Разнообразие транскриптов толл-подобных рецепторов в гемоцитах моллюсков Planorbarius corneus (Gastropoda, Pulmonata), не заражённых и заражённых трематодами Bilharziella polonica

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Впервые получен и проанализирован транскриптом гемоцитов моллюсков Planorbarius corneus. В работе использованы незараженные особи и моллюски, зараженные в естественных условиях партенитами трематод Bilharziella polonica (сем. Schistosomatidae). Транскрипты, обнаруженные в сборках, кодируют все основные группы иммунных факторов, ранее описанные для других брюхоногих моллюсков. Наиболее разнообразной группой факторов иммунитета оказались молекулы распознавания патогенов. Выявлены толл-подобные рецепторы 11 типов. Не обнаружено различий в наборе толл-подобных рецепторов между заражёнными и незаражёнными моллюсками. Полученные данные расширяют знания об иммунных реакциях легочных моллюсков на трематодную инвазию и дают возможность рассматривать Planorbarius corneus как новый модельный организм для изучения защитных реакций моллюсков.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

А. В. Бобровская

Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена

Email: elenne@mail.ru

кафедра зоологии и генетики, лаборатория экспериментальной зоологии

Россия, наб. р. Мойки, д. 48, Санкт-Петербург, 191186

Ю. А. Орлов

Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена

Email: elenne@mail.ru

кафедра зоологии и генетики, лаборатория экспериментальной зоологии

Россия, наб. р. Мойки, д. 48, Санкт-Петербург, 191186

Е. Е. Прохорова

Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена

Автор, ответственный за переписку.
Email: elenne@mail.ru

кафедра зоологии и генетики, лаборатория экспериментальной зоологии

Россия, наб. р. Мойки, д. 48, Санкт-Петербург, 191186

Список литературы

  1. Атаев Г.Л., Прохорова Е.Е., Токмакова А.С. 2020. Защитные реакции лёгочных моллюсков при паразитарной инвазии. Паразитология 54 (2): 371–401. [Ataev N.V., Prokhorova G.L., Tsymbalenko E.E. 2020. Defense reactions of pulmonate molluscs during parasitic invasion. Parazitologiya 54 (2): 371–401. (In Russian)]. https://doi.org/10.31857/S1234567806050028.
  2. Прохорова Е.Е., Токмакова А.С., Атаев Г.Л. 2015. Реакция гемоцитов моллюсков Planorbarius corneus на ксенотрансплантат. Паразитология 49 (2): 128–132. [Prokhorova E.E., Tsymbalenko N.V., Ataev G.L. 2015. Reaction of haemocytes of the mollusk Planorbarius corneus to a xenotransplant. Parazitologiya 49 (2): 128–132. (In Russian)].
  3. Adema C.M., Loker E.S. 2015. Digenean-gastropod host associations inform on aspects of specific immunity in snails. Developmental & Comparative Immunology 48 (2): 275–283. https://doi.org/10.1016/j.dci.2014.06.014
  4. Ataev G.L., Prokhorova E.E., Kudryavtsev I.V., Polevshchikov A.V. 2016. The influence of trematode infection on the hemocyte composition in Planorbarius corneus (Gastropoda, Pulmonata). Invertebrate Survival Journal 13: 164–171. https://doi.org/10.25431/1824-307X/isj.v13i1.164-171
  5. Bowie A., O'Neill L.A. 2000. The interleukin-1 receptor/Toll-like receptor superfamily: signal generators for pro-inflammatory interleukins and microbial products. Journal of Leukocyte Biology 67: 508–514. https://doi.org/10.1002/jlb.67.4.508
  6. Brown R., Soldanova M., Barrett J., Kostadinova A. 2011. Small-scale to large-scale and back: larval trematodes in Lymnaea stagnalis and Planorbarius corneus in Central Europe. Parasitology Research 108: 137–150. https://doi.org/10.1007/s00436-010-2047-z
  7. Buchfink B., Reuter K., Drost H.G. 2021. Sensitive protein alignments at tree-of-life scale using DIAMOND. Nat Methods 18 (4): 366–368. https://doi.org/10.1038/s41592-021-01101-x
  8. Chen H., Cai X., Li R., Wu Y., Qiu H., Zheng J., Zhou D., Fang J., Wu X. 2022. A novel toll-like receptor from Crassostrea gigas is involved in innate immune response to Vibrio alginolyticus. Infection, Genetics and Evolution. Journal of Molecular Epidemiology and Evolutionary Genetics in Infectious Diseases 97 (January): 105159. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2021.105159
  9. Faltynkova A., Nasincova V., Kablaskova L. 2008. Larval trematodes (Digenea) of planorbid snails (Gastropoda: Pulmonata) in Central Europe: a survey of species and key to their identification. Systematic Parasitology 69: 155–178. https://doi.org/10.1007/s11230-007-9127-1
  10. Felsenstein J. 1985. Confidence limits on phylogenies: an approach using the bootstrap. Evolution 39: 783–791. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1985.tb00420.x
  11. Felsenstein J. 1985. Confidence limits on phylogenies: an approach using the bootstrap. Evolution 39: 783–791. https://doi.org/10.1111/j.15585646.1985.tb00420.x
  12. Fu L., Niu B., Zhu Z., Wu S., Li W. 2012. CD-HIT: accelerated for clustering the next-generation sequencing data. Bioinformatics 28 (23): 3150–3152. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts565
  13. Gerdol M., Gomez-Chiarri M., Castillo M.G., Figueras A., Fiorito G., Moreira R., Novoa B., Pallavicini A., Ponte G., Roumbedakis K., Venier P., Vastaet G.V. 2018. Immunity in Molluscs: Recognition and effector mechanisms, with a focus on Bivalvia. In: Cooper E.L. (ed.). Advances in Comparative Immunology. Cham, Switzerland, Springer International Publishing, 225–341. https://doi.org/10.1007/978-3-319-76768–0_11
  14. Grabherr M.G., Haas B.J., Yassour M., Levin J.Z., Thompson D.A., Amit , I. 2011. Full-length transcriptome assembly from RNA-seq data without a reference genome. Nature Biotechnology. 29: 644–652. https://doi.org/10.1038/nbt.1883.
  15. Guillou F., Mitta G., Galinier R., Coustau C. 2007. Identification and expression of gene transcripts generated during an anti-parasitic response in Biomphalaria glabrata. Developmental and Comparative Immunology 31: 657–671. https://doi.org/10.1016/j.dci.2006.10.001
  16. Hall T.A. 1999. BioEdit: A user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT. Nucleic Acids Symposium Series 41: 95–98.
  17. Hashimoto C., Hudson K.L., Anderson K.V. 1988. The Toll gene of Drosophila, required for dorsal-ventral embryonic polarity, appears to encode a transmembrane protein. Cell 52: 269–279.
  18. Janeway C.A.Jr., Medzhitov R. 2002. Innate immune recognition. Annual Review of Immunology 20: 197–216. https://doi.org/ 10.1146/annurev.immunol.20.083001.084359
  19. Jones P., Binns D., Chang H. Y., Fraser M., Li W., McAnulla C., McWilliam H., Maslen J., Mitchell A., Nuka G., Pesseat S., Quinn A. F., Sangrador-Vegas A., Scheremetjew M., Yong S. Y., Lopez R., Hunter S. 2014. InterProScan 5: genome-scale protein function classification. Bioinformatics 30 (9): 1236–1240. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btu031
  20. Kanzok S. M., Hoa N. T., Bonizzoni M., Luna C., Huang Y., Malacrida A. R., Zheng L. 2004. Origin of Toll-like receptor-mediated innate immunity. Journal of Molecular Evolution 58: 442–448. https://doi.org/10.1016/j.vetimm.2021.110265
  21. Kron N.S. 2022. In search of the Aplysia immunome: an in silico study. BMC Genomics 23 (1): 1–29. https://doi.org/10.1186/s12864-022-08780-6
  22. Kumar S., Stecher G., Tamura K. 2016. MEGA7: Molecular evolutionary genetics analysis version 7.0 for Bigger Datasets. Molecular Biology and Evolution 33 (7): 1870–1874. ttps://doi.org/10.1093/molbev/msw054
  23. Le S.Q., Gascuel O. 2008. An improved general amino acid replacement matrix. Molecular Biology and Evolution 25 (7): 1307–1320. https://doi.org/10.1093/molbev/msn067
  24. Lemaitre B., Nicolas E., Michaut L., Reichhart J.-M., Hoffman J.A. 1996. The dorsoventral regulatory gene cassette spätzle/Toll/cactus controls the potent antifungal response in Drosophila adults. Cell 86: 973–983. https://doi.org/10.1016/S0092-8674(00)80172-5
  25. Letunic I., Khedkar S., Bork P. 2021. SMART: recent updates, new developments and status in 2020. Nucleic acids research 49 (1): 458–460. https://doi.org/10.1093/nar/gkaa937
  26. Nei M., Kumar S. 2000. Molecular Evolution and Phylogenetics. New York, Oxford University Press, 358 pp.
  27. Orlov I.A., Ataev G.L., Gourbal B., Tokmakova A.S., Bobrovskaya A.V., Prokhorova E.E. 2023. The transcriptomic analysis of Planorbarius corneus hemocytes (Gastropoda) naturally infected with Bilharziella polonica (Schistosomatidae). Developmental and Comparative Immunology 140. https://doi.org/10.1016/j.dci.2022.104607
  28. Patro R., Duggal G., Love M.I., Irizarry R.A., Kingsford C. 2017. Salmon provides fast and bias-aware quantification of transcript expression. Nature Methods 14: 417–419. http s://doi.org/10.1038/nmeth.4197
  29. Pila E.A., Tarrabain M., Kabore A.L., Hanington P.C. 2016. A Novel Toll-Like Receptor (TLR) Influences Compatibility between the Gastropod Biomphalaria glabrata, and the Digenean Trematode Schistosoma mansoni. PLoS Pathogens 12 (3): 1–23. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1005513
  30. Prokhorova E.E., Tsymbalenko N.V., Ataev G.L. 2010. Expression of genes encoding defence factors in the snail Planorbarius corneus (Gastropoda, Pulmonata) infested with trematodes. Parazitologiya 44: 310–325.
  31. Ren Y., Liu H., Fu S., Dong W., Pan B., Bu W. 2021. Transcriptome-wide identification and characterization of toll-like receptors response to Vibrio anguillarum infection in Manila clam (Ruditapes philippinarum). Fish and Shellfish Immunology 111: 49–58. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2021.01.007
  32. Saco A., Novoa B., Greco S., Gerdol M., Figueras A. 2023. Bivalves present the largest and most diversified repertoire of toll-like receptors in the animal kingdom, suggesting broad-spectrum pathogen recognition in marine waters. Molecular Biology and Evolution 40 (6): msad133. https://doi.org/10.1093/molbev/msad133
  33. Schultz J.H., Bu L., Kamel B., Adema C.M. 2020. RNA-seq: the early response of the snail Physella acuta to the digenetic trematode Echinostoma paraensei. Journal of Parasitology 106: 490–505. https://doi.org/10.1645/19–36
  34. Seppälä O., Walser J.C., Cereghetti T., Seppälä K., Salo T., Adema C.M. 2021. Transcriptome profiling of Lymnaea stagnalis (Gastropoda) for ecoimmunological research. BMC Genomics 22 (1): 144. https://doi.org/10.1186/s12864-021-07428-1
  35. Seppey M., Manni M., Zdobnov E.M. 2019. BUSCO: assessing genome assembly and annotation completeness. Methods in Molecular Biology 1962: 227–245. https://doi.org/10.1007/978-1-4939-9173-0_14
  36. Smith-Unna R., Boursnell C., Patro R., Hibberd J.M., Kelly S. 2016. TransRate: reference-free quality assessment of de novo transcriptome assemblies. Genome Research 26 (8): 1134–1144. https://doi.org/10.1101/gr.196469.115
  37. Tetreau G., Pinaud S., Portet A., Galinier R., Gourbal B., Duval D. 2017. Specific pathogen recognition by multiple innate immune sensors in an invertebrate. Frontiers in Immunology 8: 1249. https://doi.org/10.3389/fimmu.2017.01249
  38. Wang P., Zhang Z., Xu Z., Guo B., Liao Z., Qi P. 2019. A novel invertebrate toll-like receptor with broad recognition spectrum from thick shell mussel Mytilus coruscus. Fish and Shellfish Immunology 89: 132–140. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2019.03.059
  39. Wang W., Song X., Wang L., Song L. 2018. Pathogen-derived carbohydrate recognition in molluscs immune defense. International journal of molecular sciences 19 (721): 1–20. https://doi.org/10.3390/ijms19030721
  40. Żbikowska E. 2004. Infection of snails with bird schistosomes and the threat of swimmer’s itch in selected Polish lakes. Parasitology Research 92: 30–35. https://doi.org/10.1007/s00436-003-0997-0
  41. Zhang L., Li L., Zhu Y., Zhang G., Guo X. 2014. Transcriptome analysis reveals a rich gene set related to innate immunity in the Eastern oyster (Crassostrea virginica). Marine biotechnology (New York, N.Y.) 16 (1): 17–33. https://doi.org/10.1007/s10126-013-9526-z
  42. Zhao Q.P., Gao Q., Zhang Y., Li Y.W., Huang W.L., Tang C., Dong H.F. 2018. Identification of Toll-like receptor family members in Oncomelania hupensis and their role in defense against Schistosoma japonicum. Acta Tropica 181: 69–78. http s://doi.org/10.1016/j.actatropica.2018.01.008

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Рисунок 1. Число доменов патогенрапознающих рецепторов (PRR) и молекул адгезии в гемоцитах моллюсков Planorbarius corneus по данным BlastP (базы данных NCBI NR, e-value<1e-5).

Скачать (261KB)
3. Рисунок 2. Филогенетичеcкая реконструкция на основе аминокислотных последовательностей TIR-домена TLR моллюсков Planornarius corneus (PсTLR), выполненная методом присоединения ближайшего соседа (NJ). Дерево, полученное методом максимального правдоподобия (ML), имело такую же топологию. Обозначены бутстрепные поддержки для 1000 реплик для NJ/ML. Указаны номера использованных последовательностей в GenBank.

Скачать (659KB)
4. Рисунок 3. Варианты предсказанной доменной структуры TLR гемоцитов моллюсков Planorbarius corneus (A) и относительная представленность транскриптов TLR у заражённых и незаражённых моллюсков (Б), выраженная в TPM. Горизонтальные красные полоски – сигнальный пептид; горизонтальные розовые – область низкой сложности; вертикальные синие полоски – трансмембранная область; LRR – богатый лейцином повтор; LRR_TYP – богатый лейцином повтор типичного домена подсемейства; LRR_CT – богатый лейцином C-концевой домен повтора; LRR_NT – богатый лейцином N-концевой домен повтора; TIR – TIR-домен; Н – незаражённые моллюски; З – заражённые Bilharziella polonica моллюски.

Скачать (297KB)

© Российская академия наук, 2024

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах