Цитотоксическая активность атмосферной холодной плазменной струи в отношении 3D-клеточной модели рака молочной железы человека
- Авторы: Патракова Е.А.1,2, Бирюков М.М.1,2,3, Троицкая О.С.1,3, Новак Д.Д.1,2,3, Милахина Е.В.4, Гугин П.П.5,3, Закревский Д.Э.4,5,3, Швейгерт И.В.3, Коваль О.А.1,2
-
Учреждения:
- Институт химической биологии и фундаментальной медицины СО РАН
- Новосибирский государственный университет
- Институт теоретической и прикладной механики им. С.А. Христиановича СО РАН
- Новосибирский государственный технический университет
- Институт физики полупроводников им. А.В. Ржанова СО РАН
- Выпуск: Том 65, № 1 (2023)
- Страницы: 39-53
- Раздел: Статьи
- URL: https://journals.rcsi.science/0041-3771/article/view/140066
- DOI: https://doi.org/10.31857/S004137712301008X
- EDN: https://elibrary.ru/GLBBFZ
- ID: 140066
Цитировать
Аннотация
Воздействие на солидные опухоли струей холодной плазмы (ХПС) является инновационным подходом, который активно начали разрабатывать лишь в последнее десятилетие. Вследствие этого актуальны исследования, направленные на выявление условий селективности такого воздействия на опухолевые клетки, в том числе в составе 3D-моделей, имитирующих злокачественные новообразования. Известно, что основные цитотоксические эффекты ХПС обуславливают активные формы кислорода и азота, которые образуются в потоке плазмы, и доступность которых может отличаться для клеток в классических 2D- и 3D-моделях культивирования. В настоящей работе использовали многоклеточные сфероиды из клеток MCF7-EGFR с гиперэкспрессией рецептора эпидермального фактора роста (EGFR), клетки родительской линии аденокарциномы молочной железы MCF7, а также клетки нетрансформированной молочной железы человека MCF10A. Облучение сфероидов MCF7-EGFR вело к деструкции многоклеточных 3D-структур на отдельные клетки с активацией в них процессов гибели. Показано, что клетки облученных сфероидов подвергаются фагоцитозу активированными макрофагами. При сравнении прямого воздействия ХПС и культивирования сфероидов MCF7-EGFR в среде, облученной ХПС (СО-ХПС), обнаружено большее содержание активных форм кислорода и азота в клетках сфероидов при культивировании в облученной среде, что далее ведет к большему цитотоксическому эффекту, чем при прямом облучении. Показано, что цитотоксические свойства СО-ХПС лучше сохраняются при хранении такой среды при 4, чем при −20°С. Таким образом, для индукции гибели опухолевых клеток в составе сфероидов добавление культуральной среды, облученной ХПС, было эффективнее, чем прямое облучение клеток.
Об авторах
Е. А. Патракова
Институт химической биологии и фундаментальной медицины СО РАН; Новосибирский государственный университет
Email: biryukov.mm@ya.ru
Россия, 630090, Новосибирск; Россия, 630090, Новосибирск
М. М. Бирюков
Институт химической биологии и фундаментальной медицины СО РАН; Новосибирский государственный университет; Институт теоретической и прикладной механики им. С.А. Христиановича СО РАН
Автор, ответственный за переписку.
Email: biryukov.mm@ya.ru
Россия, 630090, Новосибирск; Россия, 630090, Новосибирск; Россия, 630090, Новосибирск
О. С. Троицкая
Институт химической биологии и фундаментальной медицины СО РАН; Институт теоретической и прикладной механики им. С.А. Христиановича СО РАН
Email: biryukov.mm@ya.ru
Россия, 630090, Новосибирск; Россия, 630090, Новосибирск
Д. Д. Новак
Институт химической биологии и фундаментальной медицины СО РАН; Новосибирский государственный университет; Институт теоретической и прикладной механики им. С.А. Христиановича СО РАН
Email: biryukov.mm@ya.ru
Россия, 630090, Новосибирск; Россия, 630090, Новосибирск; Россия, 630090, Новосибирск
Е. В. Милахина
Новосибирский государственный технический университет
Email: biryukov.mm@ya.ru
Россия, 630073, Новосибирск
П. П. Гугин
Институт физики полупроводников им. А.В. Ржанова СО РАН; Институт теоретической и прикладной механики им. С.А. Христиановича СО РАН
Email: biryukov.mm@ya.ru
Россия, 630090, Новосибирск; Россия, 630090, Новосибирск
Д. Э. Закревский
Новосибирский государственный технический университет; Институт физики полупроводников им. А.В. Ржанова СО РАН; Институт теоретической и прикладной механики им. С.А. Христиановича СО РАН
Email: biryukov.mm@ya.ru
Россия, 630073, Новосибирск; Россия, 630090, Новосибирск; Россия, 630090, Новосибирск
И. В. Швейгерт
Институт теоретической и прикладной механики им. С.А. Христиановича СО РАН
Email: biryukov.mm@ya.ru
Россия, 630090, Новосибирск
О. А. Коваль
Институт химической биологии и фундаментальной медицины СО РАН; Новосибирский государственный университет
Email: biryukov.mm@ya.ru
Россия, 630090, Новосибирск; Россия, 630090, Новосибирск
Список литературы
- Нуштаева А.А., Савинкова М.М., Ермаков М.С., Варламов М.Е., Новак Д.Д., Рихтер В.А., Коваль О.А. 2022. Клетки рака молочной железы изменяют чувствительность к гормональным и ростовым стимулам при 3D культивировании. Цитология Т. 64. С. 353. (Nushtaeva A.A., Savinkova M.M., Ermakov M.S., Varlamov M.E., Novak D.D., Richter V. A., Koval O.A. 2022. Breast cancer cells in 3D model alters their sensitivity to hormonal and growth factors. Сell Tiss. Biol. V. 16. P. 555. )https://doi.org/10.1134/S1990519X22060050
- Arfin S., Jha N.K., Jha S.K., Kesari K.K., Ruokolainen J., Roychoudhury S., Rathi B., Kumar D. 2021. Oxidative stress in cancer cell metabolism. Antioxidants. V. 10. P. 642. https://doi.org/10.3390/antiox10050642
- Attri P., Kumar N., Park J.H., Yadav D.K., Choi S., Uhm H.S., Kim I.T., Choi E.H., Lee W. 2015. Influence of reactive species on the modification of biomolecules generated from the soft plasma. Sci. Rep. V. 5. P. 8221. https://doi.org/10.1038/srep08221
- Bagamanshina A.V., Troitskaya O.S., Nushtaeva A.A., Yunusova A.Y., Starykovych M.O., Kuligina E.V., Kit Y.Y., Richter M., Wohlfromm F., Kähne T., Lavrik I.N., Richter V.A., Koval O.A. 2019. Cytotoxic and antitumor activity of lactaptin in combination with autophagy inducers and inhibitors. BioMed. Res. Int. V. 2019. https://doi.org/10.1155/2019/4087160
- Basu P., Taghavi K., Hu, S.-Y., Mogri S., Joshi S. 2018. Management of cervical premalignant lesions. Curr. Probl. Cancer. V. 42. P. 129. https://doi.org/10.1016/j.currproblcancer.2018.01.010
- Boehm D., Heslin C., Cullen P.J., Bourke P. 2016. Cytotoxic and mutagenic potential of solutions exposed to cold atmospheric plasma. Sci. Rep. V. 6. P. 21464. https://doi.org/10.1038/srep21464
- Chauvin J., Judee F., Merbahi N., Vicendo P. 2018. Effects of plasma activated medium on head and neck FaDu cancerous cells: comparison of 3D and 2D response. ACAMC. V. 18. P. 776. https://doi.org/10.2174/1871520617666170801111055
- Colombo E., Cattaneo M.G. 2021. Multicellular 3D models to study tumour-stroma interactions. IJMS. V. 22. P. 1633. https://doi.org/10.3390/ijms22041633
- Dai X., Bazaka K., Richard D.J., Thompson E.W., Ostrikov K. 2018. The emerging role of gas plasma in oncotherapy. Trends in Biotechnol. V. 36. P. 1183. https://doi.org/10.1016/j.tibtech.2018.06.010
- Domonkos M., Tichá P., Trejbal J., Demo P. 2021. Applications of cold atmospheric pressure plasma technology in medicine, Agriculture Food Industry. Applied Sci. V. 11. P. 4809. https://doi.org/10.3390/app11114809
- Ferreira L.P., Gaspar V.M., Mano J.F. 2018. Design of spherically structured 3D in vitro tumor models – advances and prospects. Acta Biomat. V. 75. P. 11. https://doi.org/10.1016/j.actbio.2018.05.034
- Graves D.B. 2012. The emerging role of reactive oxygen and nitrogen species in redox biology and some implications for plasma applications to medicine and biology. J. Phys. D: Appl. Phys. V. 45. P. 263001. https://doi.org/10.1088/0022-3727/45/26/263001
- Judée F., Fongia C., Ducommun B., Yousfi M., Lobjois V., Merbahi N. 2016. Short and long time effects of low temperature plasma activated media on 3D multicellular tumor spheroids. Sci. Rep. V. 6. P. 21421. https://doi.org/10.1038/srep21421
- Klinkhammer C., Verlackt C., Smiłowicz D., Kogelheide F., Bogaerts A., Metzler-Nolte N., Stapelmann K., Havenith M., Lackmann J.-W. 2017. Elucidation of plasma-induced chemical modifications on glutathione and glutathione disulphide. Sci. Rep. V. 7. P. 13828. https://doi.org/10.1038/s41598-017-13041-8
- Laschke M.W., Menger M.D. 2017. Spheroids as vascularization units: from angiogenesis research to tissue engineering applications. Biotechnol. Advances. V. 35. P. 782. https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2017.07.002
- Metelmann H.-R., Nedrelow, D.S., Seebauer, C., Schuster, M., von Woedtke, T., Weltmann, K.D., Kindler S., Metelmann P.H., Finkelstein S.E., Von Hoff D.D., Podmelle F. 2015. Head and neck cancer treatment and physical plasma. Clinical Plasma Med. V. 3. P. 17. https://doi.org/10.1016/j.cpme.2015.02.001
- Qu Y., Han B., Yu Y., Yao W., Bose S., Karlan B.Y., Giuliano A.E., Cui X. 2015. Evaluation of MCF10A as a reliable model for normal human mammary epithelial cells. PLoS One. V. 10. P. e0131285. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0131285
- Salinas-Vera Y.M., Valdés J., Hidalgo-Miranda A., Cisneros-Villanueva M., Marchat L.A., Nuñez-Olvera S.I., Ramos-Payán R., Pérez-Plasencia C., Arriaga-Pizano L.A., Prieto-Chávez J.L., López-Camarillo C. 2022. Three-dimensional organotypic cultures reshape the microRNAs transcriptional program in breast cancer cells. Cancers. V. 14. P. 2490. https://doi.org/10.3390/cancers14102490
- Schweigert I., Alexandrov A., Zakrevsky D., Milakhina E., Patrakova E., Troitskaya O., Birykov M., Koval O. 2021. Mismatch of frequencies of ac voltage and streamers propagation in cold atmospheric plasma jet for typical regimes of cancer cell treatment. J. Phys.: Conf. Ser. V. 2100. P. 012020. https://doi.org/10.1088/1742-6596/2100/1/012020
- Schweigert I., Zakrevsky D., Gugin P., Yelak E., Golubitskaya E., Troitskaya O., Koval O.: 2019. Interaction of cold atmospheric argon and helium plasma jets with bio-target with grounded substrate beneath. Applied Sci. V. 9. P. 4528. https://doi.org/10.3390/app9214528
- Semmler M.L., Bekeschus S., Schäfer M., Bernhardt T., Fischer T., Witzke K., Seebauer C., Rebl H., Grambow E., Vollmar B., Nebe J.B., Metelmann H.-R., Woedtke T. von, Emmert S., Boeckmann L. 2020. Molecular mechanisms of the efficacy of cold atmospheric pressure plasma (CAP) in cancer treatment. Cancers. V. 12. P. 269. https://doi.org/10.3390/cancers12020269
- Shashurin A., Stepp M.A., Hawley T.S., Pal-Ghosh S., Brieda L., Bronnikov S., Jurjus R.A., Keidar, M. 2010. Influence of Cold plasma atmospheric jet on surface integrin expression of living cells: influence of cold plasma atmospheric jet on surface integrin expression of living cells. Plasma Processes Polym. V. 7. P. 294. https://doi.org/10.1002/ppap.200900086
- Sung H., Ferlay J., Siegel R.L., Laversanne M., Soerjomatara, I., Jemal A., Bray F. 2021. Global cancer statistics 2020: GLOBOCAN estimates of incidence and mortality worldwide for 36 cancers in 185 countries. CA A Cancer J. Clin. V. 71. P. 209. https://doi.org/10.3322/caac.21660
- Tanaka H., Bekeschus S., Yan D., Hori M., Keidar M., Laroussi M. 2021. Plasma-treated solutions (PTS) in cancer therapy. Cancers. V. 13. P. 1737. https://doi.org/10.3390/cancers13071737
- Troitskaya O., Golubitskaya E., Biryukov M., Varlamov M., Gugin P., Milakhina E., Richter V., Schweigert I., Zakrevsky D., Koval O. 2020. Non-thermal plasma application in tumor-bearing mice induces increase of serum HMGB1. Int. J. Mol. Sci. V. 21. P. E5128. https://doi.org/10.3390/ijms21145128
- Troitskaya O., Novak D., Nushtaeva A., Savinkova M., Varlamov M., Ermakov M., Richter V., Koval O. 2021. EGFR Transgene stimulates spontaneous formation of MCF7 breast cancer cells spheroids with partly loss of HER3 receptor. IJMS. V. 22. P. 12 937. https://doi.org/10.3390/ijms222312937
- Vandamme M., Robert E., Lerondel S., Sarron V., Ries D., Dozias S., Sobilo J., Gosset D., Kieda C., Legrain B., Pouvesle J.-M., Pape A.L. 2012. ROS implication in a new antitumor strategy based on non-thermal plasma. Int. J. Cancer. V. 130. P. 2185. https://doi.org/10.1002/ijc.26252
- Verjans E.-T., Doijen J., Luyten W., Landuyt B., Schoofs L. 2018. Three-dimensional cell culture models for anticancer drug screening: Worth the effort? J. Cell Physiol. V. 233. P. 2993. https://doi.org/10.1002/jcp.26052
- Wanigasekara J., Barcia C., Cullen P.J., Tiwari B., Curtin J.F. 2022. Plasma induced reactive oxygen species-dependent cytotoxicity in glioblastoma 3D tumourspheres. Plasma Processes Polymers. V. 19. P. 2100157. https://doi.org/10.1002/ppap.202100157
- Wiegand C., Fink S., Beier O., Horn K., Pfuch A., Schimanski A., Grünler B., Hipler U.-C., Elsner P. 2016. Dose- and time-dependent cellular effects of cold atmospheric pressure plasma evaluated in 3D skin models. Skin Pharmacol. Physiol. V. 29. P. 257. https://doi.org/10.1159/000450889
- Xu D., Wang B., Xu Y., Chen Z., Cui Q., Yang Y., Chen H., Kong M.G. 2016. Intracellular ROS mediates gas plasma-facilitated cellular transfection in 2D and 3D cultures. Sci. Rep. V. 6. P. 27872. https://doi.org/10.1038/srep27872
- Yazdani M. 2015. Concerns in the application of fluorescent probes DCDHF-DA, DHR 123 and DHE to measure reactive oxygen species in vitro. Toxicol. in Vitro. V. 30. P. 578. https://doi.org/10.1016/j.tiv.2015.08.010
- Yousfi M., Merbahi N., Pathak A., Eichwald O. 2014. Low-temperature plasmas at atmospheric pressure: toward new pharmaceutical treatments in medicine. Fundam. Clin. Pharmacol. V. 28. P. 123. https://doi.org/10.1111/fcp.12018