Trends of antibiotic resistance of Helicobacter pylori in Moscow

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Aim. To determine the trends of primary antibiotic resistance of Helicobacter pylori strains isolated from patients living in Moscow.

Materials and methods. As part of a clinical and laboratory study, 123 gastric biopsy specimens from H. pylori-infected patients were analyzed from 2015 to 2024. H. pylori infection was verified by a rapid urease test and a 13C-urease breath test. The anaerobic culture technique was used. After identifying a pure culture, its susceptibility to four antibacterial agents (amoxicillin – AMC, clarithromycin – CLR, metronidazole – MET, tetracycline – TET) was determined by the disc diffusion method.

Results. According to the data, the resistance in the overall pool (n=123) of the test samples to AMC was 4.88%, CLR 16.26%, TET 3.25%, and MET 46.34%. Dual resistance to CLR and MET was detected in 4.06% of strains. Among strains collected from 2015 to 2019 (n=28), resistance to AMC was 0.0%, CLR 10.71%, TET 0.0%, and MET 50.0%. The structure of antibiotic resistance of strains collected from 2020 to 2024 (n=95) was as follows: AMC – 6.32%, CLR – 17.89%, TET – 4.21%, MET – 45.26%.

Conclusion. There is a gradual tendency to increase the resistance of H. pylori to antibacterial agents such as AMC, CLR, and TET in Moscow, which is consistent with the data of other studies. This negative trend may eventually lead to decreased effectiveness of currently used eradication therapy regimens in Russia.

About the authors

Igor V. Maev

Russian University of Medicine

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-6114-564X

акад. РАН, д-р мед. наук, проф., зав. каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии, заслуженный врач РФ, заслуженный деятель науки РФ

Russian Federation, Moscow

Dmitry N. Andreev

Russian University of Medicine

Author for correspondence.
Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-4007-7112

канд. мед. наук, доц., доц. каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии

Russian Federation, Moscow

Aleksei K. Fomenko

Russian University of Medicine

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-1794-7263

преподаватель каф. фармакологии лечебного фак-та Научно-образовательного института клинической медицины им. Н.А. Семашко

Russian Federation, Moscow

Mikhail S. Podporin

Russian University of Medicine

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-6785-0016

канд. мед. наук, ст. преподаватель микробиологии, вирусологии, иммунологии Научно-образовательного института фундаментальной медицины им. В.И. Покровского

Russian Federation, Moscow

Svetlana V. Lyamina

Russian University of Medicine

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-8300-8988

д-р мед. наук, проф. каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии лечебного фак-та Научно-образовательного института клинической медицины им. Н.А. Семашко

Russian Federation, Moscow

Andrew V. Zaborovsky

Russian University of Medicine

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-7923-9916

д-р мед. наук, проф., зав. каф. фармакологии лечебного фак-та Научно-образовательного института клинической медицины им. Н.А. Семашко

Russian Federation, Moscow

Irina N. Khimina

Consultative and Diagnostic Center No. 6

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3109-1972

д-р мед. наук, врач-эндоскопист, зам. глав. врача по лечебно-профилактической работе

Russian Federation, Moscow

Sergei V. Cheremushkin

Russian University of Medicine; Semashko Russian Railways-Medicine Clinical Hospital

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-0982-2006

канд. мед. наук, доц. каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии лечебного фак-та Научно-образовательного института клинической медицины им. Н.А. Семашко, гл. терапевт

Russian Federation, Moscow; Moscow

Armine S. Bagdasarian

Polyclinic No. 5 of the President of the Russian Federation

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-0528-2903

терапевт

Russian Federation, Moscow

Natalia V. Cheremushkina

Russian University of Medicine

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-6387-1001

канд. мед. наук, доц. каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии лечебного фак-та Научно-образовательного института клинической медицины им. Н.А. Семашко

Russian Federation, Moscow

Elena G. Lobanova

Russian University of Medicine

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-3426-1853

д-р мед. наук, проф. каф. фармакологии лечебного фак-та Научно-образовательного института клинической медицины им. Н.А. Семашко

Russian Federation, Moscow

Victor N. Tsarev

Russian University of Medicine

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-3311-0367

д-р мед. наук, проф., зав. каф. микробиологии, вирусологии, иммунологии Научно-образовательного института фундаментальной медицины им. В.И. Покровского

Russian Federation, Moscow

Oleg V. Zayratyants

Russian University of Medicine

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3606-3823

д-р мед. наук, проф., зав. каф. патологической анатомии лечебного фак-та Научно-образовательного института клинической медицины им. Н.А. Семашко

Russian Federation, Moscow

References

  1. Bordin D, Morozov S, Plavnik R, et al. Helicobacter pylori infection prevalence in ambulatory settings in 2017–2019 in Russia: The data of real-world national multicenter trial. Helicobacter. 2022;27(5):e12924. doi: 10.1111/hel.12924
  2. Malfertheiner P, Megraud F, Rokkas T, et al. Management of Helicobacter pylori infection: the Maastricht VI/Florence consensus report. Gut. 2022:gutjnl-2022-327745. doi: 10.1136/gutjnl-2022-327745
  3. Li Y, Choi H, Leung K, et al. Global prevalence of Helicobacter pylori infection between 1980 and 2022: A systematic review and meta-analysis. Lancet Gastroenterol Hepatol. 2023;8(6):553-64. doi: 10.1016/S2468-1253(23)00070-5
  4. Okubo M, Tahara T, Shibata T, et al. Changes in gastric mucosal patterns seen by magnifying NBI during H. pylori eradication. J Gastroenterol. 2011;46(2):175-82. doi: 10.1007/s00535-010-0335-0
  5. Lee YC, Chen TH, Chiu HM, et al. The benefit of mass eradication of Helicobacter pylori infection: A community-based study of gastric cancer prevention. Gut. 2013;62(5):676-82. doi: 10.1136/gutjnl-2012-302240
  6. Андреев Д.Н., Маев И.В., Кучерявый Ю.А. Резистентность Helicobacter pylori в Российской Федерации: метаанализ исследований за последние 10 лет. Терапевтический архив. 2020;92(11):24-30 [Andreev DN, Maev IV, Kucheryavyy YA. Helicobacter pylori resistance in the Russian Federation: A meta-analysis of studies over the past 10 years. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2020;92(11):24-30 (in Russian)]. doi: 10.26442/00403660.2020.11.000795
  7. Маев И.В., Андреев Д.Н., Бордин Д.С., и др. Резистентность Helicobacter pylori к кларитромицину в Российской Федерации. Эффективная фармакотерапия. 2020;16(30):16-22 [Mayev IV, Andreyev DN, Bordin DS, et al. Helicobacter pylori resistance to clarithromycin in the Russian Federation. Effective Pharmacotherapy. 2020;16(30):16-22 (in Russian)]. doi: 10.33978/2307-3586-2020-16-30-16-22
  8. Grau S, Echeverria-Esnal D, Gómez-Zorrilla S, et al. Evolution of antimicrobial consumption during the first wave of COVID-19 pandemic. Antibiotics (Basel). 2021;10(2):132. doi: 10.3390/antibiotics10020132
  9. Lucien MAB, Canarie MF, Kilgore PE, et al. Antibiotics and antimicrobial resistance in the COVID-19 era: Perspective from resource-limited settings. Int J Infect Dis. 2021;104:250-4. doi: 10.1016/j.ijid.2020.12.087
  10. Захаренков И.А., Рачина С.А., Козлов В.С., Белькова Ю.А. Потребление системных антибиотиков в России в 2017–2021 гг.: основные тенденции. Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2022;24(3):220-5 [Zakharenkov IA, Rachina SA, Kozlov RS, Belkova YuA. Consumption of systemic antibiotics in the Russian Federation in 2017–2021. Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy. 2022;24(3):220-5 (in Russian)]. doi: 10.36488/cmac.2022.3.220-225
  11. Bodunova N, Tsapkova L, Polyakova V, et al. Genetic markers of Helicobacter pylori resistance to clarithromycin and levofloxacin in Moscow, Russia. Curr Issues Mol Biol. 2024;46(7):6665-74. doi: 10.3390/cimb46070397
  12. Куприянова Е.А., Абдулхаков С.Р., Исмагилова Р.К., и др. Распространенность мутаций, определяющих формирование резистентности Helicobacter pylori к антибактериальным препаратам, в городе Казани. Терапевтический архив. 2024;96(8):739-43 [Kupriyanova EA, Abdulkhakov SR, Ismagilova RK, et al. The prevalence of mutations underlying development of Helicobacter pylori resistance to antibiotics in Kazan. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2024;96(8):739-43 (in Russian)]. doi: 10.26442/00403660.2024.08.202813
  13. Liou JM, Malfertheiner P, Smith SI, et al. 40 years after the discovery of Helicobacter pylori: Towards elimination of H. pylori for gastric cancer prevention. Lancet. 2024;403(10444):2570-2. doi: 10.1016/S0140-6736(24)01171-1
  14. Bordin DS, Voynovan IN, Andreev DN, Maev IV. Current Helicobacter pylori diagnostics. Diagnostics (Basel). 2021;11(8):1458. doi: 10.3390/diagnostics11081458
  15. Sleisenger and Fordtran’s gastrointestinal and liver disease: Pathophysiology, diagnosis, management. Ed. by M Feldman, LS Friedman, LJ Brandt. 11th ed. Philadelphia: Saunders, 2020.
  16. Burz C, Pop V, Silaghi C, et al. Helicobacter pylori Infection in patients with gastric cancer: A 2024 update. Cancers (Basel). 2024;16(11):1958. doi: 10.3390/cancers16111958
  17. Gisbert JP, McNicholl AG. Optimization strategies aimed to increase the efficacy of H. pylori eradication therapies. Helicobacter. 2017;22(4). doi: 10.1111/hel.12392
  18. Ивашкин В.Т., Лапина Т.Л., Маев И.В., и др. Клинические рекомендации Российской гастроэнтерологической ассоциации, Научного сообщества по содействию клиническому изучению микробиома человека, Российского общества профилактики неинфекционных заболеваний, Межрегиональной ассоциации по клинической микробиологии и антимикробной химиотерапии по диагностике и лечению H. pylori у взрослых. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2022;32(6):72-93 [Ivashkin VT, Lapina TL, Maev IV, et al. Clinical Practice Guidelines of Russian Gastroenterological Association, Scientific Society for the Clinical Study of Human Microbiome, Russian Society for the Prevention of Non-Communicable Diseases, Interregional Association for Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy for H. pylori Diagnostics and Treatment in Adults. Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology. 2022;32(6):72-93 (in Russian)]. doi: 10.22416/1382-4376-2022-32-6-72-93
  19. Hayashi S, Sugiyama T, Amano K, et al. Effect of rebamipide, a novel antiulcer agent, on Helicobacter pylori adhesion to gastric epithelial cells. Antimicrob Agents Chemother. 1998;42(8):1895-9. PMID: 9687380
  20. Lee KH, Kim JY, Kim WK, et al. Protective effect of rebamipide against Helicobacter pylori-CagA-induced effects on gastric epithelial cells. Dig Dis Sci. 2011;56(2):441-8. doi: 10.1007/s10620-010-1299-x
  21. Nishizawa T, Nishizawa Y, Yahagi N, et al. Effect of supplementation with rebamipide for Helicobacter pylori eradication therapy: A systematic review and meta-analysis. J Gastroenterol Hepatol. 2014;29 (Suppl. 4):20-4. doi: 10.1111/jgh.12769
  22. Andreev DN, Maev IV, Dicheva DT. Efficiency of the inclusion of rebamipide in the eradication therapy for Helicobacter pylori infection: Meta-analysis of randomized controlled studies. J Clin Med. 2019;8(9):1498. doi: 10.3390/jcm8091498
  23. Андреев Д.Н., Маев И.В., Бордин Д.С., и др. Эффективность включения ребамипида в схемы эрадикационной терапии инфекции Helicobacter pylori в России: метаанализ контролируемых исследований. Consilium Medicum. 2022;24(5):333-8 [Andreev DN, Maev IV, Bordin DS, et al. Effectiveness of Rebamipide as a part of the Helicobacter pylori eradication therapy in Russia: A meta-analysis of controlled trials. Consilium Medicum. 2022;24(5):333-8 (in Russian)]. doi: 10.26442/20751753.2022.5.201863
  24. Ивашкин В.Т., Маев И.В., Лапина Т.Л., и др. H. pylori-ассоциированный, постэрадикационный и негеликобактерный гастриты: алгоритм диагностики и лечения (обзор литературы и резолюция Совета экспертов Российской гастроэнтерологической ассоциации). Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2024;34(3):7-23 [Ivashkin VT, Maev IV, Lapina TL, et al. H. pylori-associated gastritis, gastritis after H. pylori eradication and H. pylori-negative gastritis: Algorithm of diagnosis and treatment (literature review and resolution of the expert panel of the Russian Gastroenterological Association). Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology. 2024;34(3):7-23 (in Russian)]. doi: 10.22416/1382-4376-2024-34-3-7-23
  25. Maev IV, Andreev DN, Kucheryavyi YA, Dicheva DT. Host factors influencing the eradication rate of Helicobacter pylori. World Applied Sciences Journal. 2014;30(30):134-40. doi: 10.5829/idosi.wasj.2014.30.mett.61
  26. Маев И.В., Самсонов А.А., Андреев Д.Н., и др. Современные аспекты диагностики и лечения инфекции Helicobacter pylori (по материалам Консенсуса Маастрихт IV, Флоренция, 2010). Медицинский совет. 2012;(8):10-9 [Maev IV, Samsonov AA, Andreev DN, et al. Sovremennye aspekty diagnostiki i lecheniia infektsii Helicobacter pylori (po materialam Konsensusa Maastrikht IV, Florentsiia, 2010). Meditsinskiy Sovet. 2012;(8):10-9 (in Russian)].
  27. Маев И.В., Кучерявый Ю.А., Андреев Д.Н. Антибиотикорезистентность Helicobacter pylori: от клинического значения до молекулярных механизмов. Лечащий врач. 2014;(2):34-9 [Maev IV, Kucheryavyi YuA, Andreev DN. Helicobacter pylori antibiotic resistance: From clinical significance to molecular mechanisms. Lechaschi Vrach. 2014;(2):34-9 (in Russian)].
  28. Sholeh M, Khoshnood S, Azimi T, et al. The prevalence of clarithromycin-resistant Helicobacter pylori isolates: A systematic review and meta-analysis. Peer J. 2023;11:e15121. doi: 10.7717/peerj.15121

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. The level of antimicrobial resistance of isolates in the overall pool of analyzed samples (2015–2024).

Download (66KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Trends of antimicrobial resistance of isolates to in different time periods.

Download (95KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Consilium Medicum

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-ShareAlike 4.0 International License.
 
 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».