Microbiome of Soils and Supraglacial Objects in Background and Oil Polluted Ecosystems Hayes Island (Franz Joseph Land Archipelago)

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Using luminescent microscopy and real-time PCR, the microbiome of soils and supraglacial objects in the background and oil-contaminated ecosystems of the island was studied Hayes Island, part of the Franz Josef Land archipelago. Biomass of microorganisms ranged from 81 to 666 µg/g of substrate; most of it (up to 88%) is represented by fungi. Length of fungal mycelium reached more than 360 m/g of substrate. The number of prokaryotes varied from 4.0 × 107 to 3.75 × 10⁹ cells/g of substrate; the length of actinomycete hyphae reached 40 m/g of substrate. Up to 78% of the detected prokaryotic cells are represented by small nanoforms, which is typical for extreme ecosystems. Share of viable cells of microorganisms is maximum (74–86%) for surface organogenic horizons and minimum (29–54%) for mineral suprapermafrost layers. Prokaryotic complex was dominated by bacteria (from 5.14×105 to 5.05 × 10¹⁰ 16S rRNA copies/g of soil), but not by archaea, from 8.46 × 10⁵ to 2.28 × 10⁹ 16S rRNA copies/g of substrate. Amount of FJL fungal genetic material ranged from 6.47 × 10⁴ to 8.67 × 10¹⁰ ITS rRNA copies/g soil. Number of copies of the alkB gene (synthesis of alkane monooxygenase for the destruction of hydrocarbon n-alkanes) varied from 1.2 × 10¹ to 1.8 × 10⁵/g of substrate and sharply decreased from the surface horizons to the deep ones. Oil-contaminated soils and supraglacial objects contained a smaller biomass, however, a greater number of ribosomal genes of microorganisms compared to the background ecosystems. An exponential decrease in the analyzed quantitative parameters of microorganisms from surface to deep soil horizons was registered.

Full Text

Restricted Access

About the authors

D. A. Nikitin

Dokuchaev Soil Science Institute; Lomonosov Moscow State University

Author for correspondence.
Email: dimnik90@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-8533-6536
Russian Federation, Moscow, 119017; Moscow, 119991

N. A. Manucharova

Institute of Geography of the Russian Academy of Sciences

Email: dimnik90@mail.ru
Russian Federation, Moscow, 119017

A. S. Dobryansky

Lomonosov Moscow State University

Email: dimnik90@mail.ru
Russian Federation, Moscow, 119991

References

  1. Волкомирская Л.Б., Гулевич О.А., Добрянский А.С., Кривошеев Н.В., Крюков Д.Р., Резников А.Е. Георадарное исследование загрязнения грунта на архипелаге Земля Франца-Иосифа // Инженерный вестник Дона. 2020. № 7(67). С. 15–21.
  2. Горячкин С.В., Мергелов Н.С., Таргульян В.О. Генезис и география почв экстремальных условий: элементы теории и методические подходы // Почвоведение. 2019. № 1. С. 5–19.
  3. Горячкин С.В. География экстремальных почв и почвоподобных систем // Вестник РАН. 2022. № 92(6). C. 564–571.
  4. Дженюк С.Л. Климатообразующие факторы и климатические особенности Земли Франца-Иосифа // Тр. Кольского научного центра РАН. 2014. № 4(23). С. 61–69.
  5. Добровольская Т.Г., Звягинцев Д.Г., Чернов И.Ю., Головченко А.В., Зенова Г.М., Лысак Л.В., Манучарова Н.А, Марфенина О.Е., Полянская Л.М., Степанов А.Л., Умаров М.М. Роль микроорганизмов в экологических функциях почв // Почвоведение. 2015. № 9. C. 1087–1096. https://doi.org/10.7868/S0032180X15090038
  6. Зазовская Э.П., Мергелов Н.С., Шишков В.А., Долгих А.В., Добрянский А.С., Лебедева М.П., Турчинская С.М., Горячкин С.В. Криокониты как факторы развития почв в условиях быстрого отступания ледника Альдегонда, Западный Шпицберген // Почвоведение. 2022. № 3. С. 281–295. https://doi.org/10.31857/S0032180X22030157
  7. Звягинцев Д.Г. Методы почвенной микробиологии и биохимии. М.: Изд-во Моск. ун-та, 1991. С. 60.
  8. Крюков Д.Р., Кирилов А.Г. Результаты геоэкологического обследования и мониторинг нефтезагрязненных участков на островах Земли Франца-Иосифа // Актуальные проблемы экологии и природопользования. 2019. С. 71–75.
  9. Лысак Л.В., Максимова И.А., Никитин Д.А., Иванова А.Е., Кудинова А.Г., Соина В.С., Марфенина О.Е. Микробные сообщества почв Восточной Антарктиды // Вестник Московского университета. Сер.16, биология. 2018. № 73(3). С. 132–140.
  10. Манучарова Н.А., Коваленко М.А., Алексеева М.Г., Бабенко А.Д., Степанов А.Л. Биотехнологический потенциал прокариотного компонента современных, реликтовых почв и грунтов Антарктиды // Почвоведение. 2016. № 5. С. 550–566.
  11. Манучарова Н.А., Трошева Е.В., Кольцова Е.М., Демкина Е.В., Караевская Е.В., Ривкина Е.М., Марданов А.В., Эль-Регистан Г.И. Характеристика структуры прокариотного комплекса многолетнемерзлых грунтов Антарктиды на основании данных молекулярно-биологических методов // Микробиология. 2016. Т. 85. № 1. С. 83–91.
  12. Марфенина О.Е., Никитин Д.А., Иванова А.Е. Структура грибной биомассы и разнообразие культивируемых микромицетов в почвах Антарктиды (станции Прогресс и Русская) // Почвоведение. 2016. № 8. С. 991–999. https://doi.org/10.7868/S0032180X16080074
  13. Никитин Д.А., Лысак Л.В., Мергелов Н.С., Долгих А.В., Зазовская Э.П., Горячкин С.В. Микробная биомасса, запасы углерода и эмиссия CO₂ в почвах Земли Франца-Иосифа: высокоарктические тундры или полярные пустыни? // Почвоведение. 2020. № 4. С. 1–19. https://doi.org/10.31857/S0032180X20040115
  14. Никитин Д.А., Лысак Л.В., Бадмадашиев Д.В., Холод С.С., Мергелов Н.С., Долгих А.В., Горячкин С.В. Биологическая активность почв в условиях покровного оледенения в северной части архипелага Новая Земля // Почвоведение. 2021. № 10. С. 1207–1230. https://doi.org/10.31857/S0032180X21100087
  15. Никитин Д.А., Лысак Л.В., Бадмадашиев Д.В. Молекулярно-биологическая характеристика почвенного микробиома северной части архипелага Новая Земля // Почвоведение. 2022. № 8. С. 1035–1045. https://doi.org/10.31857/S0032180X22080135
  16. Никитин Д.А., Марфенина О.Е., Кудинова А.Г., Лысак Л.В., Мергелов Н.С., Долгих А.В., Лупачев А.В. Микробная биомасса и биологическая активность почв и почвоподобных тел береговых оазисов Антарктиды // Почвоведение. 2017b. № 9. С. 1122–1133.https://doi.org/ 10.7868/S0032180X17070073
  17. Никитин Д.А., Семенов М.В. Характеристика микобиоты почв Земли Франца-Иосифа методами микробиологического посева и ПЦР в реальном времени // Микробиология. 2022. № 91 (1), C. 62–74. https://doi.org/10.31857/S0026365622010098
  18. Никитин Д.А., Семенов М.В., Тхакахова А.К., Железова А.Д., Бгажба Н.А., Кутовая О.В. Численность копий рибосомальных генов микобиоты в почвах и почвоподобных телах Земли Франца-Иосифа и Новой Земли // Комплексная научно-образовательная экспедиция. Арктический Плавучий Университет-2017. 2017a. С. 35–39.
  19. Никитин Д.А., Семенов М.В., Семиколенных А.А., Максимова И.А., Качалкин А.В., Иванова А.Е. Биомасса грибов и видовое разнообразие культивируемой микобиоты почв и субстратов о. Нортбрук (Земля Франца-Иосифа) // Микология и фитопатология. 2019. № 53(4). С. 210–222. https://doi.org/10.1134/S002636481904010X
  20. Полянская Л.М., Звягинцев Д.Г. Содержание и структура микробной биомассы как показатели экологического состояния почв // Почвоведение. 2005. № 6. С. 706–714.
  21. Полянская Л.М., Суханова Н.И., Чакмазян К.В., Звягинцев Д.Г. Особенности изменения структуры микробной биомассы почв в условиях залежи // Почвоведение. 2012. № 7. С. 792–798.
  22. Семенков И.Н. Физико-географическая характеристика архипелага Новая Земля (литературный обзор). 2020. C. 1–40. https://doi.org/10.13140/RG.2.2.15583.20642
  23. Хабибуллина Ф.М., Кузнецова Е.Г., Васенева И.З. Микромицеты подзолистых и болотно-подзолистых почв в подзоне средней тайги на северо-востоке европейской части России // Почвоведение. 2014. № 10. С. 1228–1228. https://doi.org/10.7868/S0032180X14100049
  24. Шипилов Э.В., Карякин Ю.В. Дайки острова Хейса (архипелаг Земля Франца-Иосифа): тектоническая позиция и геодинамическая интерпретация // Доклады РАН. 2014. Т. 457. № 3. С. 327–331. https://doi.org/10.7868/S0869565214210233
  25. Abakumov E., Tembotov R., Polyakov V., Ivanov M., Mavlyudov B., Kushnov I., Nizamutdinov T., Yaneva R., Zhiyanski M. Concentration of Trace Elements in Cryoconites of Mountain and Polar Regions of the World // Geosciences. 2023. V. 13. P. 188. https://doi.org/10.3390/geosciences13060188
  26. Baldrian P. The known and the unknown in soil microbial ecology // FEMS microbiologyecology. 2019. V. 95(2). P. fiz005. https://doi.org/10.1093/femsec/fiz005
  27. Botha A. Yeasts in soil // Biodiversity and ecophysiology of yeasts. Berlin: Springer, 2006. P. 221–240. https://doi.org/10.1007/3–540–30985–3_11
  28. Box J.E., Colgan W.T., Christensen T.R., Schmidt N.M., Lund M., Parmentier F.J.W., Brown R., Bhatt U.S., et al. Key indicators of Arctic climate change: 1971–2017 // Environ. Research Lett. 2019. V. 14(4). P. 045010. https://doi.org/10.1088/1748–9326/aafc1b
  29. Carini P., Marsden P.J., Leff J.W., Morgan E.E., Strickland M.S., Fierer N. Relic DNA is abundant in soil and obscures estimates of soil microbial diversity // Nature Microbiology. 2016. V. 2(3). P. 1–6. https://doi.org/10.1038/nmicrobiol.2016.242
  30. Ceci A., Pinzari F., Russo F., Persiani A.M., Gadd G.M. 2019. Roles of saprotrophic fungi in biodegradation or transformation of organic and inorganic pollutants in co-contaminated sites // Appl. Microbiol. Biotechnol. V. 103. P. 53–68. https://doi.org/10.1007/s00253–018–9451–1
  31. Chernov T.I., Zhelezova A.D., Kutovaya O.V., Makeev A.O., Tkhakakhova A.K., Bgazhba N.A., Kurbanova F.G., Rusakov A.V., Puzanova T.A., Khokhlova O.S. Comparative analysis of the structure of buried and surface soils by analysis of microbial DNA // Microbiology. 2018. V. 87(6). P. 833–841. https://doi.org/10.1134/S0026261718060073
  32. Edwards A., Rassner A.M. Anesio, Hegarty M., Hodson A.J., Irvine-Fynn T.D.L., Rassner S.M.E., Sattler B. Contrasts between the cryoconite and ice-marginal bacterial communities of Svalbard glaciers // Polar Research. 2013. V. 32. P. 19468. https://doi.org/10.3402/polar.v32i0.19468
  33. Hanssen-Bauer I., Førland E.J., Hisdal H., Mayer S., Sandø A.B., Sorteberg A. Climate in Svalbard 2100 // A knowledge base for climate adaptation. 2019. V. 1. P. 7–112.
  34. Garrett R.A., Klenk H.P. Archaea: evolution, physiology, and molecular biology. John Wiley & Sons, 2008. 377 p.
  35. Gaspar M.L., Cabello M.N., Pollero R., Aon M.A. Fluorescein Diacetate Hydrolysis as a Measure of Fungal Biomass in Soil // Current Microbiol. 2001. V.42(5). P. 339–344. https://doi.org/10.1007/s002840010226
  36. Glöckner F.O., Yilmaz P., Quast C., Gerken J., Beccati A., Ciuprina A., Brunsa G., Yarzac P., Pepliesc J., Westram R., Ludwig W. 25 years of serving the community with ribosomal RNA gene reference databases and tools // J. Biotechnology. 2017. V. 261. P. 169–176. https://doi.org/10.1016/j.jbiotec.2017.06.1198
  37. Jacoby R., Peukert M., Succurro A., Koprivova A., Kopriva S. The role of soil microorganisms in plant mineral nutrition – current knowledge and future directions // Frontiers Plant Sci. 2017. V. 8. P. 1617. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.01617
  38. Kaczmarek Ł., Jakubowska N., Celewicz-Gołdyn S., Zawierucha K. The microorganisms of cryoconite holes (algae, Archaea, bacteria, cyanobacteria, fungi, and Protista): a review // Polar Record. 2016. V. 52(2). P. 176–203. https://doi.org/10.1017/S0032247415000637
  39. Kim H.M., Jung J.Y., Yergeau E., Hwang C.Y., Hinzman L., Nam S., Hong S.G., Kim O., Chun J., Lee Y.K. Bacterial community structure and soil properties of a subarctic tundra soil in Council, Alaska // FEMS Microbiol. Ecol. 2014. V. 89(2). P. 465–475. https://doi.org/10.1111/1574–6941.12362
  40. Kutuzov S., Shahgedanova M., Krupskaya V., Goryachkin S. Optical, geochemical and mineralogical characteristics of light-absorbing impurities deposited on Djankuat Glacier in the Caucasus mountains // Water. 2021. V. 13(21). P. 2993. https://doi.org/10.3390/w13212993
  41. Lopes M.A., Fischman O., Gambale W., Correa B. Fluorescent method for studying the morphogenesis and viability of dermatophyte cells // Mycopathologia. 2002. V. 156(2). P. 61–66. https://doi.org/10.1023/A:1022972222194
  42. Makhalanyane T.P., Valverde A., Velázquez D., Gunnigle E., Van Goethem M.W., Quesada A., Cowan D.A. Ecology and biogeochemistry of cyanobacteria in soils, permafrost, aquatic and cryptic polar habitats // Biodiversity and Conservation. 2015. V. 24(4). P. 819–840. https://doi.org/10.1007/s10531–015–0902-z
  43. Malard L.A., Pearce D.A. Microbial diversity and biogeography in Arctic soils // Environ. Microbiol. Rep. 2018. V. 10(6). P. 611–625. https://doi.org/10.1111/1758–2229.12680
  44. Manucharova N.A., Pozdnyakov L.A., Vlasova A.P., Yanovich A.S., Ksenofontova N.A., Kovalenko M.A., Stepanov P.Y., Gennadiev A.N., Golovchenko A.V., Stepanov A.L. Metabolically active prokaryotic complex in grassland and forests’ sod-podzol under polycyclic aromatic hydrocarbon influence // Forests. 2021. V. 12(8). P. 1103–1117. https://doi.org/10.3390/f12081103
  45. Mapelli F., Marasco R., Fusi M., Scaglia B., Tsiamis G., Rolli E., Fodelianakis S. et al. The stage of soil development modulates rhizosphere effect along a High Arctic desert chronosequence // The ISME J. 2018. V. 12(5). P. 1188–1198. https://doi.org/10.1038/s41396–017–0026–4
  46. Porter C., Morin P., Howat I., Noh M.J., Bates B., Peterman K. et al. Data from: ArcticDEM. Version 3. Harvard Dataverse. V1. 2018. https://doi.org/10.7910/DVN/OHHUKH
  47. Pittino F., Buda J., Ambrosini R., Parolini M., Crosta A., Zawierucha K., Franzetti A. Impact of anthropogenic contamination on glacier surface biota // Current Opinion in Biotechnology. 2023. V. 80. P. 102900.https://doi.org/10.1016/j.copbio.2023.102900
  48. Schmidt N., Bölter M. Fungal and bacterial biomass in tundra soils along an arctic transect from Taimyr Peninsula, central Siberia // Polar Biology. 2002. V. 25(12). P. 871–877. https://doi.org/10.1007/s00300-002-0422-7
  49. Singh P., Singh S.M. Characterisation of yeasts and filamentous fungi isolated from cryoconite holes of Svalbard, Arctic // Polar Biology. 2012. V. 35. P. 575–583. https://doi.org/10.1007/s00300–011–1103–1
  50. Smith S.E. Read D. Mycorrhizal Symbiosis. Academic Press, 2010. P. 1–796.
  51. Stibal M., Tranter M. Laboratory investigations of inorganic carbon uptake by cryoconite debris from Werenskioldbreen, Svalbard // J. Geophys. Research. 2007. V. 112(G4). P. G04S33.
  52. Tripathi B.M., Kim H.M., Jung J.Y., Nam S., Ju H.T., Kim M., Lee Y.K. Distinct taxonomic and functional profiles of the microbiome associated with different soil horizons of a moist tussock tundra in Alaska // Frontiers in Microbiology. 2019. V. 10. P. 1442. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.01442
  53. Vincent W.F. Arctic climate change: Local impacts, global consequences, and policy implications // The Palgrave Handbook of Arctic Policy and Politics. 2020. P. 507–526. https://doi.org/10.1007/978-3-030-20557-7_31
  54. Wang C., Li Z., Geng X., Zhang H. Ecological remediation of petroleum contaminated soil based on microbial degradation // Appl. Ecol. Environ. Res. 2020. V. 18(2). P. 2727–2746. http://dx.doi.org/10.15666/aeer/1802_27272746
  55. Warren S.G. Light-absorbing impurities in snow: a personal and historical account // Frontiers Earth Sci. 2019. V. 6. P. 250. https://doi.org/10.3389/feart.2018.00250
  56. Wei S.T., Lacap-Bugler D.C., Lau M.C., Caruso T., Rao S., de Los Rios A., Archer S.K., Chiu J.M.Y., Higgins C., Van Nostrand J.D., Zhou J., Hopkins D.W., Pointing S.B. Taxonomic and functional diversity of soil and hypolithic microbial communities in Miers Valley, McMurdo Dry Valleys, Antarctica // Frontiers Microbiol. 2016. V. 7. P. 1642. https://doi.org/10.3389/fmicb.2016.01642
  57. Whyte L.G., Schultz A., van Beiden J.B., Luz A.P., Pellizari V., Labbé D., Greer C.W. Prevalence of alkane monooxygenase genes in Arctic and Antarctic hydrocarbon-contaminated and pristine soils // FEMS Microbiol. Ecol. 2002. V. 41. P. 141–150. https://doi.org/10.1111/j.1574–6941.2002.tb00975.x.
  58. Zawierucha K., Trzebny A., Buda J., Bagshaw E., Franzetti A., Dabert M., Ambrosini R. Trophic and symbiotic links between obligate-glacier water bears (Tardigrada) and cryoconite microorganisms // Plos One. 2022. V. 17(1). P. e0262039. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0262039
  59. Zhelezova A., Chernov T., Tkhakakhova A., Xenofontova N., Semenov M., Kutovaya O. Prokaryotic community shifts during soil formation on sands in the tundra zone // PLoS One. 2019. V. 14(4). P. e0206777. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0206777

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig.1

Download (967KB)
Indexing metadata
3. Fig.2

Download (314KB)
Indexing metadata
4. Fig.3

Download (108KB)
Indexing metadata
5. Рис. 4. Общая биомасса микроорганизмов (грибов и прокариот).

Download (102KB)
Indexing metadata
6. Fig.5

Download (129KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies