Influence of radiotherapy on control functions network fMRI connectivity in patients with lateralized mediobasal temporal lesions

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

According to the literature, radiotherapy (RT) used for brain tumors, along with a positive effect, can be accompanied by negative consequences in the form of the development of neurocognitive deficit due to the side effects of radiation on critical brain structures. At the same time, there are indications of a possible modulation of hippocampal neurogenesis with subsequent activation of a number of cognitive functions.

An important component of human cognitive activity is the so-called executive functions (EF), which include the initiation, planning, regulation and control of any purposeful activity. Their structural and functional support is currently associated with the prefrontal and parietal sections of the hemispheres, as well as with the formations of the lower temporal cortex and the hippocampus. The work is aimed at dynamic assessment of the state of the EF-network according to the analysis of resting fMRI connectivity before and after 6 months after RT.

In dynamics, 14 patients with lateralized tumor lesions of the mediobasal temporal lobe were examined: 7 with the left side, 7 with the right side. The control group consisted of 9 healthy subjects. Each participant underwent fMRI at rest – with further analysis of the functional connectivity between the given regions of interest, corresponding to the topography of the EF-network. The results were compared with the MRI morphometry tumor data. It has been shown that in patients 6 months after RT, against the background of a decrease in volume or stabilization of tumor growth, the functional effects are ambiguous and depend on the lateralization of the lesion: with a right-sided lesion they tend to normalize, while with a left-sided lesion they increase.

Full Text

Restricted Access

About the authors

E. V. Sharova

Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: esharova@nsi.ru
Russian Federation, Moscow

A. Yu. Kuleva

Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, Russian Academy of Sciences

Email: esharova@nsi.ru
Russian Federation, Moscow

Yu. V. Strunina

Federal State Autonomous Institution «N. N. Burdenko National Medical Research Center of Neurosurgery» of the Ministry of Health of the Russian Federation

Email: esharova@nsi.ru
Russian Federation, Moscow

M. Yu. Yarec

Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, Russian Academy of Sciences

Email: esharova@nsi.ru
Russian Federation, Moscow

M. V. Galkin

Federal State Autonomous Institution «N. N. Burdenko National Medical Research Center of Neurosurgery» of the Ministry of Health of the Russian Federation

Email: esharova@nsi.ru
Russian Federation, Moscow

A. S. Smirnov

Federal State Autonomous Institution «N. N. Burdenko National Medical Research Center of Neurosurgery» of the Ministry of Health of the Russian Federation

Email: esharova@nsi.ru
Russian Federation, Moscow

O. A. Krotkova

Federal State Autonomous Institution «N. N. Burdenko National Medical Research Center of Neurosurgery» of the Ministry of Health of the Russian Federation

Email: esharova@nsi.ru
Russian Federation, Moscow

References

  1. Ахутина Т. В., Меликян З. А. Нейропсихологическое
  2. тестирование: обзор современных тенденций. К 110-летию со дня рождения А. Р. Лурия [Электронный ресурс https://psyjournals.ru/ journals/cpse/archive/2012_n2/52599]. Клиническая и специальная психология. 2012. Бизюк А. П. Компендиум методов нейропсихологического исследования. СПб.: Речь. 2005. 400 с.
  3. Болдырева Г. Н., Шарова Е. В., Добронравова И. С. Роль регуляторных структур в формировании ЭЭГ человека. Физиология человека. 2000. 26 (5): 19–34.
  4. Боравова А. И. Проблемы функциональной асимметрии мозга в работах отечественных авторов. Журнал «Асимметрия». 2023. 17 (2): 5–15.
  5. Бычкова А. С., Каверина М. Ю., Ениколопова Е. В., Кроткова О. А. Содержание спонтанного потока сознания в состоянии покоя при мягкой компрессии одного из полушарий мозга. Вопросы психологии. 2021. 67 (3): 162–170.
  6. Геодакян В. А. Эволюционные теории асимметризации организмов, мозга и тела. Успехи физиологических наук. 2005. 36 (1): 24–53.
  7. Голдберг Э. Управляющий мозг: Лобные доли, лидерство и цивилизация. Пер. с англ. Д. Бугакова. М.: Смысл, 2003. 335 с.
  8. Доброхотова Т. А., Брагина Н. Н. Функциональная асимметрия и психопатология очаговых поражений мозга. М.: Медицина, 1977, 359 с.
  9. Жаворонкова Л. А., Белостоцкий А. П., Холодова Н. Б.,
  10. Купцова С. В., Снегирева И. П., Куликов М. А.,
  11. Окнина Л. Б. Нарушения высших психических функций и когнитивных слуховых вызванных потенциалов у ликвидаторов Чернобыльской аварии. Журнал неврологии и психиатрии, 2012. 5.
  12. Иваницкий А. М. Синтез информации в ключевых от-
  13. делах коры как основа субъективных переживаний. Журн. высш. нервн. деят. им. И. П. Павлова. 1997. 47 (2): 209–225.
  14. Игнатова Ю. П., Макарова И. И., Зенина О. Ю., Ак-
  15. сенова А. В. Современные аспекты изучения функциональной межполушарной асимметрии мозга (обзор литературы). Экология человека. 2016. № 9. С. 30–39.
  16. Корсакова Н. К., Московичюте Л. И. Клиническая
  17. нейропсихология: Учеб.пособие М.: Академия, 2003.
  18. Кроткова О. А., Каверина М. Ю., Данилов Г. В. Движение глаз и межполушарное взаимодействие при распределении внимания в пространстве. Физиология человека. 2018. 44 (2): 66–74. doi: 10.7868/S0131164618020108
  19. Кулева А. Ю., Шарова Е. В., Болдырева Г. Н., Струнина Ю. В., Ярец М. Ю., Галкин М. В., Бычкова А. С., Смирнов А. С., Кроткова О. А. Особенности функциональной коннективности головного мозга в состоянии покоя у пациентов с латерализованным поражением медиобазальных отделов височной доли (данные фМРТ и ЭЭГ). Журнал высшей нервной деятельности им. И. П. Павлова. 2022. 72 (2): 187–200. doi: 10.31857/S0044467722020083
  20. Лурия А. Р. Высшие корковые функции человека и их нарушения при локальных поражениях мозга. 2-е изд. доп. М.: Изд-во Моск. ун-та, 1969.
  21. Лурия А. Р. Мозг человека и психические процессы. Т. 2. М.: Педагогика, 1970. 496 с.
  22. Мачинская Р. И. Управляющие системы мозга. Журнал высшей нервной деятельности им. И. П. Павлова. 2015. 65 (1): 33–60.
  23. Полетаева И. И., Перепелкина О. В., Огиенко Н. А., Тарасова А. Ю., Лиль И. Г., Кошлань И. В., Павлова Г. В., Ревищин А. В. Влияние облучения протонами на решение мышами когнитивного теста на поиск входа в укрытие и нейрогенез взрослого мозга. Радиационная биология. Радиоэкология. 2019. 59 (5): 527–531.
  24. Филиппова Е. Б. Об информационных процессах левого и правого полушария мозга человека. Функциональная межполушарная асиммет рия и пластичность мозга. М.: 2012. 191–194.
  25. Фокин В. Ф., Боравова А.И, Галкина Н. С., Пономарева Н. В., Шимко И. А. Стационарная и динамическая организация функциональной межполушарной асимметрии. Руководство по функциональной межполушарной асимметрией. Глава 14 – М. Научный мир. 2009. 389–428.
  26. Хомская Е. Д. Нейропсихология: 4-е издание. СПб 2005. 496 с.
  27. Чичёва М. М., Мальцев А. В., Кохан В. С. Влияние ионизирующего излучения на когнитивные функции мышей в in vivo моделях болезни Альцгеймера. Доклады Российской академии наук. Науки о жизни. 2020. Т. 494.с. 468–471.
  28. Шарова Е. В., Мельников А. В., Новикова М. Р., Куликов М. А., Греченко Т.Н, Шехтер Е. Д., Заславский А. Ю. Изменения спонтанной биоэлектрической активности головного мозга при транскраниальной электрической и электромагнитной стимуляции. Журнал высшей нервной деятельности им. И. П. Павлова. 2006. 56 (3): 363–370.
  29. Шарова Е. В., Новикова М. Р., Куликов М. А. Компенсаторные реакции головного мозга при остром стволовом повреждении. Москва, Синтег, 2009, 220 с.
  30. Ярец М. Ю., Шарова Е. В., Смирнов А. С., Погосбекян Э. Л., Болдырева Г. Н., Зайцев О. С., Ениколопова Е. В. Анализ структурно-функциональной организации задачи счета в контексте исследования управляющих функций. Журнал высшей нервной деятельности им. И. П. Павлова. 2018. 68 (2): 176–189.
  31. Apra С., Peyre М., Kalamarides М. Current treatment options for meningioma. Expert Review of Neurotherapeutics. 2018. 18 (3): 241–249.
  32. Day S., Halasz L. Radiation therapy for WHO grade I meningioma. Chinese Clinical Oncology. 2017. 6(Suppl 1): S4.
  33. Delamillieure P., Doucet G., Mazoyer B., Turbelin M. R., Delcroix N., Mellet E., Zago L., Crivello F., Petit L., Tzourio-Mazoyer N., Joliot M. The resting state questionnaire: An introspective questionnaire for evaluation of inner experience during the conscious resting state. Brain research bulletin. 2010. 81 (6): 565–573.
  34. Diamond A. Executive functions. Annual Review of Psychology. 2013 (64): 135–168. doi: 10.1126/ sciadv.aat7603
  35. Elliott R. Executive functions and their disorders. Br. Med. Bull. 2003. 65: 49–59.
  36. Geschwind N., Levitsky W. Human brain – left – right asymmetries in temporal speech region. Science 1968; 161: 186–187.
  37. Gordon H. Cerebral organization in bilinguals: I. Lateralization. Brain and Language. 1980. Volume 9, Issue 2, Pp 255–268, ISSN0093–934X.
  38. Holodova N. B., Ryzhov B. N., Zhavoronkova L. A. Sostoyanie visshich psihicheskih funkzii u uchastnikov likvidazii posledstvii avarii na Chernobilskoy AES. Zhurnal nevropatologii i psikhiatrii im. S. S. Korsakova 2005. 105 (10): 57–58.
  39. Jayasundar R. Human brain: biochemical lateralization in normal subjects. Neurol India. 2002 Sep; 50(3): 267–271.
  40. Kazda T., Jancalek R., Pospisil P., Sevela O., Prochazka T., Vrzal M., Burkon P., Slavik M., Hynkova L., Slampa P., Laack N. Why and how to spare the hippocampus during brain radiotherapy: the developing role of hippocampal avoidance in cranial radiotherapy. Radiation Oncology. 2014. Vol. 9 (139).
  41. Kovner R., Oler J.A, Kalin N. H. Cortico-Limbic Interactions Mediate Adaptive and Maladaptive Responses Relevant to Psychopathology. Am J Psychiatry. 2019 (12): 987–999.
  42. Krmpotich T. D., Tregellas J. R., Thompson L. L., Banich M. T., Klenka A. M., Tanabe J. L. Restingstate activity in the left executive control network is associated with behavioral approach and is increased in substance dependence. Drug and Alcohol Dependence. 2013. V.129. № 1–2. p.1–7.
  43. McIntosh R.C., Hoshi R, Jason S. Nomi, Di Bello M., Goodman Z. T., Kornfel Z. T., Uddin L. Q., Ottaviani C. Neurovisceral integration in the executive control network: A resting state analysis. Biological Psychology. 2020. V.157, 107986.
  44. Metlyeva N. A., Sherbatih O. V. Remote medical consequences of radiation accidents among veterans of nuclear submarines. Medical radiology and radiation safety 2016; 61(1): 29–33.
  45. Mishkin M., Ungerleider L. G., Macko K. A. Object vision and spatial vision: two cortical pathways. Trends in neurosciences. 1983(6): 414–417.
  46. Miyake A., Friedman N., Emerson M., Witzki A., Howerter A., Wager T. The unity and diversity of executive functions and their contributions to complex “frontal lobe” tasks: A latent variable analysis. Cognitive Psychology. 2000(41): 49–100.
  47. Niendam T. A., Laird A. R., Ray K. L., Dean Y. M., Glahn D. C., Carter C. S. Meta-analytic evidence for a superordinate cognitive control network subserving diverse executive functions. Cogn Affect Behav Neurosci. 2012. 12(2): 241–268.
  48. Petersen S. E., Posner M. I. The Attention System of the Human Brain: 20 Years After. Annu Rev Neurosci. 2012(35): 73–89. doi: 10.1146/annurevneuro-062111–150525.
  49. Posner M. I., Petersen S. E. The attention system of the human brain. Ann Rev Neurosci 1990. 13: 25–42.
  50. Pribram K. H. The primate frontal cortex – executive of the brain. Psychophysiology of the frontal lobes. N.Y., London: Academic Press, 1973. 314 p.
  51. Rogers L., Barani I., Chamberlain M., Kaley T. J., McDermott M., Raizer J., Schiff D., Weber D. C., Wen P. Y., Vogelbaum M. A. Meningiomas: knowledge base, treatment outcomes, and uncertainties. A RANO review. J Neurosurg. 2015. 122(1): 4–23. doi: 10.3171/2014.7.JNS131644
  52. Tonegawa S., Morrissey M. D., Kitamura T. The role of engram cells in the systems consolidation of memory. Nature Review. 2018. 19: 485–498.
  53. Ushakov V. L., Sharaev M. G., Kartashov S. I., Zavyalova V. V., Verkhlyutov V. M., Velichkovsky B. M. Dynamic Causal Modeling of Hippocampal Links within the Human Default Mode Network: Lateralization and Computational Stability of Effective Connections. Front. Hum. Neurosci. 2016 (10).
  54. Van Calster L., D’Argembeau A., Salmon E., Peters F., Majerus S. Fluctuations of attentional networks and default mode network during the resting state reflect variations in cognitive states: Evidence from a novel resting-state experience sampling method. J Cogn Neurosci. 2017. 29: 95–113.
  55. Velichkovsky B. M., Korosteleva A. N., Pannasch S., Helmert J. R., Orlov V. A., Sharaev M. G.,. Velichkovsky B. B., Ushakov V. L. Two Visual Systems and Their Eye Movements: a Fixation-Based EventRelated Experiment with Ultrafast fMRI Reconciles Competing Views. Modern Technologies in Medicine. 2019. Vol. 11, No. 4. P. 7–18. DOI: 10.17691/ stm2019.11.4.01.
  56. Velichkovsky B. M., Krotkova O. A., Kotov A. A., Orlov V. A., Verkhlyutov V. M., Ushakov V. L., Sharaev M. G. Consciousness in a multilevel architecture: Evidence from the right side of the brain. Consciousness and Cognition. 2018. Vol. 64. P. 227–239. https://doi. org/10.1016/j.concog.2018.06.004
  57. Velichkovsky B. M., Krotkova O. A., Sharaev M. G., Ushakov V. L. In search of the “I”: Neuropsychology of lateralized thinking meets Dynamic Causal Modeling. Psychol. in Russia. 2017. V. 10. N3. P. 7–27.
  58. Velichkovsky B. M., Nedoluzhko A. V., Goldberg E., Efimova O. I., Sharko F. S., Rastorguev S. M., Krasivskaya A. A., Sharaev M. G., Korosteleva A. N., Ushakov V. L. New insights into the human brain’s cognitive organization: Views from the top, from the bottom, from the left and, particularly, from the right. Procedia Computer Sci. 2020. V. 169. P. 547–557.
  59. Zhang C., Yang H., Qin W., Liu C., Qi Z., Chen N. Li K. Characteristics of Resting-State Functional Connectivity in Intractable Unilateral Temporal Lobe Epilepsy Patients with Impaired Executive Control Function. Front. Hum. Neurosci. 2017. 11: 609.
  60. Zidda F., Griebeb M., Ebert A., Ruttorf M., Roßmanith C., Gass A., Andoha J., Neesa F., Szabo K. Restingstate connectivity alterations during transient global amnesia. NeuroImage: Clinical. 2019. V.23. 101869.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. «Mask» for assessing the connectivity of resting state fMRI. «Regions of interest» (ROI), according to the coordinates of the AAL atlas: 1 – Middle frontal gyrus_L; 2 – Middle frontal gyrus_R; 3 – Precentral gyrus_L; 4 – Precentral gyrus_R; 5 – Inferior parietal gyrus_L; 6 – Inferior parietal gyrus_R; 7 – Lingual gyrus_L; 8 – Lingual gyrus_R; 9 – Calcarine fissure_L; 10 – Calcarine fissure_R; 11 – Hippocampus_L; 12 – Hippocampus_R; 13 – Thalamus_LR; 14 – Cingulate gyrus_LR.

Download (149KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. An example of the tumor size reduction dynamics after a course of RT. Structural MRI of the same patient: before treatment (left) and 6 months after RT (right). The tumor is marked with a white outline on the images.

Download (186KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Functional connections of the executive network according to resting state fMRI data in the observation samples. The figure shows functionally significant relationships (p-FDR corr < 0.05). The color scale corresponds to the size of the effect (T-value). Regions of interest for calculating connectivity are shown in Fig. 1. (a) – healthy subjects (n = 9); (б) – patients with lesions of the left temporal lobe (n = 7); (в) – patients with lesions of the right temporal lobe (n = 7). I – before RT; II – 6 months after RT.

Download (283KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Significant changes in the connectivity of the executive functions resting fMRI network in patients with tumor lesions of the mediobasal parts of the temporal lobe after RT compared with the state before treatment. (а) – left hemisphere lesion, (б) – right hemisphere lesion. Red lines – increased connectivity, blue – decreased after RT at p < 0.05. Regions of interest for calculating connectivity are shown in Fig. 1.

Download (182KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies