Влияние апамина на профили внеклеточно регистрируемых потенциалов действия кардиомиоцитов субэпикарда в модели инфаркта миокарда у крыс

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Роль Ca²⁺-активируемых калиевых каналов низкой проводимости (SK) в патогенезе кардиомиопатий различной этиологии остается малоизученной. Целью данной работы было оценить влияние блокатора этих каналов апамина на электрогенез внеклеточно регистрируемых потенциалов действия (вПД) субэпикардиальных миоцитов левого желудочка изолированных сердец ложнооперированных крыс и крыс с инфарктом миокарда, вызванным ишемией-реперфузией. Было установлено, что локальная доставка в зону регистрации вПД блокатора SK-каналов апамина в концентрации 500 нМ не влияла на профили вПД в группе ложнооперированных крыс, но вызывала существенное замедление времени реполяризации и снижение фазы следовой гиперполяризации вПД в группе крыс с инфарктом миокарда. Полученные данные предполагают о том, что указанные изменения в электрогенезе вПД после инфаркта могут быть связаны с усилением экспрессии и/или активности SK-каналов в субэпикардиальных миоцитах. Обсуждается возможная роль этих каналов в структурно-функциональном ремоделировании миокарда левого желудочка сердца после ишемии-реперфузии.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

А. В. Степанов

Институт эволюционной физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: botanik2407@gmail.com
Россия, Санкт-Петербург

М. Г. Добрецов

Институт эволюционной физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова РАН

Email: botanik2407@gmail.com
Россия, Санкт-Петербург

Ю. А. Филиппов

Институт эволюционной физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова РАН

Email: botanik2407@gmail.com
Россия, Санкт-Петербург

И. В. Кубасов

Институт эволюционной физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова РАН

Email: botanik2407@gmail.com
Россия, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Hundahl LA, Sattler SM, Skibsbye L, Diness JG, Tfelt-Hansen J, Jespersen T (2017) Pharmacological blockade of small conductance Ca²⁺-activated K⁺ channels by ICA reduces arrhythmic load in rats with acute myocardial infarction. Pflugers Arch 469: 739–750. https://doi.org/10.1007/S00424-017-1962-6
  2. Krause S, Hess ML (1984) Characterization of cardiac sarcoplasmic reticulum dysfunction during short-term, normothermic, global ischemia. Circ Res 55: 176–184.https://doi.org/10.1161/01.RES.55.2.176
  3. Steenbergen C, Murphy E, Levy L, London RE (1987) Elevation in cytosolic free calcium concentration early in myocardial ischemia in perfused rat heart. Circ Res 60: 700–707.https://doi.org/10.1161/01.RES.60.5.700
  4. Tsujii E, Tanaka H, Oyamada M, Fujita K, Hamamoto T, Takamatsu T (2003) In situ visualization of the intracellular Ca²⁺ dynamics at the border of the acute myocardial infarct. Mol Cell Biochem 248: 135–139.https://doi.org/10.1023/A:1024188302849
  5. Xu Y, Tuteja D, Zhang Z, Xu D, Zhang Y, Rodriguez J, Nie L, Tuxson HR, Young JN, Glatter KA, Vázquez AE, Yamoah EN, Chiamvimonvat N (2003) Molecular identification and functional roles of a Ca(2+)-activated K⁺ channel in human and mouse hearts. J Biol Chem 278: 49085–49094.https://doi.org/10.1074/jbc.M307508200
  6. Tuteja D, Xu D, Timofeyev V, Lu L, Sharma D, Zhang Z, Xu Y, Nie L, Vázquez AE, Nilas Young J, Glatter KA, Chiamvimonvat N (2005) Differential expression of small-conductance Ca²⁺-activated K⁺ channels SK1, SK2, and SK3 in mouse atrial and ventricular myocytes. Am J Physiol Heart Circ Physiol 289: 2714–2723.https://doi.org/10.1152/AJPHEART.00534.2005
  7. Li N, Timofeyev V, Tuteja D, Xu D, Lu L, Zhang Q, Zhang Z, Singapuri A, Albert TR, Rajagopal A V., Bond CT, Periasamy M, Adelman J, Chiamvimonvat N (2009) Ablation of a Ca²⁺-activated K⁺ channel (SK2 channel) results in action potential prolongation in atrial myocytes and atrial fibrillation. J Physiol 587: 1087–1100.https://doi.org/10.1113/JPHYSIOL.2008.167718
  8. Tuteja D, Rafizadeh S, Timofeyev V, Wang S, Zhang Z, Li N, Mateo RK, Singapuri A, Young JN, Knowlton AA, Chiamvimonvat N (2010) Cardiac small conductance Ca²⁺-activated K⁺ channel subunits form heteromultimers via the coiled-coil domains in the C termini of the channels. Circ Res 107: 851–859.https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.109.215269
  9. Nagy N, Szuts V, Horváth Z, Seprényi G, Farkas AS, Acsai K, Prorok J, Bitay M, Kun A, Pataricza J, Papp JG, Nánási PP, Varró A, Tóth A (2009) Does small-conductance calcium-activated potassium channel contribute to cardiac repolarization? J Mol Cell Cardiol 47: 656–663.https://doi.org/10.1016/J.YJMCC.2009.07.019
  10. Chua SK, Chang PC, Maruyama M, Turker I, Shinohara T, Shen MJ, Chen Z, Shen C, Rubart-Von Der Lohe M, Lopshire JC, Ogawa M, Weiss JN, Lin SF, Ai T, Chen PS (2011) Small-Conductance Calcium-Activated Potassium Channel and Recurrent Ventricular Fibrillation in Failing Rabbit Ventricles. Circ Res 108: 971–979.https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.110.238386
  11. Chang PC, Turker I, Lopshire JC, Masroor S, Nguyen BL, Tao W, Rubart M, Chen PS, Chen Z, Ai T (2013) Heterogeneous upregulation of apamin-sensitive potassium currents in failing human ventricles. J Am Heart Assoc 2:. https://doi.org/10.1161/JAHA.112.004713
  12. Bonilla IM, Long VP, Vargas-Pinto P, Wright P, Belevych A, Lou Q, Mowrey K, Yoo J, Binkley PF, Fedorov V V., Györke S, Janssen PML, Kilic A, Mohler PJ, Carnes CA (2014) Calcium-Activated Potassium Current Modulates Ventricular Repolarization in Chronic Heart Failure. PLoS One 9: e108824. https://doi.org/10.1371/JOURNAL.PONE.0108824
  13. Lee YS oo, Chang PC, Hsueh CH, Maruyama M, Park HW ook, Rhee KS, Hsieh YC, Shen C, Weiss JN, Chen Z, Lin SF, Chen PS (2013) Apamin-Sensitive Calcium-Activated Potassium Currents in Rabbit Ventricles with Chronic Myocardial Infarction. J Cardiovasc Electrophysiol 24: 1144–1153. https://doi.org/10.1111/JCE.12176
  14. Gui L, Bao Z, Jia Y, Qin X, Cheng ZJ, Zhu J, Chen QH (2013) Ventricular tachyarrhythmias in rats with acute myocardial infarction involves activation of small-conductance Ca²⁺-activated K⁺ channels. Am J Physiol Heart Circ Physiol 304:.https://doi.org/10.1152/AJPHEART.00820.2011
  15. Kubasov IV, Stepanov AV, Panov AA, Chistyakova OV, Sukhov IB, Dobretsov MG (2021) Role of Potassium Currents in the Formation of After-Hyperpolarization Phase of Extracellular Action Potentials Recorded from the Control and Diabetic Rat Heart Ventricular Myocytes. Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology 2021 57:6 57: 1511–1521. https://doi.org/10.1134/S0022093021060272
  16. Grunnet M, Jensen BS, Olesen SP, Klaerke DA (2001) Apamin interacts with all subtypes of cloned small-conductance Ca²⁺-activated K⁺ channels. Pflugers Arch 441: 544–550. https://doi.org/10.1007/S004240000447
  17. Kuzmenkov AI, Peigneur S, Nasburg JA, Mineev KS, Nikolaev M V., Pinheiro-Junior EL, Arseniev AS, Wulff H, Tytgat J, Vassilevski AA (2022) Apamin structure and pharmacology revisited. Front Pharmacol 13: 977440. https://doi.org/10.3389/FPHAR.2022.977440
  18. Skibsbye L, Diness JG, Sørensen US, Hansen RS, Grunnet M (2011) The duration of pacing-induced atrial fibrillation is reduced in vivo by inhibition of small conductance Ca²⁺-activated K⁺ channels. J Cardiovasc Pharmacol 57: 672–681. https://doi.org/10.1097/FJC.0B013E318217943D
  19. Chang PC, Hsieh YC, Hsueh CH, Weiss JN, Lin SF, Chen PS (2013) Apamin induces early afterdepolarizations and torsades de pointes ventricular arrhythmia from failing rabbit ventricles exhibiting secondary rises in intracellular calcium. Heart Rhythm 10: 1516–1524. https://doi.org/10.1016/J.HRTHM.2013.07.003
  20. Stepanov AV, Dobretsov MG, Novikova EV, Filippov YuA, Kubasov IV (2023) Remodeling of Extracellularly Recorded Action Potentials of Rat Heart Subepicardial Cardiomyocytes after Ischemia Reperfusion Injury. Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology 2023 59:5 59: 1497–1509. https://doi.org/10.1134/S0022093023050046
  21. Zhang R, Han D, Li Z, Shen C, Zhang Y, Li J, Yan G, Li S, Hu B, Li J, Liu P (2018) Ginkgolide C alleviates myocardial ischemia/reperfusion-induced inflammatory injury via inhibition of CD40-NF-κB pathway. Front Pharmacol 9: 327207. https://doi.org/10.3389/FPHAR.2018.00109
  22. Ciuffreda MC, Tolva V, Casana R, Gnecchi M, Vanoli E, Spazzolini C, Roughan J, Calvillo L (2014) Rat Experimental Model of Myocardial Ischemia/Reperfusion Injury: An Ethical Approach to Set up the Analgesic Management of Acute Post-Surgical Pain. PLoS One 9: e95913. https://doi.org/10.1371/JOURNAL.PONE.0095913
  23. Murakami M, Niwa H, Kushikata T, Watanabe H, Hirota K, Ono K, Ohba T (2014) Inhalation Anesthesia Is Preferable for Recording Rat Cardiac Function Using an Electrocardiogram. Biol Pharm Bull 37: 834–839. https://doi.org/10.1248/BPB.B14-00012
  24. Fishbein MC, Meerbaum S, Rit J, Lando U, Kanmatsuse K, Mercier JC, Corday E, Ganz W (1981) Early phase acute myocardial infarct size quantification: Validation of the triphenyl tetrazolium chloride tissue enzyme staining technique. Am Heart J 101: 593–600. https://doi.org/10.1016/0002-8703(81)90226-X
  25. Kubasov I V., Stepanov A, Bobkov D, Radwanski PB, Terpilowski MA, Dobretsov M, Gyorke S (2018) Sub-cellular electrical heterogeneity revealed by loose patch recording reflects differential localization of sarcolemmal ion channels in intact rat hearts. Front Physiol 9: 309292. https://doi.org/10.3389/FPHYS.2018.00061
  26. Tejada T, Tan L, Torres RA, Calvert JW, Lambert JP, Zaidi M, Husain M, Berce MD, Naib H, Pejler G, Abrink M, Graham RM, Lefer DJ, Naqvi N, Husain A (2016) IGF-1 degradation by mouse mast cell protease 4 promotes cell death and adverse cardiac remodeling days after a myocardial infarction. Proc Natl Acad Sci U S A 113: 6949–6954. https://doi.org/10.1073/PNAS.1603127113
  27. Shimizu Y, Nicholson CK, Lambert JP, Barr LA, Kuek N, Herszenhaut D, Tan L, Murohara T, Hansen JM, Husain A, Naqvi N, Calvert JW (2016) Sodium sulfide attenuates ischemic-induced heart failure by enhancing proteasomal function in an Nrf2-dependent manner. Circ Heart Fail 9:. https://doi.org/10.1161/CIRCHEARTFAILURE.115.002368
  28. Abramochkin D V., Moiseenko LS, Kuzmin VS (2009) The effect of hydrogen sulfide on electrical activity of rat atrial myocardium. Bull Exp Biol Med 147: 683–686. https://doi.org/10.1007/s10517-009-0607-y
  29. Pustovit KB, Kuzmin VS, Abramochkin DV (2016) Diadenosine tetra- and pentaphosphates affect contractility and bioelectrical activity in the rat heart via P2 purinergic receptors. Naunyn Schmiedebergs Arch Pharmacol 389: 303–313. https://doi.org/10.1007/s00210-015-1199-x
  30. Rozanski GJ, Xu Z, Zhang K, Patel KP (1998) Altered K⁺ current of ventricular myocytes in rats with chronic myocardial infarction. Am J Physiol Heart Circ Physiol 274:. https://doi.org/10.1152/ajpheart.1998.274.1.H259
  31. Zhang XD, Coulibaly ZA, Chen WC, Ledford HA, Lee JH, Sirish P, Dai G, Jian Z, Chuang F, Brust-Mascher I, Yamoah EN, Chen-Izu Y, Izu LT, Chiamvimonvat N (2018) Coupling of SK channels, L-type Ca²⁺ channels, and ryanodine receptors in cardiomyocytes. Scientific Reports 2018 8:1 8: 1–13. https://doi.org/10.1038/s41598-018-22843-3
  32. Ishii TM, Maylie J, Adelman JP (1997) Determinants of apamin and d-tubocurarine block in SK potassium channels. Journal of Biological Chemistry 272: 23195–23200. https://doi.org/10.1074/jbc.272.37.23195
  33. Bkaily G, Sculptoreanu A, Jacques D, Economos D, Menard D (1992) Apamin, a highly potent fetal L-type Ca²⁺ current blocker in single heart cells. Am J Physiol Heart Circ Physiol 262 https://doi.org/10.1152/AJPHEART.1992.262.2.H463
  34. Scriven DRL, Dan P, Moore EDW (2000) Distribution of Proteins Implicated in Excitation-Contraction Coupling in Rat Ventricular Myocytes. https://doi.org/10.1016/S0006-3495(00)76506-4
  35. Hegyi B, Bossuyt J, Griffiths LG, Shimkunas R, Coulibaly Z, Jian Z, Grimsrud KN, Sondergaard CS, Ginsburg KS, Chiamvimonvat N, Belardinelli L, Varró A, Papp JG, Pollesello P, Levijoki J, Izu LT, Boyd WD, Bányász T, Bers DM, Chen-Izu Y (2018) Complex electrophysiological remodeling in postinfarction ischemic heart failure. Proc Natl Acad Sci U S A 115: E3036–E3044. https://doi.org/10.1073/PNAS.1718211115/SUPPL_FILE/PNAS.201718211SI.PDF
  36. Weber CR, Piacentino V, Ginsburg KS, Houser SR, Bers DM (2002) Na+-Ca²⁺ Exchange Current and Submembrane [Ca²⁺] During the Cardiac Action Potential. Circ Res 90: 182–189. https://doi.org/10.1161/HH0202.103940
  37. Coulombe A, Lefevre IA, Deroubaix E, Thuringer D, Coraboeuf E (1990) Effect of 2,3-butanedione 2-monoxime on slow inward and transient outward currents in rat ventricular myocytes. J Mol Cell Cardiol 22: 921–932. https://doi.org/10.1016/0022-2828(90)90123-J
  38. Watanabe Y, Iwamoto T, Matsuoka I, Ohkubo S, Ono T, Watano T, Shigekawa M, Kimura J (2001) Inhibitory effect of 2,3-butanedione monoxime (BDM) on Na+/Ca²⁺ exchange current in guinea-pig cardiac ventricular myocytes. Br J Pharmacol 132: 1317–1325. https://doi.org/10.1038/SJ.BJP.0703926

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Усредненные QRST-комплексы ЛО- (а) и ИР-крыс (b) во II стандартном отведении и средние значения амплитуд зубцов Q, R, S, Т (с) по всей выборке через 4 недели после операции (красные столбцы – ЛО-группа (15 крыс); синие столбцы – ИР-группа (21 крыса). (* – достоверное отличие от ЛО-группы, p < 0.05. Для зубцов Q, S и T – U-критерий Манна — Уитни; для зубца R – t-критерий Стьюдента).

Скачать (187KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Срезы сердец ЛО- (а) и ИР-крыс (b), окрашенные раствором трифенилтетразолия хлористого. Пунктиром обозначены границы рубцовой ткани.

Скачать (265KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Репрезентативные примеры профилей вПД1 (eAP1) и вПД2 (eAP2) субэпикарда ЛЖ крыс ЛО- (а) и ИР-групп (b). Все ответы нормализованы к величине их первого и единственного для вПД1 негативного пика (P1); P2 – отметка второго негативного пика в составе вПД2. Стрелками отмечена фаза СГ (afterhyperpolarization, AHP).

Скачать (206KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Апамин не влияет на спад вПД 1-го и 2-го типа эпикардиальных миоцитов ЛЖ сердца ЛО-крыс. (a), (b) – репрезентативные примеры вПД1 (eAP1) и вПД2 (eAP2) соответственно в начале (сплошная линия) и через 30 минут (пунктирная линия) после контакта кончика микропипетки, заполненной РТА. Р1 и P2 – отметка пиков в составе профилей вПД. (с), (d) – средние значения T₉₀ вПД1 (eAP1) и вПД2 (eAP2) соответственно в начале (T₀) и через 30 минут (T₃₀) непрерывной регистрации (парный t-критерий Стьюдента, p > 0.05). (e), (f) – средние значения амплитуды СГ (AHP) вПД1 (eAP1) и вПД2 (eAP2) соответственно, нормированные к первому негативному пику P1, в начале (T₀) и через 30 мин (T₃₀) непрерывной регистрации (T-критерий Вилкоксона для связных выборок, p > 0.05). (n – число регистраций в группе из 5 животных).

Скачать (784KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Апамин модулирует спад вПД 1-го и 2-го типа эпикардиальных миоцитов ЛЖ сердца крыс ИР-группы. (a), (b) – репрезентативные примеры вПД1 (eAP1) и вПД2 (eAP2) соответственно в начале (сплошная линия) и через 30 минут (пунктирная линия) после контакта кончика микропипетки, заполненной РТА. Р1 и P2 – отметка пиков в составе профилей вПД. Стрелками отмечены СГ (AHP) и постдеполяризация (AD). (c), (d) – соответственно средние значения T₉₀ и амплитуды СГ (AHP), нормированной к величине P1, в ходе непрерывной регистрации вПД1 и вПД2 в начале (T₀) и через 30 минут (T₃₀) после контакта кончика микропипетки, заполненной РТА (n – число регистраций в группе из 5 животных). * – достоверные отличия средних значений параметров вПД1и вПД2 при T₃₀ от среднего значения аналогичных параметров при T₀ (p < 0.05; парный t-критерий Стьюдента).

Скачать (386KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».