Ticks and tick-borne infections in Karelia: analysis of ticks brought by citizens to be tested at the Center for hygiene and epidemiology in the Republic of Karelia (Petrozavodsk)

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

In 2019 and 2021, species composition of the ticks provided by citizens was studied at the Center for Hygiene and Epidemiology in the Republic of Karelia (based in Petrozavodsk). As a result, about 2 500 tick specimens were identified as belonging to the following species of the family Ixodidae: Ixodes persulcatus Schulze, 1930, I. ricinus (Linnaeus, 1758), Dermacentor marginatu s (Sulzer, 1776), D. reticulatus Fabricius, 1794, Hyalomma marginatum Koch, 1844, and Rhipicephalus sanguineus (Latreille, 1806). For 2% of the ticks, including all species not typically dwelling in Karelia, the attacks occurred outside of Karelia. For districts of Karelia, two species were identified: I. persulca tus (approx. 95% of all ticks delivered) and I. ricinus . Prevalence of pathogens in ticks as analyzed with the use of a commercial kit «AmpliSense® TBEV, B . burgdorferi sl, A . phagocytphillum , E . chaffeensis / E . muris - FL» based on real-time PCR. Prevalence of the tick-borne encephalitis virus in I. persulcatus was 1.5%. In I. ricinus ticks the virus was absent. The prevalence of the Borrelia burgdorferi s. l. and Ehrlichia spp. complex constituted 32.5 and 3.3% in I. persulcatus versus 16.3 and 0.8% in I. ricinus , respectively. A single occurrence of Anaplasma phagocytophillum was found in I. persulcatus (prevalence - 0.04%). The main determinant of the epidemiological situation in Karelia is the wide distribution and high abundance of I. persulcatus .

About the authors

S. V Bugmyrin

Институт биологии КарНЦ РАН, ФИЦ «Карельский научный центр РАН»

Email: sbugmyr@mail.ru

T. B Poutonen

ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Карелия»

T. N Pakhomova

ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Карелия»

L. A Bespyatova

Институт биологии КарНЦ РАН, ФИЦ «Карельский научный центр РАН»

V. E Chevskaya

ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Карелия»

N. A Kocherova

Институт биологии КарНЦ РАН, ФИЦ «Карельский научный центр РАН»

References

  1. Алексеев А.Н., Буренкова Л.А., Чунихин С.П. 1988. Особенности поведения Ixodes persulcatus P. Sch., зараженных вирусом клещевого энцефалита. Медицинская паразитология и паразитарные болезни (2): 71-75.
  2. Alekseev A.N., Burenkova L.A., Chunikhin S.P. 1988. Behavioral characteristics of Ixodes persulcatus P. Sch. ticks infected with the tick-borne encephalitis virus. Meditsinskaya Parazitologiya i Parazitarnye Bolezni (2): 71-75. (in Russian).
  3. Алексеев А.Н., Чунихин С.П. 1990. Передача вируса клещевого энцефалита иксодовыми клещами в эксперименте (механизмы, сроки, видовые и половые различия). Паразитология 24 (3): 177-185.
  4. Alekseev A.N., Chunikhin S.P. 1990. Transmission of the tick-borne encephalitis virus by ixodid ticks in the experiment (mechanisms, terms, species and sexual distinctions). Parazitologia 24 (3): 177-185. (in Russian).
  5. Балашов Ю.С. 1967. Кровососущие клещи (Ixodoidea) - переносчики болезней человека и животных. Л., Наука, 320 с.
  6. Balashov Yu.S. 1967. Krovososushchie kleshchi (Ixodoidea) - perenoschiki boleznej cheloveka i zhivotnyh. Leningrad, Nauka, 320 pp. (in Russian).
  7. Балашов Ю.С. 1982. Паразито-хозяинные отношения членистоногих с наземными позвоночными. Л., Наука, 320 с.
  8. Balashov Yu.S. 1982. Parazito-hozyainnye otnosheniya chlenistonogih s nazemnymi pozvonochnymi. Leningrad, Nauka, 320 pp. (in Russian).
  9. Бахвалова В.Н., Морозова О.В., Добротворский А.К., Панов В.В., Матвеева В.А., Попова Р.В., Коробова С.А. 2001. Участие обыкновенной бурозубки Sorex araneus (Insectivora, Soricidae) в циркуляции вируса клещевого энцефалита на юге Западной Сибири. Паразитология 35 (5): 376-385.
  10. Bakhvalova V.N., Morozova O.V., Dobrotvorsky A.K., Panov V.V., Matveeva V.A., Popova R.V., Korobova S.A. 2001. Involvement of the common shrew Sorex araneus (Insectivora, Soricidae) in circulation of the tick-borne encephalitis virus in the south of Western Siberia. Parazitologia 35 (5): 376-385. (in Russian).
  11. Государственный доклад о состоянии окружающей среды Республики Карелия в 2021 г. Петрозаводск, Министерство природных ресурсов и экологии Республики Карелия 2022. 263 с.
  12. Gosudarstvennyi doklad o sostoianii okruzhaiushchei sredy Respubliki Karelia v 2021. Petrozavodsk, 263 pp. (In Russian)
  13. Беспятова Л.А., Бугмырин С.В. 2021. О распространении европейского лесного клеща Ixodes ricinus (Acarina, Ixodidae) в Республике Карелия (Россия). Зоологический журнал 100 (7): 745-755.
  14. Bespyatova L.A., Bugmyrin S.V. 2021. On the distribution of the castor bean tick, Ixodes ricinus (Acarina, Ixodidae), in the Republic of Karelia, Russia. Zoologicheskiy Zhurnal 100 (7): 745-755. (in Russian). https://doi.org/10.31857/S0044513421070035
  15. Беспятова Л.А., Бугмырин С.В. 2017. Видовой состав, распространение основных переносчиков и эпидемиологическая ситуация по клещевому энцефалиту в Республике Карелия. Актуальные вопросы ветеринарной биологии 1 (33): 13-20.
  16. Bespyatova L.A., Bugmyrin S.V. 2017. Species composition, distribution of the diseace vectors and epidemiology of tick-borne encephalities in the Republic of Karelia. Actual Questions of Veterinary Biology 1 (33): 13-20. (in Russian).
  17. Беспятова Л.А., Бугмырин С.В. 2012. Иксодовые клещи Карелии (распространение, экология, клещевые инфекции). Петрозаводск, Карельский научный центр РАН, 100 с.
  18. Bespyatova L.A., Bugmyrin S.V. 2012. Ixodid ticks of Karelia (distribution, ecology, the main tick-borne infect). Petrozavodsk, Karelian Research Centre of RAS, 100 pp. (in Russian).
  19. Бобровских Т.К. 1989. Иксодовые клещи (подсемейство Ixodinae) Карелии. Петрозаводск, Карельский филиал АН СССР, 85 с.
  20. Bobrovskih T.K. 1989. Iksodovye kleshchi (podsemejstvo Ixodinae) Karelii. Petrozavodsk, Karel'skij filial AN SSSR, 85 pp. (in Russian).
  21. Бугмырин С.В., Назарова Л.Е., Беспятова Л.А., Иешко Е.П. 2013. К вопросу о северной границе распространения Ixodes persulcatus (Acari: Ixodidae) в Kарелии. Известия Российской академии наук. Серия биологическая (2): 240-244.
  22. Bugmyrin S.V., Nazarova L.E., Bespyatova L.A., Ieshko E.P. 2013. Concerning the problem of the northern limit of Ixodes persulcatus (Acari: Ixodidae) distribution in Karelia. Biology Bulletin 40 (2): 217-220. https://doi.org/10.1134/S1062359013020039
  23. Кисленко Г.С., Коротков Ю.С., Чунихин С.П., Караванов А.С. 1993. Опыт серологического обследования мелких млекопитающих в природном очаге клещевого энцефалита Средней Сибири. Медицинская паразитология и паразитарные болезни (3): 34-38.
  24. Kislenko G.S., Korotkov Yu.S., Chunikhin S.P., Karavanov A.S. 1993. Opyt serologicheskogo issledovaniya melkikh mlekopitayushchikh v prirodnom ochage kleshchevogo entsefalita Sredney Sibiri. Meditsinskaya parazitologiya i parazitarnyye bolezni (3): 34-38. (in Russian)
  25. Коренберг Э.И., Помелова В.Г., Осин Н.С. 2013. Природноочаговые инфекции, передающиеся иксодовыми клещами. М., Комментарий, 463 с.
  26. Korenberg E.I., Pomelova V.G., Osin N.S. 2013. Infections with natural focality transmitted by Ixodid ticks. M., Kommentarij, 463 pp. (in Russian).
  27. Коротков Ю.С. Кисленко Г.С., Буренкова Л.А., Рудникова Н.А., Карань Л.С. 2008. Пространственная и временная изменчивость зараженности клещей Ixodes ricinus и Ixodes persulcatus возбудителем болезни Лайма в Московской области. Паразитология 42 (6): 441-451.
  28. Korotkov Yu.S, Kislenko G.., Burenkova L. A., Rudnikova N.A., Karan L.S. 2008. Spatial and temporal variability of Ixodes ricinus and Ixodes persulcatus infection with the Lyme disease agent in Moscow region. Parazitologia 42 (6): 441-451. (in Russian).
  29. Котовский Н.Ю., Бугмырин С.В. 2013. Находка Dermacentor marginatus (Acari, Ixodidae) в Карелии (Россия). Зоологический журнал 92 (4): 490-491.
  30. Kotovskii N.Yu., Bugmyrin S.V. 2013. A finding of Dermacentor marginatus (Acari, Ixodidae) in Karelia. Zoologicheskiy Zhurnal 92 (4): 490-491. (in Russian). https://doi.org/10.7868/S0044513413040089
  31. Леонович С.А. 2022. Афагия самцов у иксодовых клещей подсемейства Ixodinae. Паразитология 56 (4): 267-281.
  32. Leonovich S.A. 2019. Male aphagia in ixodid ticks of the subfamily Ixodinae. Parazitologia 56 (4): 267-281. (in Russian). https://doi.org/10.31857/S0031184722040019
  33. Лутта А.С., Хейсин Е.М., Шульман Р.Е. 1959. К распространению иксодовых клещей в Карелии. Вопросы паразитологии Карелии: Труды Карельского филиала АН СССР XIV: 72-83.
  34. Lutta A.S., Kheisin E.M., Shul'man R.E. 1959. K rasprostraneniyu iksodovyh kleshchej v Karelii. Voprosy parazitologii Karelii: Trudy Karel'skogo filiala AN SSSR XIV: 72-83. (in Russian).
  35. Лутта А.С., Шульман Р.Е. 1954. О западной границе распространения Ixodes persulcatus Р. Sch. Зоологический журнал 33 (6): 1231-1235.
  36. Lutta A.S., Shul'man R.E. 1954. On the western boundary of Ixodes persulcatus distribution in the territory of Karelian-Finnish ASSR. Zoologicheskiy Zhurnal 33 (6): 1231-1235 (in Russian).
  37. Ляпунов А.В., Хаснатинов М.А., Арбатская Е.В., Данчинова Г.А. 2012. Находка клеща Amblyomma americanum L., 1758 в Восточной Сибири (Россия). Проблемы особо опасных инфекций 1 (111): 99-101.
  38. Lyapunov A.V., Khasnatinov M.A., Arbatskaya E.V., Danchinova G.A. 2012. Findings of Amblyomma americanum L., 1758 in the Territory of Eastern Siberia (Russia). Problems of Particularly Dangerous Infections (1(111): 99-101. (in Russian). https://doi.org/10.21055/0370-1069-2012-1(111)-99-101
  39. Мельникова О.В., Ботвинкин А.Д., Данчинова Г.А. 1997. Сравнительные данные о зараженности клещевым энцефалитом голодных и питавшихся таежных клещей (по результатам иммуноферментного анализа). Медицинская паразитология и паразитарные болезни 1: 44 - 49.
  40. Melnikova O.V., Botvinkin A.D., Danchinova G.A., 1997. Comparative data on tick-borne encephalitis virus infection of the hungry and fed ticks (on the results of ELISA). Meditsinskaya Parazitologiya i Parazitarnye Bolezni (1): 44-49. (in Russian).
  41. Романенко В.Н., Кондратьева Л.М. 2011. Зараженность иксодовых клещей, снятых с людей, вирусом клещевого энцефалита на территории города Томска и его окрестностей. Паразитология 45 (1): 3-10.
  42. Romanenko V.N., Kondrat'eva L.M., 2011. The infection of ixodid ticks collected from humans with the tick-borne encephalitis virus in Tomsk city and its suburbs. Parasitologia 45 (1): 3-10. (in Russian).
  43. Филиппова Н.А. 1977. Иксодовые клещи подсем. Ixodinae. Фауна СССР. Паукообразные, т. IV, вып. 4. Л., Наука, 396 с.
  44. Filippova N.A., 1977. Ixodid Ticks of the Subfamily Ixodinae. Fauna of the USSR. Arachnoides, vol. 4, fasc. 4. Leningrad, Nauka, 396 pp. (In Russian).
  45. Филиппова Н.А. 1997. Иксодовые клещи подсем. Amblyomminae. Фауна России и сопредельных стран. Паукообразные, Т. IV, вып. 5. СПб., Наука, 436 с.
  46. Filippova N.A. 1997. Ixodid ticks of subfamily Amblyomminae. Fauna of Russia and neighboring countries. Arachnoidea, vol. 4, fasc. 5. St. Petersburg, Nauka, 436 pp. (In Russian).
  47. Хейсин Е.М. 1950. К вопросу о северной границе распространения клещей в Карело-Финской ССР. Зоологический журнал 29 (6): 572-574.
  48. Kheisin E.M. 1950. Northern boundary of propagation of ticks Ixodes ricinus and Ixodes persulcatus in Karelian-Finnish SSR. Zoologicheskiy Zhurnal 29 (6): 572-574. (In Russian).
  49. Belova O.A., Burenkova L.A., Karganova G.G. 2012. Different tick-borne encephalitis virus (TBEV) prevalences in unfed versus partially engorged ixodid ticks-evidence of virus replication and changes in tick behaviour. Ticks and Tick-borne Diseases 3 (4): 240-246. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2012.05.005
  50. Bugmyrin S.V., Romanova L.Yu., Belova O.A., Kholodilov I.S., Bespyatova L.A., Chernokhaeva L.L., Gmyl L.V., Klimentov A.S., Ivannikova A.Y., Polienko A.E., Yakovlev A.S., Ieshko E.P., Gmyl A.P., Karganova G.G. 2022. Pathogens in Ixodes persulcatus and Ixodes ricinus ticks (Acari, Ixodidae) in Karelia (Russia). Ticks and Tick-borne Diseases 13 (6): 102045. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2022.102045
  51. Bugmyrin S.V., Bespyatova L.A., Ieshko E.P., Korotkov Y.S., Burenkova L.A., Belova O.A., Romanova L.I., Kozlovskaya L.I., Karganova G.G. 2013. Distribution of Ixodes ricinus and I. persulcatus ticks in southern Karelia (Russia). Ticks and Tick-borne Diseases 4 (1-2): 57-62. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2012.07.004
  52. Bugmyrin S.V., Bespyatova L.A., Korotkov Y.S. 2019. Long-term dynamics of Ixodes persulcatus (Acari: Ixodidae) abundance in the north-west of its range (Karelia, Russia). Experimental and Applied Acarology 77 (2): 229-240. https://doi.org/10.1007/s10493-019-00342-y
  53. Bugmyrin S.V., Gorbach V.V. 2022. Mark-release-recapture of ticks: A case study of estimating the abundance of Ixodes persulcatus (Acari, Ixodidae). Medical and Veterinary Entomology 36 (2): 185-193. https://doi.org/10.1111/mve.12565
  54. Gandy S., Kilbride E., Biek R., Millins C., Gilbert L. 2021. Experimental evidence for opposing effects of high deer density on tick-borne pathogen prevalence and hazard. Parasites Vectors 14: 509. https://doi.org/10.1186/s13071-021-05000-0
  55. Geller J., Nazarova L., Katargina O., Golovljova I. 2013. Borrelia burgdorferi sensu lato prevalence in tick populations in Estonia. Parasites and Vectors 6: 202. https://doi.org/10.1186/1756-3305-6-202
  56. Gray J.S., Kahl O., Lane R.S., Levin M.L., Tsao J.I. 2016. Diapause in ticks of the medically important Ixodes ricinus species complex. Ticks and Tick-borne Diseases 7(5): 992-1003. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2016.05.006.
  57. Guglielmone A.A., Robbins R.G. 2018. Hard ticks (Acari: Ixodida: Ixodidae) parasitizing humans: A global overview. Berlin, Springer. 314 pp. https://doi.org/10.1007/978-3-319-95552-0
  58. Jaenson T.G., Talleklint L., Lundqvist L., Olsen B., Chirico J., Mejlon H., 1994. Geographical distribution, host associations, and vector roles of ticks (Acari: Ixodidae, Argasidae) in Sweden. Journal of Medical Entomology 31 (2): 240-256. https://doi.org/10.1093/jmedent/31.2.240
  59. Katargina O., Geller J., Alekseev A., Dubinina H., Efremova G., Mishaeva N., Vasilenko V., Kuznetsova T., Järvekülg L., Vene S., Lundkvist A., Golovljova I. 2012. Identification of Anaplasma phagocytophilum in tick populations in Estonia, the European part of Russia and Belarus. Clinical Microbiology and Infection 18 (1): 40-46. https://doi.org/10.1111/j.1469-0691.2010.03457.x
  60. Katargina O., Russakova S., Geller J., Kondrusik M., Zajkowska J., Zygutiene M., Bormane A., Trofimova Ju., Golovljova I. 2013. Detection and characterization of tick-borne encephalitis virus in Baltic Countries and Eastern Poland. PLoS ONE 8 (5): e61374. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0061374
  61. Korenberg E.I., Kovalevskii Y.V., Levin M.L., Shchyogoleva T.V. 2001. The prevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato in Ixodes persulcatus and I. ricinus ticks in the zone of their sympatry. Folia Parasitologica 48 (1): 63-68. https://doi.org/10.14411/fp.2001.009
  62. Korotkov Yu., Kozlova T., Kozlovskaya L. 2015. Observations on changes in abundance of questing Ixodes ricinus, castor bean tick, over a 35-year period in the eastern part of its range (Russia, Tula region). Medical and Veterinary Entomology 29 (2): 129-136. https://doi.org/10.1111/mve.12101
  63. Kulha N., Ruokolainen K., Vesterinen E.J., Lamppu M., Klemola T., Sormunen J.J. 2022. Does environmental adaptation or dispersal history explain the geographical distribution of Ixodes ricinus and Ixodes persulcatus ticks in Finland? Ecology and Evolution 12: e9538. https://doi.org/10.1002/ece3.9538
  64. Laaksonen M., Klemola T., Feuth E., Sormunen J.J., Puisto A., Mäkelä S., Penttinen R., Ruohomäki K., Hänninen J., Sääksjärvi I.E., Vuorinen I., Sprong H., Hytönen J., Vesterinen E.J. 2018. Tick-borne pathogens in Finland: Comparison of Ixodes ricinus and I. persulcatus in sympatric and parapatric areas. Parasites and Vectors 11: 556. https://doi.org/10.1186/s13071-018-3131-y
  65. Laaksonen M., Sajanti E., Sormunen J.J., Penttinen R., Hänninen J., Ruohomäki K., Sääksjärvi I., Vesterinen E.J., Vuorinen I., Hytönen J., Klemola T. 2017. Crowdsourcing-based nationwide tick collection reveals the distribution of Ixodes ricinus and I. persulcatus and associated pathogens in Finland. Emerging Microbes and Infections 6 (1): е31. https://doi.org/10.1038/emi.2017.17
  66. Masuzawa T., Kharitonenkov I.G., Okamoto Y., Fukui T., Ohashi N. 2008. Prevalence of Anaplasma phagocytophilum and its coinfection with Borrelia afzelia in Ixodes ricinus and Ixodes persulcatus ticks inhabiting Tver Province (Russia) - a sympatric region for both tick species. Journal of Medical Microbiology 57 (8): 986-991. https://doi.org/10.1099/jmm.0.47721-0
  67. Pettersson J.H., Golovljova I., Vene S., Jaenson T.G.T. 2014. Prevalence of tick-borne encephalitis virus in Ixodes ricinus ticks in northern Europe with particular reference to Southern Sweden. Parasites and Vectors 7: 102. https://doi.org/10.1186/1756-3305-7-102
  68. Rar V.A., Livanova N.N., Panov V.V., Doroschenko E.K., Pukhovskaya N.M., Vysochina N.P., Ivanov L.I. 2010. Genetic diversity of Anaplasma and Ehrlichia in the Asian part of Russia. Ticks and Tick-borne Diseases 1 (1): 57-65. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2010.01.002
  69. Reiczigel J., Marozzi M., Fabian I., Rozsa L. 2019. Biostatistics for parasitologists - a primer to Quantitative Parasitology. Trends in Parasitology 35 (4): 277-281. https://doi.org/10.1016/j.pt.2019.01.003
  70. Soleng A., Edgar K.S., Paulsen K.M., Pedersen B.N., Okbaldet Y.B., Skjetne I.E.B., Gurung D., Vikse R., Andreassen Å.K. 2018. Distribution of Ixodes ricinus ticks and prevalence of tick-borne encephalitis virus among questing ticks in the Arctic Circle region of northern Norway. Ticks and Tick-borne Diseases 9 (1): 97-103. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2017.10.002
  71. Sormunen J.J., Andersson T., Aspi J., Bäck J., Cederberg T., Haavisto N., Halonen H., Hänninen J., Inkinen J., Kulha N., Laaksonen M., Loehr J., Mäkelä S., Mäkinen K., Norkko J., Paavola R., Pajala P., Petäjä T., Puisto A., Sippola E., Snickars M., Sundell J., Tanski N., Uotila A., Vesilahti Ella-Maria, Vesterinen E.J., Vuorenmaa S., Ylönen H., Ylönen J., Klemola T. 2020. Monitoring of ticks and tick-borne pathogens through a nationwide research station network in Finland, Ticks and Tick-borne Diseases 11 (5): 101449. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2020.101449
  72. Stuen S., Granquist E.G., Silaghi C. 2013. Anaplasma phagocytophilum - a widespread multi-host pathogen with highly adaptive strategies. Frontiers in Cellular and Infection Microbiology 3 (31): 1-33. https://doi.org/10.3389/fcimb.2013.00031
  73. Suss J., Schrader C., Falk U., Wohanka N. 2004. Tick-borne encephalitis (TBE) in Germany - epidemiological data, development of risk areas and virus prevalence in field-collected ticks and in ticks removed from humans. International Journal of Medical Microbiology 293 (Supplements 37): 69-79. https://doi.org/10.1016/S1433-1128(04)80011-1
  74. Vikse R., Paulsen K.M., Edgar K.S., Pettersson J.H.-O., Ottesen P.S., Okbaldet Y.B., Kiran N., Lamsal A., Lindstedt H.E.H., Pedersen B.N., Soleng A., Andreassen Å.K. 2020. Geographical distribution and prevalence of tick-borne encephalitis virus in questing Ixodes ricinus ticks and phylogeographic structure of the Ixodes ricinus vector in Norway. Zoonoses Public Health 67 (4): 370-381. https://doi.org/10.1111/zph.12696

Copyright (c) 2023 Russian Academy of Sciences

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies