz A. // Microorganisms. 2022. V. 10. P. 723. https://doi.org/10.3390/microorganisms10040723
  19. Sharma C.M., Darfeuille F., Plantinga T.H., Vogel J. // Genes Dev. 2007. V. 21. P. 2804–2817. https://doi.org/10.1101/gad.447207
  20. Pfeiffer V., Papenfort K., Lucchini S., Hinton J.C., Vogel J. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2009. V. 16. P. 840– 846. https://doi.org/10.1038/nsmb.1631
  21. Bandyra K.J., Said N., Pfeiffer V., Górna M.W., Vogel J., Luisi B.F. // Mol. Cell. 2012. V. 47. P. 943– 953. https://doi.org/10.1016/j.molcel.2012.07.015
  22. Večerek B., Moll I., Bläsi U. // EMBO J. 2007. V. 26. P. 965–975. https://doi.org/10.1038/sj.emboj.7601553
  23. Sonnleitner E., Gonzalez N., Sorger-Domenigg T., Heeb S., Richter A.S., Backofen R., Williams P., Hüttenhofer A., Haas D., Bläsi U. // Mol. Microbiol. 2011. V. 80. P. 868–885. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2011.07620.x
  24. Prévost K., Desnoyers G., Jacques J.-F., Lavoie F., Massé E. // Genes Dev. 2011. V. 25. P. 385– 396. https://doi.org/10.1101/gad.2001711
  25. Brownlee G. // Nature New Biol. 1971. V. 229. P. 147– 149. https://doi.org/10.1038/newbio229147a0
  26. Burenina O.Y., Elkina D.A., Hartmann R.K., Oretskaya T.S., Kubareva E.A. // Biochemistry (Moscow). 2015. V. 80. P. 1429–1446. https://doi.org/10.1134/S0006297915110048
  27. Wassarman K.M., Storz G. // Cell. 2000. V. 101. P. 613–623. https://doi.org/10.1016/S0092-8674(00)80873-9
  28. Liu M.Y., Gui G., Wei B., Preston J.F., Oakford L., Yuksel U., Giedroc D.P., Romeo T. // J. Biol. Chem. 1997. V. 272. P. 17502–17510. https://doi.org/10.1074/jbc.272.28.17502
  29. Baker C.S., Morozov I., Suzuki K., Romeo T., Babitzke P. // Mol. Microbiol. 2002. V. 44. P. 1599–1610. https://doi.org/10.1046/j.1365-2958.2002.02982.x
  30. Lalaouna D., Eyraud A., Devinck A., Prévost K., Massé E. // Mol. Microbiol. 2019. V. 111. P. 473–486. https://doi.org/10.1111/mmi.14168
  31. Miyakoshi M., Chao Y., Vogel J. // EMBO J. 2015. V. 34. P. 1478–1492.
  32. Pagliuso A., Tham T.N., Allemand E., Robertin S., Dupuy B., Bertrand Q., Becavin C., Koutero M., Najburg V., Nahori M.A., Tangy F., Stavru F., Bessonov S., Dessen A., Muchardt C., Lebreton A., Komarova A.V., Cossart P. // Cell Host Microbe. 2019. V. 26. P. 823–835.e11. https://doi.org/10.1016/j.chom.2019.10.004
  33. Abdullah Z., Schlee M., Roth S., Mraheil M.A., Barchet W., Bottcher J., Hain T., Geiger S., Hayakawa Y., Fritz J.H., Civril F., Hopfner K.P., Kurts C., Ruland J., Hartmann G., Chakraborty T., Knolle P.A. // EMBO J. 2012. V. 31. P. 4153–4164. https://doi.org/10.1038/emboj.2012.274
  34. Cheng Y., Schorey J.S. // J. Exp. Med. 2018. V. 215. P. 2919–2935. https://doi.org/10.1084/jem.20180508
  35. Bychenko O.S., Khrulev A.A., Svetlova J.I., Tsvetkov V.B., Kamzeeva P.N., Skvortsova Y.V., Tupertsev B.S., Ivanov I.A., Aseev L.V., Khodarovich Y.M., Belyaev E.S., Kozlovskaya L.I., Zatsepin T.S., Azhikina T.L., Varizhuk A.M., Aralov A.V. // Nucleic Acids Res. 2023. V. 51. P. 2586–2601. https://doi.org/10.1093/nar/gkad100
  36. Schwechheimer C., Kuehn M.J. // Nat. Rev. Microbiol. 2015. V. 13. P. 605–619. https://doi.org/10.1038/nrmicro3525
  37. Gurung M., Moon D.C., Choi C.W., Lee J.H., Bae Y.C., Kim J., Lee Y.C., Seol S.Y., Cho D.T., Kim S.I. // PLoS One. 2011. V. 6. P. e27958. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0027958
  38. Prados-Rosales R., Baena A., Martinez L.R., Luque-Garcia J., Kalscheuer R., Veeraraghavan U., Camara C., Nosanchuk J.D., Besra G.S., Chen B. // J. Clin. Invest. 2011. V. 121. P. 1471–1483.
  39. Mashburn L.M., Whiteley M. // Nature. 2005. V. 437. P. 422–425. https://doi.org/10.1038/nature03925
  40. Thuan Tong T., Mörgelin M., Forsgren A., Riesbeck K. // J. Infect. Dis. 2007. V. 195. P. 1661–1670. https://doi.org/10.1086/517611
  41. Kesty N.C., Mason K.M., Reedy M., Miller S.E., Kuehn M.J. // EMBO J. 2004. V. 23. P. 4538–4549. https://doi.org/10.1038/sj.emboj.7600471
  42. Tashiro Y., Yawata Y., Toyofuku M., Uchiyama H., Nomura N. // Microbes Environ. 2013. V. 28. P. 13–24. https://doi.org/10.1264/jsme2.ME12167
  43. Guerrero-Mandujano A., Hernández-Cortez C., Ibarra J.A., Castro-Escarpulli G. // Traffic. 2017. V. 18. P. 425–432. https://doi.org/10.1111/tra.12488
  44. Caruana J.C., Walper S.A. // Front. Microbiol. 2020. V. 11. P. 432. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.00432
  45. O’Donoghue E.J., Krachler A.M. // Cell. Microbiol. 2016. V. 18. P. 1508–1517. https://doi.org/10.1111/cmi.12655
  46. Kaparakis-Liaskos M., Ferrero R.L. // Nat. Rev. Immunol. 2015. V. 15. P. 375–387. https://doi.org/10.1038/nri3837
  47. Patten D.A., Hussein E., Davies S.P., Humphreys P.N., Collett A. // Microbiology. 2017. V. 163. P. 702–711. https://doi.org/10.1099/mic.0.000468
  48. Skerniškytė J., Karazijaitė E., Lučiūnaitė A., Sužiedėlienė E. // Pathogens. 2021. V. 10. P. 407. https://doi.org/10.3390/pathogens10040407
  49. Dorward D.W., Garon C.F., Judd R.C. // J. Bacteriol. 1989. V. 171. P. 2499–2505. https://doi.org/10.1128/jb.171.5.2499-2505.1989
  50. Alvarez-Erviti L., Seow Y., Yin H., Betts C., Lakhal S., Wood M.J. // Nat. Biotechnol. 2011. V. 29. P. 341– 345. https://doi.org/10.1038/nbt.1807
  51. Wood M., Yin H., McClorey G. // PLoS Genet. 2007. V. 3. P. e109. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.0030109
  52. Biller S.J., Schubotz F., Roggensack S.E., Thompson A.W., Summons R.E., Chisholm S.W. // Science. 2014. V. 343. P. 183–186. https://doi.org/10.1126/science.1243457
  53. Sjöström A.E., Sandblad L., Uhlin B.E., Wai S.N. // Sci Rep. 2015. V. 5. P. 15329. https://doi.org/10.1038/srep15329
  54. Ghosal A., Upadhyaya B.B., Fritz J.V., Heintz-Buschart A., Desai M.S., Yusuf D., Huang D., Baumuratov A., Wang K., Galas D., Wilmes P. // Microbiology Open. 2015. V. 4. P. 252–266. https://doi.org/10.1002/mbo3.235
  55. Blenkiron C., Simonov D., Muthukaruppan A., Tsai P., Dauros P., Green S., Hong J., Print C.G., Swift S., Phillips A.R. // PLoS One. 2016. V. 11. P. e0160440. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0160440
  56. Choi H.I., Kim M., Jeon J., Han J.K., Kim K.S. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2017. V. 490. P. 991–996. https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2017.06.152
  57. Malabirade A., Habier J., Heintz-Buschart A., May P., Godet J., Halder R., Etheridge A., Galas D., Wilmes P., Fritz J.V. // Front Microbiol. 2018. V. 9. P. 2015. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.02015
  58. Choi J.S., Kim W., Suk S., Park H., Bak G., Yoon J., Lee Y. // RNA Biol. 2018. V. 15. P. 1319–1335. https://doi.org/10.1080/15476286.2018.1532252
  59. Resch U., Tsatsaronis J.A., Le Rhun A., Stübiger G., Rohde M., Kasvandik S., Holzmeister S., Tinnefeld P., Wai S.N., Charpentier E. // mBio. 2016. V. 7. P. e00207-16. https://doi.org/10.1128/mBio.00207-16
  60. Rodriguez B.V., Kuehn M.J. // Sci Rep. 2020. V. 10. P. 18293. https://doi.org/10.1038/s41598-020-75123-9
  61. Buck A.H., Coakley G., Simbari F., McSorley H.J., Quintana J.F., Le Bihan T., Kumar S., Abreu-Goodger C., Lear M., Harcus Y., Ceroni A., Babayan S.A., Blaxter M., Ivens A., Maizels R.M. // Nat Commun. 2014. V. 5. P. 5488. https://doi.org/10.1038/ncomms6488
  62. Koeppen K., Hampton T.H., Jarek M., Scharfe M., Gerber S.A., Mielcarz D.W., Demers E.G., Dolben E.L., Hammond J.H., Hogan D.A., Stanton B.A. // PLoS Pathog. 2016. V. 12. P. e1005672. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1005672
  63. Ho M.-H., Chen C.-H., Goodwin J.S., Wang B.-Y., Xie H. // PLoS One. 2015. V. 10. P. e0123448. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0123448
  64. Joshi B., Singh B., Nadeem A., Askarian F., Wai S.N., Johannessen M., Hegstad K. // Front Mol Biosci. 2021. V. 7. P. 566207. https://doi.org/10.3389/fmolb.2020.566207
  65. Xu H., Li H., Sun B., Sun L. // Curr. Res. Microb. Sci. 2024. V. 7. P. 100318. https://doi.org/10.1016/j.crmicr.2024.100318
  66. Garcia-Silva M.R., Cabrera-Cabrera F., das Neves R.F., Souto-Padron T., de Souza W., Cayota A. // Biomed. Res Int. 2014. V. 2014. P. 305239. https://doi.org/10.1155/2014/305239
  67. Sahr T., Escoll P., Rusniok C., Bui S., Pehau-Arnaudet G., Lavieu G., Buchrieser C. // Nat. Commun. 2022. V. 13. P. 762. https://doi.org/10.1038/s41467-022-28454-x
  68. Fan L., Liu B., Wang Y., Tang B., Xu T., Fu J., Wang C., Liu Y., Ge L., Wei H. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2024. V. 121. P. e2413241121. https://doi.org/10.1073/pnas.2413241121
  69. Han E.-C., Choi S.-Y., Lee Y., Park J.-W., Hong S.-H., Lee H.-J. // FASEB J. 2019. V. 33. P. 13412. https://doi.org/10.1096/fj.201901575R
  70. Ha J.Y., Choi S.Y., Lee J.H., Hong S.H., Lee H.J. // Front Mol. Biosci. 2020. V. 7. P. 596366. https://doi.org/10.3389/fmolb.2020.596366
  71. Dauros-Singorenko P., Hong J., Swift S., Phillips A., Blenkiron C. // Front Mol. Biosci. 2020. V. 7. P. 580913. https://doi.org/10.3389/fmolb.2020.580913
  72. Moriano-Gutierrez S., Bongrand C., Essock-Burns T., Wu L., McFall-Ngai M.J., Ruby E.G. // PLoS Biol. 2020. V. 18. P. e3000934. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.3000934
  73. Luna-Acosta A., Breitwieser M., Renault T., Thomas-Guyon H. // Mar. Pollut. Bull. 2017. V. 122. P. 5–16. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2017.06.031
  74. Bloch S., Wegrzyn A., Wegrzyn G., Nejman-Falenczyk B. // Toxins (Basel). 2017. V. 9. P. 181. https://doi.org/10.3390/toxins9060181
  75. Mullany L.E., Herrick J.S., Wolff R.K., Slattery M.L. // PLoS One. 2016. V. 11. P. e0154177. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0154177
  76. Kang S.-M., Choi J.-W., Lee Y., Hong S.-H., Lee H.-J. // Curr. Microbiol. 2013. V. 67. P. 609–613. https://doi.org/10.1007/s00284-013-0411-9
  77. Mao M.-Y., Yang Y.-M., Li K.-Z., Lei L., Li M., Yang Y., Tao X., Yin J.-X., Zhang R., Ma X.-R. // Front Microbiol. 2016. V. 7. P. 687. https://doi.org/10.3389/fmicb.2016.00687
  78. Coskun F.S., Srivastava S., Raj P., Dozmorov I., Belkaya S., Mehra S., Golden N.A., Bucsan A.N., Chapagain M.L., Wakeland E.K. // Front Microbiol. 2020. V. 11. P. 1631. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.01631
  79. Furuse Y., Finethy R., Saka H.A., Xet-Mull A.M., Sisk D.M., Smith K.L., Lee S., Coers J., Valdivia R.H., Tobin D.M., Cullen B.R. // PLoS One. 2014. V. 9. P. e106434. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0106434
  80. Choi J.W., Kim S.C., Hong S.H., Lee H.J. // J. Dent. Res. 2017. V. 96. P. 458–466. https://doi.org/10.1177/0022034516685
  81. Gu H., Zhao C., Zhang T., Liang H., Wang X.M., Pan Y., Chen X., Zhao Q., Li D., Liu F., Zhang C.Y., Zen K. // Sci. Rep. 2017. V. 7. P. 2392. https://doi.org/10.1038/s41598-017-02669-1
  82. Cavanagh A.T., Wassarman K.M. // Annu. Rev. Microbiol. 2014. V. 68. P. 45–60. https://doi.org/10.1146/annurev-micro-092611-150135

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».